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ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697
Biotempo, 2018, 15(2), jul-dic.: 173-194.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
TROPHIC CONNECTION BETWEEN THE PLANCTONIC COMMUNITIES
AND THE WILD AVIFAUNA IN PANTANOS DE VILLA, LIMA, PERU
CONEXIÓN TRÓFICA ENTRE LAS COMUNIDADES PLANCTÓNICAS Y LA
AVIFAUNA SILVESTRE EN PANTANOS DE VILLA, LIMA, PERÚ
Carla Cepeda1; José Iannacone1,2 & Lorena Alvariño1
1 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional
Federico Villarreal. Lima, Perú.
2 Laboratorio de Parasitología. Universidad Ricardo Palma. Lima, Perú.
Email: carlacepeda_ag@yahoo.es / joseiannacone@gmail.com
Author for correspondence: Joseiannacone@gmail.com
ABSTRACT
Pantanos de Villa is a major wildlife refuges located in the urban area, home a total of 210 species of birds and other
species of ora and fauna, both aquatic and terrestrial. In their water bodies, dynamics population are developed
highlighting plankton which is represented by phytoplankton and zooplankton. e objective of this study was to nd
trophic connections between the primary organisms of aquatic communities (plankton) and the major predators of
this ecosystem (birds). An assessment of planktonic communities was conducted at six bimesters of 2011, taking eight
sampling stations in the three major gaps in Villa Wetlands: Laguna Mayor, Laguna Genesis, Laguna Marvilla and
the water mirror of Marvilla called Herradura. e frequency and abundance of birds through a census conducted by
SERNANP (National Service of Natural Areas Protected by the State) and PROHVILLA (Municipal Authority of the
Pantanos de Villa), agencies responsible for wetland conservation, coinciding with sampling days were also evaluated.
ese populations were compared with measurements of physicochemical parameters such as: amount of dissolved
oxygen (DO), biochemical oxygen demand BOD5, 20, pH, electrical conductivity (mS) and temperature (°C). Alpha
diversity indices were applied: Shannon-Wiener (H‘), Simpson (C) and Margalef (DMG), as well as beta diversity indices:
Jaccard (IJ) with the construction of cladograms. For all cases signi cance level alpha = 0.05 was used. At the same time;
the Pearson correlation coe cient (rs) was used to relate the results of planktonic populations and bird communities
between the periods assessed. e canonical correspondence analysis (CCA) was used to found the existing relation
between the environmental factors, bird communities and so the plankton from each of the eight sampling stations
which were separated according the four seasons. To determine the trophic status of the lakes water quality indexes
were applied: Nygaard and unmark. 29 phytoplankton taxa were recorded, which were distributed in 20 families,
7 orders and 3 divisions; 12 zooplankton taxa in 6 families, 4 orders and 2 larges phyla, Rotifera and Arthropoda. 46
bird taxa were registered, distributed in 12 families and 6 orders. e alpha diversity of species is better represented in
Biotempo (Lima)
doi:10.31381/biotempo.v15i2.2057
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the Marvilla lagoon during the spring, as well as dominance and distribution of species. Beta diversity perfectly frames
the distribution of species according to the gaps based on the characteristics of each ecosystem, highlighting the spring
season the last four months. ere were physicochemical changes by sampling period, showing more in the provision
of oxygen and organic matter in the gaps. e seasonality of the planktonic species and the wild birds, shows the CCA,
major trends of correlation in spring between plankton and birds, nevertheless this relation is not reected for winter
and summer. All lagoons showed eutrophic state; however, it associates the adaptation of the most abundant species. A
trophic relation with the avian family Laridae, which is the one with more sighting, is evident. ere are indirect trophic
connections between the plankton communities and the wild birds, correlating physicochemical factors, that explains
the population dynamics of these species, diering seasonally.
Keywords: Pantanos de Villa – trophic connection – zooplankton – phytoplankton – birds
RESUMEN
Pantanos de Villa es uno de los principales refugios de vida silvestre ubicados en la zona urbana, alberga a un total
de 210 especies de aves entre otras especies de ora y fauna, tanto acuática como terrestre. En sus cuerpos de agua
se desarrollan dinámicas poblacionales, destacando la del plancton representado por el toplancton y zooplancton.
El objetivo del presente trabajo fue encontrar conexiones trócas entre los organismos primarios de las comunidades
acuáticas (plancton) y los mayores depredadores de este ecosistema (aves). Se realizó una evaluación de las comunidades
planctónicas en seis bimestres del año 2011, tomándