image/svg+xml131ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Biotempo, 2017, 14(2), jul-dec.: 131-157.Biotempo (Lima)ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINALBROWN BOOBY (SULA LEUCOGASTER) IN PERU: NEW RECORDS, HISTORICAL OCCURRENCE AND CURRENT STATUSPIQUERO PARDO (SULA LEUCOGASTER) EN EL PERÚ: NUEVOS REGISTROS, OCURRENCIA HISTÓRICA Y ESTADO ACTUALJudith Figueroa1; Melchor Llica2; Donald Barraza2; Iván Melgarejo–Layza3; Ciprian Gutiérrez2; Lorenzo Timaná2; Moisés Tomairo2; Carla Cepeda4; Cynthia Romero5; Leonela Valdivia6 & Kevin Palacios61Asociación para la Investigación y Conservación de la Biodiversidad (AICB). Lima, Perú. E–mail: jf gueroap11@gmail.com2Programa de Desarrollo Productivo Agrario Rural (Agro Rural). E–mail: donaldbarraza2012@gmail.com; melchor_davila1970@hotmail.com; moises.tomairo74@gmail.com3Universidad Nacional de Cajamarca (UNC). E–mail: ivanchis41@gmail.com4Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). E–mail: carlacepedaag@gmail.com5Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). E–mail: cynthiasromero@yahoo.es6Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado (Sernanp). E–mail: nelavaldivia.lvr@gmail.com; kevinyair1415@gmailABSTRACTNew records of the Brown Booby (Sula leucogaster) in Peru are documented in Guañape, Lobos de Afuera, Macabí and Mazorca islands, and Coles cape. In the f rst locality, the individual observed corresponded to S. l. brewsteri, extending its dispersal range 3800 km south of its closest breeding area. In the other four areas, probably correspond to S. l. etesiaca, extending its range of dispersion 2860 km south of the closest reproduction area. Considering these observations and those published between 1972 and 2017, the species has been reported throughout the Peruvian coast between 3°S and 19°S, with a maximum of 50 individuals. Since 2008, the species it is reported almost every year, mostly during El Niño warm conditions, and to a lesser extent in normal and cold La Niña conditions, from casual observations to prolonged stays. Based on the observations presented here, the presence of the Brown Booby in Peru would be more common than has been considered previously in the literature, potentially being able to be considered as a regular visitor.Keywords: Brown Booby – dispersion – El Niño – islands and guano capes – La Niña – Peru – Sula leucogasterRESUMENSe documenta nuevos registros del piquero pardo (Sula leucogaster) en el Perú en las islas Guañape, Lobos de Afuera, Macabí y Mazorca, y en Punta Coles. En la primera, el individuo observado corresponde a la subespecie S. l. brewsteri, ampliando su rango de dispersión 3800 km al sur de su zona de reproducción más cercana. En las cuatro áreas restantes, se trataría de la subespecie S. l. etesiaca, ampliando su rango de dispersión 2860 km al sur de su zona de reproducción LIMA - PERÚ
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.132más cercana. Considerando estas observaciones y las publicadas, entre 1972 y 2017 la especie se ha reportado en toda la costa del Perú entre los 3°S y 19°S, con un máximo de 50 individuos. A partir de 2008 se informa sobre su presencia prácticamente durante todos los años, mayormente durante las condiciones cálidas de El Niño, y en menor grado en condiciones normales y frías de La Niña, pasando de observaciones casuales a permanencias prolongadas. Debido a estas observaciones, la presencia del piquero pardo en el Perú sería más frecuente de lo que se ha considerado en la literatura hasta la actualidad, pudiendo ser un visitante regular.Palabras clave: dispersión – islas y puntas guaneras – El Niño – La Niña – Perú – piquero pardo – Sula leucogasterINTRODUCCIÓNLa presencia de la familia Sulidae en el Perú, sobre la base del registro paleontológico, se conoce desde el Mioceno medio (18–13 mill de años), con ocho especies nominadas y tres indeterminadas (Stucchi et al.,2016). En la actualidad, siete especies han sido registradas, tres de ellas reproductivas: piquero de patas azules o camanay (Sula nebouxii Milne–Edwards, 1882), piquero peruano (Sula variegata (Tschudi, 1843)) (Murphy, 1936) y piquero de Nazca (Sula granti Rothschild, 1902) (Figueroa, 2004); un visitante regular: piquero enmascarado (Sula dactylatra Lesson, 1831) (Schulenberg et al., 2010); dos divagantes: piquero de patas rojas (Sula sula (Linnaeus, 1766)) (García–Godos & Sánchez, 2009) y piquero pardo (Sula leucogaster (Boddaert, 1783)) (Schulenberg et al.,2010); y una única observación documentada del alcatraz de El Cabo (Morus capensis (Lichtenstein, 1823)) (García–Godos, 2002).El mar peruano en casi toda su extensión, se caracteriza por sus temperaturas muy bajas (Zuta & Guillén, 1970), por lo que la presencia de los Sulidae tropicales como el piquero pardo ha sido relacionada a los eventos cálidos de El Niño (Jahncke et al., 1998). Esta especie presenta una distribución muy amplia, abarcando casi todos los océanos pantropicales del mundo, donde se estima una población de 221200–275400 parejas (Schreiber & Norton, 2002) con cuatro subespecies diferenciadas: S. l. leucogaster (Boddaert, 1783) (a lo largo de la costa Atlántica, desde el norte del Caribe hasta Bahamas, Bermudas, costas del golfo de México y Centroamérica, y este de las islas Cabo Verde); S. l. plotus (J. R. Forster, 1844) (océano Pacífco Occidental y Central norte y sur, incluyendo las islas de Hawái; océano Índico y los mares adyacentes del noroeste y noreste de Australia, mar Rojo y golfo de Adén); S. l. brewsteriGoss, 1888 (en el Pacífco Oriental norte, a lo largo del golfo de California y de la costa oeste de México, incluyendo las islas Clipperton y Revillagigedo); y S. l. etesiacaTayer & Bangs, 1905 (a lo largo de la costa del Pacífco Oriental centro, desde Honduras y Costa Rica a Panamá y Ecuador, incluyendo la isla Cocos) (Nelson, 1978; Schreiber & Norton, 2002).La dispersión de jóvenes y adultos puede ser de cientos de kilómetros, dependiendo de la ubicación de las áreas de alimentación, pero regresan a su colonia natal o a un área cercana para reproducirse (O’Neill et al.,1996). Esto se confrma con los estudios genéticos que muestran una diferenciación signifcativa entre las colonias de los piqueros pardos ubicados en diferentes cuencas oceánicas (Morris–Pocock et al.,2010).En algunos casos, los desplazamientos llegan a miles de km registrándose individuos de algunas subespecies fuera de sus áreas de distribución, como por ejemplo, S. l. brewsterihacia el Pacífco Central (VanderWerf et al.,2008; Pyle & Pyle, 2017); S. l. plotushacia el Pacífco Oriental norte (Pitman & Ballance, 2002) y en la isla de Pascua (Flores et al.,2013); y S. l. leucogaster en áreas al interior de América del Norte (Skevington et al.,2015) y en Argentina (Haedo–Rossi, 1956). Asimismo, S. l. etesiacaha sido observado principalmente en el norte del Perú (Jahncke et al.,1998; Rivas, 2010; Stucchi et al.,2011; Figueroa, 2013), llegando hasta los 11ºS (Valverde, 2007).Hasta el momento se cuenta con escasa información sobre las rutas y áreas de dispersión de los piqueros pardos fuera de la época de reproducción (Schreiber & Norton, 2002), por lo que el presente trabajo busca documentar los nuevos registros de la especie en las islas y puntas guaneras del Perú, así como sistematizar la información existente relacionándola con las condiciones ambientales.MATERIAL Y MÉTODOSÁrea de estudioEl área de estudio incluyó 22 islas y 11 puntas guaneras ubicadas en el Perú (Fig. 1), en el Pacífco Oriental sur,
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru133las cuales forman parte de la Reserva Nacional Sistema de Islas, Islotes y Puntas Guaneras (RNSIIPG–Minam, 2010). Estas se caracterizan por carecer de vegetación y presentar sustrato rocoso mayormente cubierto del guano producido por tres especies de aves: guanay (Phalacrocorax bougainvillii (Lesson, 1837)), piquero peruano y pelícano peruano (Pelecanus thagus Molina, 1782), las cuales son las más abundantes de la zona marino–costera peruana (Murphy, 1936). Se encuentra infuenciada por la fría Corriente Peruana, cuyas temperaturas de la superfcie del mar máximas se presentan en febrero–marzo, con un rango promedio de 17°C a 27°C y las temperaturas mínimas en agosto–septiembre con un rango promedio de 13°C a 17°C. Tiene un clima desértico con precipitaciones muy bajas, excepto al norte de los 6°S (Zuta & Guillén, 1970). Posee un importante sistema de aforamientos el cual es más intenso en el invierno y mínimo en el verano, principalmente entre 14°S–15°S (Bahía Independencia–San Juan), 5°S–6°S (Paita–Punta Falsa), 7°S–8°S (Pimentel–Chicama) y 11°S–12°S (Huacho–Callao). Este sistema sustenta la riqueza pesquera del mar peruano (Morón–Antonio, 2000).Estas condiciones oceanográfcas están sujetas a grandes fuctuaciones temporales, que se expresan mediante una fase cálida (El Niño, EN) y una fase fría (La Niña, LN). EN se caracteriza por un debilitamiento a gran escala de los vientos alisios y el calentamiento de las capas superfciales del océano ecuatorial en los sectores oriental y central del Pacífco. Esta alteración determina la disminución del aporte de aguas frías y ricas en nutrientes a la superfcie a través del aforamiento costero. LN, por el contrario, se caracteriza por temperaturas del agua de mar más frías que lo normal en el sector oriental del océano Pacífco (Zuta & Guillén, 1970).Figura 1. Islas y puntas guaneras del Perú, y áreas con registros del piquero pardo. Las fotografías muestran el paisaje desértico presente a lo largo de la costa peruana. Fotos: Judith Figueroa.
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.134Colecta y análisis de datosLa información del piquero pardo en el Perú se compiló sobre la base de tres fuentes de información: (1) Observaciones realizadas en islas y puntas guaneras, entre enero de 2011 y octubre de 2017, en el desarrollo de los monitoreos diarios de aves realizados por el Programa de Desarrollo Productivo Agrario Rural–Agro Rural. (2) Búsqueda de registros en la base de datos de eBird (2017), Birding Perú (2017), Aves de Perú (2017) y GBIF (2017). (3) Artículos e informes publicados anteriormente sobre la especie.Los registros de la especie se relacionaron con el Índice Costero El Niño (ICEN), la latitud y distancia a la costa. El primero fue obtenido de la base de datos del Instituto Geofísico del Perú (IGP, 2017). Los umbrales para las categorías de las anomalías de las temperaturas (cálidas y frías con diferentes magnitudes) se tomaron de Takahashi et al.(2014). La distancia a la costa se calculó con el programa Garmin MapSource 6.16.3. Se utilizó el programa IBM SPSS 23 para realizar la prueba estadística no paramétrica U de Mann–Whitney, así como la correlación de Spearman (rho), las que se consideraron signifcativas con α≤ 0,05.RESULTADOS Y DISCUSIÓNSe encontró 18 fuentes publicadas con observaciones del piquero pardo en el Perú (Tabla 1), esta información junto con los nuevos reportes del presente trabajo (islas Lobos de Afuera, Macabí, Guañape y Mazorca, y Punta Coles) nos da un total de 38 registros, de los cuales 36 están georreferenciados, correspondiendo a 32 localidades. Los datos incluyen información entre agosto de 1972 y octubre de 2017 que considera un máximo de 50 individuos (Fig. 2), los cuales se encontraron distribuidos a lo largo del mar peruano, entre los 3°S y 19°S. El mayor número de registros se obtuvo en las latitudes 6°S (9reg/25%), 3°S (4reg/11,1%) y 19°S (4reg/11,1%), mientras que el mayor número de individuos y tiempo de permanencia se encontró en las latitudes 6°S (8 ind/16,7% y 3 meses), 11°S (8 ind/16,7% y 17 meses) y 17°S (7 ind/14,6% y 4 meses) (Fig. 3). Los especímenes fueron observados en un amplio rango que va desde la línea costera hasta 346 km (X= 84,4±123,6 km), pero principalmente cerca a la costa entre 0 y 30 km (64,5%). Mayores distancias a la costa solo se reportaron en las latitudes 18°S y 19°S (entre 200 y 346 km; Fig. 4), que estuvieron asociadas a la presencia de masas de aguas oceánicas cálidas de las Aguas Subtropicales Superfciales (Imarpe, 2014b). No se encontró correlación entre el número de individuos y la distancia a la costa (rho=–0,255, p>0,05) y la latitud (rho=–0,191, p>0,05).Figura 2.Características de los individuos de piquero pardo reportados en el Perú entre 1972 y 2017.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru135Nuevos registros documentados (Tabla 1, Fig. 12)Islas Lobos de Afuera (6°55’S–80°42’O; 61 km frente a la costa de Lambayeque). En el muelle de la isla ubicada al sur (Independencia), el 8 de abril y 26 de julio de 2016, los autores CG y LT observaron un piquero pardo adulto parado cerca a un grupo de piqueros de patas azules, con los que no interactuó (Fig. 5a). El 7 de septiembre de 2017 este mismo individuo fue observado por los autores KP y LT en la misma zona (Fig. 5b–5d). No se pudo determinar el sexo ni subespecie del espécimen. Si se considera la coloración blanca de la frente y cuello, este podría corresponder a un macho intergrado de S. l. brewsteri/etesiacacon otra subespecie de cabeza oscura. Al respecto, se ha reportado la reproducción de S. l. brewstericon S. l. plotusen la isla San Benedicto (México; Pitman & Ballance, 2002) y en la isla Laysan (Hawái; VanderWerf et al.,2008). Por otro lado, si se considera la coloración del pico y área facial desnuda, podría ser una hembra S. l.brewsteri/etesiacacon plumaje aberrante. Un individuo de similares características fue registrado en el atolón Figura 3.Registros del piquero pardo en el Perú entre 1972 y 2017 en relación a la latitud.Figura 4.Relación entre la latitud y la distancia a la costa de los registros del piquero pardo en el Perú entre 1972 y 2017.
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.136Kure (Pacífco Central, Hawái; ver fotografía HRBP 6333 en Pyle & Pyle, 2017). Por otro lado, entre los meses de octubre y diciembre de 2016 una hembra adulta se ubicó cerca a la Estación de Hidrografía de la Marina de Guerra del Perú.abcdFigura 5.Individuo sin determinación de sexo ni subespecie en las islas Lobos de Afuera. (a) 26/07/2016. Foto: Ciprian Gutiérrez. (b–d) 7/09/2017. Fotos: Kevin Palacios.Isla Macabí (7°48S–79°29O; 9,9 km frente a la costa de La Libertad). El 28 de enero de 2016 la autora CC observó un individuo inmaduro posado en la parte alta del faro de la isla junto a piqueros peruanos y gallinazos de cabeza roja (Cathartes aura jota (Molina, 1782)) con los que no interactuó (Fig. 6a–6c). El 1 de febrero de 2016 se observó a este mismo individuo compartiendo el lugar con una hembra adulta (Fig. 6d). Según comentaron los guardaislas Juan Méndez Atanacio, Heber Flores y Mario Cano, el individuo inmaduro se mantuvo en la isla por dos meses. Por otro lado, señalaron la observación de dos individuos solitarios descansando frente a la guardianía de Agro Rural, el 25 de noviembre de 2014 y el 26 de agosto de 2015.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru137Islas Guañape (8°32’S–78°57’O; 9,2 km frente a la costa de La Libertad). El 28 de agosto de 2016, los autores IML y MT observaron y fotografaron en la isla Guañape Norte un macho adulto de piquero pardo al lado de un grupo de piqueros peruanos con los que no interactuó (Fig. 7a, 7b). Este individuo fue registrado nuevamente en la isla el 21 de diciembre de 2016. Si bien la extensión de la coloración blanca en la cabeza de los piqueros pardos del Pacífco Oriental es variable entre subespecies e incluso entre poblaciones (Snodgrass & Heller, 1902; Murphy, 1936; Wetmore, 1939), las características del individuo observado en Guañape Norte son más consistentes con S. l. brewsteri. Los machos de esta subespecie tienen la parte anterior de la cabeza y garganta blancas, con el resto de la cabeza y el cuello grisáceos, profundizándose hacia atrás (Goss, 1888). Para el caso de S. l. etesiacalas plumas de la cabeza detrás del espacio desnudo es blanco, pero casi de inmediato se oscurece a grisáceo y a gris parduzco (Fig. 7c, 7d; Snodgrass & Heller, 1902; Tayer & Bangs, 1905).S. l. brewsteriha sido registrado anteriormente a varios kilómetros de su área de distribución en algunas islas del Pacífco Central (VanderWerf et al., 2008; Pyle & Pyle, 2017) y en una oportunidad en la isla Nakanokamishima (Japón; Kohno & Mizutani, 2011), lo que indica que se ha dispersando hacia el este. Su abcdFigura 6.Isla Macabí. (a) Inmaduro en la parte alta del faro cerca a una colonia de piqueros peruanos, 28/01/2016. (b) Inmaduro compartiendo el faro con piqueros peruanos, 28/01/2016 Fotos: Carla Cepeda. (c) Inmaduro compartiendo el faro con gallinazos de cabeza roja, 28/01/2016 Foto drone: Martín Gonzales/AgroRural. (d) Hembra adulta e inmaduro descansando en la parte alta del faro, 1/02/2016. Foto: Carla Cepeda.
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.138registro en Guañape Norte, signifcaría que también lo ha realizado hacia el sur, al menos 3800 km de su área de reproducción más cercana (Morros El Potosí, México; Ceyca & Mellink, 2009) y 3947 km de la isla Clipperton (Fig. 8). Pero debido a las características únicas de los individuos machos de esta última isla, donde tienen la cabeza y cuello blanco en su totalidad (Wetmore, 1939), es muy poco probable que procedan de allí.abcdFigura 7.(a) y (b) S. l. brewsteri macho en la isla Guañape Norte, 28/08/2016. Fotos: Iván Melgarejo–Layza. (c) y (d) Fotos comparativas de S. l. etesiacamacho en la isla Gorgona. Fotos: Jeisson Zamudio/Asociación Calidris y Andrés Ospina–Álvarez, respectivamente.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru139Isla Mazorca (11º23’S–77º45’O; 13,4 km frente a la costa de Lima). Entre inicios de abril y julio de 2016 un grupo de piqueros pardos conformado hasta por seis individuos (cinco hembras adultas y un inmaduro) fue observado por los autores MLL, JF, CR y LV en la parte alta del islote Gigantón, rodeados de piqueros peruanos y guanayes, con los que no interactuó. De estos, al menos cuatro salían a alimentarse juntos. A partir de agosto de 2016 el grupo se redujo a cuatro individuos, disminuyendo progresivamente hasta quedar solo uno a fnales de agosto de 2017 (Fig. 9a–9d). Asimismo, el 7 y 8 de abril de 2017 MLL observó un macho inmaduro de S. l. etesiacadescansando sobre el techo de la casa de la isla (Fig. 9e, 9f). La presencia prolongada del piquero pardo en esta isla (~17 meses) podría estar relacionada con la cercanía a una zona de aforamiento muy importante. Esta relación también fue sugerida para algunas áreas del Pacífco Central (Schreiber & Norton, 2002).Figura 8.Registros de S. l. brewsterifuera de su área de distribución, señalado con las estrellas rosadas (VanderWerf et al.,2008; Kohno & Mizutani, 2011; Pyle & Pyle, 2017; presente trabajo). La estrella celeste indica el registro de S. l. plotusfuera de su área de distribución, en las islas de Pascua (Flores et al.,2013). El cuadrado blanco indica las áreas de reproducción más australes de S. l. brewsteri: 1. Morros de Potosí, 2. Isla Clipperton. La interrogante signifca el límite aún no defnido entre S. l. brewsteriy S. l. etesiaca (Murphy, 1936). Mapa adaptado de Kohno & Mizutani (2011).ab
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.140Punta Coles (17°42’S–71°22’O; Moquegua). El 3 de marzo de 2017, en el sector conocido como N3, el autor DB observó por primera vez a una hembra ubicada muy cerca de la colonia de lobos marinos fnos (Arctocephalus australis (Zimmermann, 1783)) (Fig. 10a). Un mes después, el número de individuos se incrementó a cinco (cuatro hembras y un inmaduro), ubicándose en la parte alta del faro, hasta junio de 2017 (Fig. 10b–10c). Este grupo compartió el área con los piqueros peruanos, con los que coincidió diariamente en la hora de salida para alimentarse. Posteriormente, el 2 de octubre de 2017 se observó una hembra adulta cerca al faro (Fig. 10d).cdefFigura 9.Isla Mazorca. (a) Hembra acicalándose, 3/05/2016. Foto: Cynthia Romero. (b) Grupo de cinco hembras y un inmaduro, 1/07/2016. Foto: Leonela Valdivia. (c) Inmaduro acicalándose, 13/07/2016. Foto: Judith Figueroa. (d) Hembras acicalándose, 1/03/2017. (e) y (f) Macho inmaduro de S. l. etesiacadescansando en la isla, 7 y 8/04/2017. Fotos: Melchor LLica.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru141Sobre la base de las características físicas de los piqueros pardos hembras descritas por Goss (1888), Snodgrass & Heller (1902) y Tayer & Bangs (1905), los individuos observados en las islas Macabí y Mazorca, y en Punta Coles, corresponderían a la subespecie S. l. brewsteri oS. l. etesiaca. Adicionalmente, los dos últimos autores señalan que la diferencia se centra en el tono del color marrón de la cabeza–cuello y espalda, mientras en S. l.brewsteri son dos diferentes, en S. l. etesiaca son monocromos, pero estas características no son fáciles de distinguir. No obstante, si consideramos el área de distribución más cercana entre ambas subespecies (Nelson, 1978), sería más probable que se trate de S. l. etesiaca. En relación a esto, se observó un mayor número de piqueros pardos entre marzo y julio, coincidiendo con los meses de menor actividad reproductiva de S. l. etesiacaen la isla Gorgona, área más cercana que concentra el mayor número de individuos de la subespecie (Ospina–Álvarez, 2008). Dependiendo del año, el pico de reproducción puede ser de agosto a enero–febrero (Cadena–López & Naranjo, 2010) y de octubre a enero (Ospina–Álvarez, 2008). La presencia en el Perú de individuos adultos en los meses reproductivos estaría relacionada con la crianza asincrónica de la subespecie (Ospina–Álvarez, 2008).abcdFigura 10.Punta Coles. (a) Hembra adulta en el sector N3, 3/03/2017. (b) Grupo de cuatro hembras y un inmaduro en el faro, 26/04/2017. (c) Dos hembras adultas y un inmaduro en el faro, 10/05/2017. (d) Hembra adulta, 2/10/2017. Fotos: Donald Barraza.
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.142Si bien, Flores et al.(2013) señalan que los registros de Millie et al.(1973) podrían corresponder a S. l. etesiaca, el registro de Punta Coles sería el reporte más austral documentado de la subespecie, a 2860 y 3162 km de las islas Gorgona y Cocos, respectivamente. Además, se ubicaría a 979 km hacia el sur de la isla Huampanú–Chuquitanta, donde se obtuvo anteriormente el registro más austral documentado (Valverde, 2007).Registros publicados (Tabla 1, Fig. 12)Millie et al.(1973) reportaron la observación de cuatro piqueros pardos entre el 10 de agosto y 8 de septiembre de 1972, en 18°14’S–73°47’O, lo cual se encuentra dentro del mar peruano. Adicionalmente, indicaron el registro de 31 individuos en seis avistamientos entre 18°17’S y 23°55’S, y 74°10’O y 78°29’O, sin embargo no es posible conocer cuál de estos ocurrieron en aguas peruanas, ya que esta área también incluye aguas chilenas.Entre 1977 y 2001 el piquero pardo solo fue reportado en algunas pocas oportunidades: dos registros probables a 4°S (2/11/1977; Brown, 1981), uno a 6ºS (27/03/1998–1/05/1998; Jahncke et al.,1998) y otro entre las islas Huampanú y Chuquitanta a 11º19’S (30/09/2001; Valverde, 2007; Fig. 11a). Posteriormente, a partir de 2008 se reporta a la especie principalmente en el norte del Perú: extremo norte de Tumbes (5/11/2008–24/12/2008; 3°S, Imarpe, 2008), Zorritos (28/05/2009; 3°40S; Sánchez et al., 2012), Cancas (18/12/2016; 3°54’S; eBird, 2017), Punta Sal (2011; 3°59S; Birding Perú, 2017), isla Foca (18/04/2010; 5°12’S; Rivas, 2010; Fig. 11b), isla Lobos de Tierra (3/01/2011; 6°26’S; Figueroa, 2013; Fig. 11c) e islas Lobos de Afuera (27/02/2011; Stucchi et al.,2011; Fig. 11d).A partir de 2013 los reportes incluyen un mayor número de observaciones del centro y sur del país: isla San Lorenzo (14/06/2017; 12°06’S; eBird, 2017; Fig. 11e), isla Cavinzas (22/11/2015; 12°08’S; eBird, 2017), islas Ballestas (21/12/2013; 13°44S; Aves de Perú, 2017; Fig. 11f), La Planchada (13/05/2017; 16°32’S; eBird, 2017), Morro Sama (febrero/marzo 2014; 18°16’S; Imarpe, 2014b; GTI, 2014) y Triángulo Sur de la frontera Perú–Chile (10/02/2014–21/02/2014; 18°S y 19°S; Imarpe, 2014a; GTI, 2014).ab
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru143cdefFigura 11.Registros publicados del piquero pardo en el Perú: (a) Hembra adulta en la isla Huampanú–Chuquitanta. Foto: Mariano Valverde, extraída de Valverde (2007). (b) Hembra adulta en la isla Foca. Foto: Emil Rivas, extraída de Rivas (2010). (c) Hembra adulta en la isla Lobos de Tierra. Foto: Mariano Bautista, extraída de Figueroa (2013). (d) Hembra adulta (¿intergrado?) en las islas Lobos de Afuera. Foto: Marcelo Stucchi, extraída de Stucchi et al.(2011). (e) Hembra adulta en la isla San Lorenzo. Foto: Richard Hasegawa, extraída de eBird (2017). (f) Hembra adulta en las islas Ballestas. Foto: Edgardo Aguilar, extraída de Aves de Perú (2017).
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.144Tabla 1.Detalle de los registros del piquero pardo en el Perú entre 1972 y 2017.LugarCoordenadasRegiónFecha de registroindividuosPermanencia (meses)FotoFuente1~111 km de la costa en el extremo norte del Perú3°30’S, 81°30’O+Tumbes5/11/2008–24/12/20081 adultoImarpe, 20082Puerto Pizarro –San Juan de Marcona3°30’S–15°21’STumbes–Ica10/11/2010– 22/12/20101 individuoImarpe, 20103Zorritos3°40’S, 80°39’OTumbes28/05/20091 inmaduroSánchez et al.,20124Frente a Cancas3°54’S, 80°58’OTumbes18/12/20161 hembra adultaAntonio García–Bravo, Diego García–Olaechea, Fernando Angulo–Pratolongo, Kárlom Herrera–Peralta y Tomas Valqui en eBird, 20175Punta Sal3°58’S, 80°58’OTumbes20111 individuoBirding Perú, 201764°08’S, 81°24’OTumbes2/11/19772 individuos*Brown, 198173°S–17°STumbes–Tacna16/08/2013–19/09/2013Más de 1 individuoImarpe, 20138Isla Foca5°12’S, 81°12’OPiura18/04/20101 hembra adultaXRivas, 20109~46 km de la costa6°SPiura/Lambayeque27/03/1998–1/05/19981 individuoJahncke et al., 1998106°06’S, 81°21’O+6°38’S, 81°55’O+Piura–Lambayeque8/08/2014–1/10/20143 individuosImarpe, 2014c11Isla Lobos de Tierra6°26’S, 80°51’OPiura/Lambayeque3/01/20111 hembra adultaXMariano Bautista com. pers. en Figueroa, 201312Islas Lobos de Afuera6°55’S, 80°42’OLambayeque27/02/20111 hembra adultaXStucchi et al., 20118/04/2016, 26/07/2016,7/09/20171 adultoXPresente estudiooctubre–diciembre 20161 hembra adulta3Presente estudio13Isla Macabí7°48’S, 79°29’OLa Libertad25/11/2014, 26/08/2015, enero y febrero 20161 hembra adulta y 1 inmaduro2XPresente estudio14Isla Guañape Norte8°32’S, 78°57’OLa Libertad28/08/2016,21/12/20161 macho adultoXPresente estudio15Isla Huampanú–Chuquitanta11º19’S, 77º42’OLima30/09/20011 hembra adultaXValverde, 200716Isla Mazorca11º23’S, 77º45’OLimaabril 2016–agosto 20175 hembras adultas y 1 inmaduro17XPresente estudio7 y 8/04/20171 macho inmaduroXPresente estudio1712º00’S, 77º14’O+Lima8/08/2014–1/10/20141 individuoImarpe, 2014c18Isla San Lorenzo12°06’S, 77°16’OLima14/06/20171 hembra adultaXRichard Hasegawa en eBird, 2017continua Tabla 1
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru145LugarCoordenadasRegiónFecha de registroindividuosPermanencia (meses)FotoFuente19Isla Cavinzas12°08’S, 77°50’OLima22/11/20151 individuo inmaduroBarry Walker en eBird, 201720Islas Ballestas13°44’S, 76°23’OIca21/12/20131 hembra adultaXEdgardo Aguilar en Aves de Perú, 201721Frente a La Planchada16°32’S, 73°14’OArequipa13/05/20171 individuoDavid Samata y Jelicsa Peña en eBird, 201722Punta Coles17°42’S, 71°22’OMoquegua4/03/2017–30/06/20174 hembras adultas y 1 inmaduro4XPresente estudio2/10/20171 hembraXPresente estudio23Frente a Morro Sama18°16’S, 70°42’O+Tacnafebrero–marzo 20141 adultoImarpe, 2014a; GTI, 201424Triángulo Sur, frontera Perú–Chile18°31’S, 75°35’O+18°40’S, 75°45’O+19°02’S, 79°49’O+19°02’S, 74°13’O+19°08’S, 74°38’O+19°10’S, 74°01’O+Tacna10–21 febrero 20146 adultosImarpe, 2014b; GTI, 201425Frontera Perú–Chile18°14’S, 73°47’OTacna10/08/1972–8/09/19724 individuosMillie et al.,1973*Registro probable. +Puntos aproximados de los mapas publicados en las respectivas referencias.continúa Tabla 1
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.146Figura 12.Registros del piquero pardo entre Ecuador y Chile. Los números representan los diferentes puntos de observación en el Perú, los cuales se detallan en la Tabla 1. Los puntos georreferenciados de Ecuador y Chile se encuentran en la Tabla 2. Mapa base extraído de Google Earth.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru147Relación de la presencia del piquero pardo con las anomalías positivas de la temperatura superfcial del mar (TSM)EN ha sido relacionado con severos impactos negativos en las poblaciones de aves marinas tropicales. En el caso del piquero pardo puede alterar sus ciclos de puesta, tener un éxito de eclosión muy bajo o abandonar sus áreas reproductivas (Mellink, 2003; Suazo–Guillén, 2004; Piña–Ortiz et al.,2017), disminuyendo progresivamente en el tiempo el número de individuos (Heatwole et al.,1996). En otros casos, este evento infuye en la ampliación de la dispersión de la especie (Schreiber & Norton, 2002).El mayor registro del piquero pardo en el Perú en la latitud 6°S, estaría relacionado con su cercanía a una importante zona de aforamiento (Zuta & Guillén, 1970) y al límite septentrional (4°S y 6°S) del ecosistema marino de Humboldt, que se encuentra más expuesto al ingreso de Aguas Ecuatoriales Superfciales y Aguas Tropicales Superfciales de alta temperatura (Gutiérrez et al.,2005). Durante EN, estas aguas cálidas avanzan hacia el sur ampliando el rango de distribución de algunas especies ícticas de la provincia panameña, incrementando sus niveles de abundancia y frecuencia, principalmente entre 9°S y 12°S. Estas aguas cálidas sumadas al desplazamiento hacia el sur de la Zona de Convergencia Inter–Tropical generan una mayor concentración de la humedad (Zuta & Guillén, 1970). Todo este cambio favorecería la presencia del piquero pardo en el mar peruano. Esto coincide con lo observado durante EN Fuerte 1972/73 (NOAA, 2017; Fig. 13a) en donde se contabilizó un total de 35 piqueros pardos entre las latitudes 18°14’S y 23°55’S, cuya TSM fue de 17,6°C (Millie et al.,1973). Otros dos posibles registros de piqueros pardos (Brown, 1981) se dieron en EN Leve 1977/78 (NOAA, 2017; Fig. 13b). De la misma manera, en EN Extraordinario 1997/98 (NOAA, 2017; Fig. 13c), no solo se registró al piquero pardo en la latitud 6°S (Jahncke et al.,1998), sino también se observó un mayor número de aves tropicales, así como su mayor desplazamiento hacia el sur. Algunas de estas especies fueron: albatros de Galápagos (Phoebastria irrorata (Salvin, 1883)) y piqueros de patas azules y de patas rojas (Jahncke et al.,1998; García–Godos & Sánchez, 2002).Por otro lado, aunque el ICEN a fnes de 2008 presentó un valor neutro (IGP, 2017; Fig. 13d), las condiciones oceanográfcas que prevalecieron en el área del registro del piquero pardo tuvieron predominio de aguas cálidas. Aquí también se observó al piquero de patas rojas (Imarpe, 2008). Los registros de 2009 y 2010, de 3°S a 5°S coincidieron con EN Medio 2009/10 (NOAA, 2017; Fig. 13d). Asimismo, los registros en 18°S y 19°S en el verano austral de 2014 se ubicaron en aguas oceánicas cálidas (Fig. 13e), siendo esta de 23,17°C a 25,92°C. En esta evaluación se observó alimentándose al piquero pardo y a otras especies tropicales como avefragatas grandes (Fregata minor (Gmelin, 1789)) y gaviotas tijeretas (Creagrus furcatus (Neboux, 1846)) (Imarpe, 2014b; GTI, 2014).En un corto periodo entre 2015 y 2017 se tuvo el mayor número de registros del piquero pardo en el Perú (61,7%; Fig. 13f), reportándose además la presencia del piquero de patas rojas en marzo de 2017 en la isla Mazorca (MLL obs. pers.). Esto podría relacionarse con los valores del ICEN positivos y neutros que se presentaron entre enero de 2015 y mayo de 2017 (IGP, 2017) producto de las condiciones cálidas de EN Muy Intenso 2015/16 y EN Leve 2016/17 (NOAA, 2017).Si bien, la mayoría de los registros del piquero pardo obtenidos entre 1972 y 2017 se produjeron en condiciones cálidas (53,7% de los registros), también un importante porcentaje se presentó en condiciones normales (38,9%) y en menor grado en frías (7,4%) (Fig. 14). Por ejemplo, en este último caso el piquero pardo fue registrado durante LN Fuerte 2010/11 y LN Leve 2013 (Imarpe, 2010, 2013). Los análisis estadísticos no mostraron diferencia signifcativa entre la presencia y ausencia de la especie en relación al ICEN (Mann–Whitney U=3200, p=0,076), ni correlación entre este último y el número de individuos (rho=0,147, p>0,05). Esto nos sugiere que actualmente la presencia del piquero pardo en el Perú no estaría necesariamente ligada a condiciones cálidas.
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.148abcdefFigura 13.Presencia del piquero pardo en el Perú y su relación con el Índice Costero El Niño. (a) 1971–1973. (b) 1976–1978. (c) 1997–2002. (d) 2007–2012. (e) 2012–2014. (f) 2015–2017.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru149Desplazamiento del piquero pardo hacia mayores latitudes australes del Pacífco OrientalComo se señaló anteriormente, si se consideran el área de distribución y la época de reproducción, los registros en el Perú, a excepción del macho observado en la isla Guañape Norte, podrían corresponder a S. l. etesiaca. Murphy (1936) señaló el Cabo de San Francisco (0°38’N), en el norte de Ecuador, como el posible límite austral de la distribución de esta subespecie. Relacionó su presencia con zonas altamente húmedas, a diferencia de S. l. brewsterique se distribuye en áreas predominantemente áridas. Posteriormente, este límite se extendió hasta el Golfo de Guayaquil (3°18’S), en el sur de Ecuador (Nelson, 1978).En este país, el piquero pardo fue considerado como un “visitante muy raro en aguas abiertas a lo largo de la costa del norte” (Ridgely & Greenfeld, 2001), pero debido al incremento de sus registros, en la actualidad es considerado como un “vagabundo regular o transitorio a lo largo de la costa ecuatoriana” (Freile et al.,2017). Incluso, a partir de 2013, es observado de manera frecuente en algunas zonas como La Chocolatera (Salinas, 2°11’S; Freile et al.,2013, 2017; eBird, 2017) (Tabla 2, Fig. 12, 18). El registro del piquero pardo incluye además zonas más lejanas como las islas Galápagos (Wiedenfeld, 2006; Freile et al.,2013; eBird, 2017; GBIF, 2017; EcoRegistros, 2017). Los reportes de la especie en este archipiélago datarían al menos desde mediados del siglo XIX (Sundevall, 1871), pero en su momento estos fueron considerados como improbables, identifcándolos como individuos jóvenes de piquero peruano o de patas azules (Giford, 1913). Esto fue apoyado por Murphy (1936), quien además sugirió que los individuos observados podrían tratarse de piqueros de Nazca jóvenes, y que la aridez del archipiélago no cumplía las condiciones de las áreas donde formalmente se distribuía S. l. etesiaca.En el caso del Perú, debido a los escasos registros visuales hasta antes de 2007, la especie fue considerada como divagante (Schulenberg et al.,2010). Sin embargo, las observaciones de los últimos 10 años muestran un incremento en el número de registros (Fig. 15) y una mayor permanencia (Fig. 16), así como una tendencia positiva en la distancia de desplazamiento hacia el sur (Fig. 17). Esto sugiere que la presencia del piquero pardo en el Perú sería más frecuente de lo esperada, pudiendo ser un visitante regular. Figura 14. Registros del piquero pardo en el Perú en relación a los umbrales para las categorías de las anomalías de las temperaturas del mar.
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.150Figura 15.Avistamientos del piquero pardo en el Perú entre 1972 y 2017 en relación al tiempo.Figura 16.Años y meses de los registros del piquero pardo en el Perú entre 1972 y 2017.Figura 17.Relación entre la latitud y el año de los registros del piquero pardo en el Perú entre 1972 y 2017.
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru151En Chile (Tabla 2, Fig. 12, 18), se reportó la presencia del piquero pardo frente a las costas entre Arica y Antofagasta (18°S–23°S; Millie et al.,1973), coincidiendo con las zonas de aforamientos más importantes en ese país (Guillén, 1985). Sobre este registro, Flores et al.(2013) señalan que podría tratarse de S. l. etesiacadebido a su observación a ~772 km al norte, en la isla Huampanú–Chuquitanta (Perú, 11°S). Además, existen otros dos reportes sin mayores detalles, uno se trata de los restos óseos de un piquero pardo (MNHN–ZO–AC–A3646) depositado en el Muséum National d’Histoire Naturelle que señala a Valparaíso (33°S) como localidad de origen (MNHN, 2017). En otro, solo nombran su presencia en la isla Salas y Gómez (26°28S; Araya & Millie, 1986). El primer registro documentado del piquero pardo en Chile, correspondería a un individuo S. l. plotusobservado en la isla de Pascua (27°07S), el cual podría provenir de las islas Gambier o Pitcairn, ubicadas a un mínimo de 2000 km al oeste (Flores et al.,2013).Una explicación probable de la mayor presencia de S. l. etesiacaen el Perú, sería que debido a los eventos EN, inicialmente la subespecie llegó a latitudes más australes, posteriormente la frecuencia de estos eventos y la disponibilidad de presas, podrían haber ampliado la permanencia de los individuos al grado de adaptarse ecológicamente a las condiciones del ambiente, pasando de observaciones eventuales al establecimiento de periodos cortos y hasta prolongados, como lo ocurrido en la isla Mazorca. Estas adaptaciones incluirían una mayor resistencia a zonas predominantemente áridas de la costa peruana, condición que se asumía como una limitante zoogeográfca para su distribución (Murphy, 1936), así como fexibilidad en el consumo de peces propios del ecosistema marino de Humboldt, como se ha encontrado en otros Sulidae tropicales en el norte del Perú (Jahncke & Goya, 2000).Finalmente, no se descarta que algunas hembras de piquero pardo observadas en el mar peruano correspondan a S. l. brewsteri, esto sobre la base del macho registrado en la isla Guañape Norte. Esta subespecie además de estar adaptada a condiciones áridas (Murphy, 1936), habita en áreas que presentan algunas características similares a la Corriente Peruana: aguas frías de la Corriente de California, presencia de aforamientos, registro de anchoa (Anchoa scofeldi (Jordan & Culver, 1895), A. argentivittata (Regan, 1904)), sardina (Sardinops caeruleus (Girard, 1854)), lisa (Mugil cephalus Linnaeus, 1758), entre otras, de las cuales se alimenta (Suazo–Guillén, 2004; Lerma–Lizárraga, 2011).Se espera continuar con el monitoreo de la especie en las islas y puntas del Perú, con el objetivo de determinar el alcance de su presencia y registrar los posibles cambios que se den en el tiempo.Tabla 2.Registros del piquero pardo en Ecuador y Chile.LugarCoordenadasFecha de registroN° individuosFuenteECUADOR57,4 km al norte de Punta Galeras, Esmeralda16/12/20081Agreda et al.,2011Galeras, Esmeralda0°48’N, 80°02’O8/12/20151eBird, 20170°30’S, 80°49’O15/10/20042eBird, 2017Isla La Plata, Manabí1°16’S, 81°04’O4/06/20001Cisneros–Heredia, 20054 y 5/06/20021Cisneros–Heredia, 200527/04/20101eBird, 20171°30’S, 81°13’O22/03/20162eBird, 20171°56’S, 81°20’O22/03/20167eBird, 2017La Chocolatera, Salinas2°11’S, 81°00’O13/08/20161eBird, 201727/01/20161eBird, 20178/07/20151eBird, 20175/11/20151eBird, 20176/09/20141Freile et al., 2017; eBird, 201717/03/20131Freile et al., 2013; eBird, 2017continua Tabla 2
image/svg+xmlRevista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697Figueroa et al.152LugarCoordenadasFecha de registroN° individuosFuente17 y 18/08/20131eBird, 201726/08/20112eBird, 201710/11/1997eBird, 20172°14’S, 81°24’O22/03/20161eBird, 2017Punta Anconcito2°20’S, 80°53’O19731eBird, 2017Refugio de Vida Silvestre Isla Santa Clara3°10’S, 80°26’O7/07/20161eBird, 201725 km al sur de la isla Darwin, Galápagos1°25’N, 91°59’O23/06/20021Wiedenfeld, 2006Isla Genovesa, Galápagos0°19’N, 89°57’O15/02/2013Freile et al.,2013Isla Daphne Mayor, Galápagos0°25’S, 90°22’O27/03/19971Wiedenfeld, 2006Isla San Cristóbal, Galápagos0°48’S, 89°24’O1/04/19701Wiedenfeld, 2006Isla Isabela–Española, Galápagos0°57’S, 90°22’O11/08/20101eBird, 2017Isla Floreana, Galápagos1°17’S, 90°26’O25/09/19251GBIF, 2017Isla Española, Punta Cevallos, Galápagos1°23’S, 89°37’O24 y 25/11/20121eBird, 201714/12/20121eBird, 201716/11/2015 1EcoRegistros, 2017Islas Galápagos05/1852Sundevall, 18711/01/19341GBIF, 2017CHILEEntre Arica y Antofagasta18°S–23°S10/08 –8/09/197231Millie et al.,1973Isla Salas y Gómez26°28’S, 105°28’OAraya & Millie, 1986Isla de Pascua27°07’S, 109°21’O14/11/20121Flores et al., 2013Valparaíso33°S18321MNHN, 2017Figura 18.Registros de S. leucogaster,probablemente etesiaca,fuera de su área de distribución, señalado con estrellas negras (ver Tablas 1 y 2). La estrella celeste indica el registro de S. l. plotusfuera de su área de distribución, en las islas de Pascua (Flores et al.,2013). El cuadrado blanco indica las áreas de reproducción más australes de S. l. etesiaca: 1. Isla Cocos, 2. Isla Gorgona. La interrogante signifca el límite aún no defnido entre S. l. brewsteriy S. l. etesiaca (Murphy, 1936). Mapa adaptado de Kohno & Mizutani (2011).continúa Tabla 2
image/svg+xmlSula leucogasterIn Peru153AgradecimientosA Marcelo Stucchi, por su apoyo en la discusión y revisión del manuscrito. A los guardaislasVíctor Chávez, Alfredo Flores, Juan Méndez Atanacio, Heber Flores y Mario Cano (Agro Rural), por su ayuda durante las evaluaciones, así como por la información brindada. MLL, DB, CG, LT y MT agradecen a Edgar Rivera (Agro Rural), por su apoyo en el desarrollo de su trabajo como guardaislas en las islas y puntas guaneras. A Salvador Hernández y Jeisson Zamudio, por la confrmación de la identifcación de la subespecie del individuo observado en la isla Guañape Norte. A Jeisson Zamudio, Andrés Ospina–Álvarez y Martín Gonzales, por permitirnos el uso de sus fotos. A Peter Pyle, Eric VanderWerf y Robert Pitman, por sus valiosos comentarios. JF dedica el presente trabajo a la memoria de Edith Suazo–Guillén, quien aportó con el entusiasmo que la caracterizaba, al conocimiento de la historia natural del piquero pardo.REFERENCIASAgreda, A.; Torres, S.; Haase, B & Samaniego, J. 2011. Investigaciones de la avifauna marina en aguas continentales ecuatorianas con énfasis en su distribución, diversidad, abundancia y estado de conservación. Acta Oceanográfca del Pací-fco, 16: 95–107.Araya, B. & Millie, W. 1986. Guía de campo de las aves de Chile. Santiago, Chile. Editorial Universitaria. Aves de Perú. 2017. Brown Booby Sula leucogasteren Islas Ballestas 21/12/2013. Consultado el 9 de agosto de 2017, <https://www.facebook.com/photo.php?fbid=10201699194895787&se-t=gm.453345854765282&type=3&theater>Birding Perú. 2017. Peru Bird Data Base. Consultado el 9 de agosto de 2017, <http://www.birdin-gperu.com/masterperu>Brown, R. G. B. 1981. Seabirds in northern peruvian waters, November–December 1977. Boletín del Instituto del Mar del Perú, volumen ex-traordinario: 34–42. Cadena–López, G. & Naranjo, L. G. 2010. Distribución, abundancia y reproducción de las aves marinas residentes en el Parque Nacional Natural Gorgo-na, Colombia. Boletín SAO, 20: 22–32.Ceyca, J. P. & Mellink, E. 2009. Ecología reproductiva del bobo café (Sula leucogaster) en Morros El Potosí, Guerrero, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 80: 793–800.Cisneros–Heredia, D. F. 2005. La avifauna de la isla de La Plata, Parque Nacional Machalilla, Ecua-dor, con notas sobre nuevos registros. Cotin-ga, 24: 22–27.eBird. 2017. Brown Booby. Consultado el 9 de agosto de 2017, <http://ebird.org/ebird/peru/map/brnboo?neg=true&env.minX=84.375&env.minY=-48.69096039092549&env.maxX=-95.625&env.maxY=9.44906182688142&zh=true&gp=false&ev=Z&mr=1-12&bmo=1&emo=12&yr=all&byr= 1900&eyr=2017>EcoRegistros. 2017. Piquero Pardo (Sula leucogaster) – Ficha de la especie. Consultado el 9 de agosto de 2017, <http://www.ecoregistros.org>Figueroa, J. 2004. First record of breeding by the Nazca Booby Sula grantion Lobos de Afuera Islands, Peru. Marine Ornithology, 32: 117–118.Figueroa, J. 2013. Las aves de la isla Lobos de Tierra, Perú: revisión bibliográfca y nuevos registros (1684–2011). Revista Brasileira de Ornitolo-gía, 21: 58–74.Flores, M.; Lazo, P. & Hucke–Gaete, R. 2013. Estado del conocimiento de los piqueros pantropica-les (Sulidae) en las islas oceánicas chilenas y primer registro de piquero café Sula leucogas-teren Isla de Pascua. Revista de Biología Ma-rina y Oceanografía, 48: 667–672.Freile, J. F.; Ahlman, R.; Brinkuizen, D. M.; Green-feld, P. J.; Solano–Ugalde, A.; Navarrete, L. & Ridgely, R. S. 2013. Rare birds in Ecua-dor: frst annual report of the Committee of Ecuadorian Records in Ornithology (CERO). Avances, 5: B24–B41.Freile, J. F.; Solano–Ugalde, A.; Brinkhuizen, D. M.; Greenfeld, P. J.; Lysinger, M.; Nilsson, J.; Na-
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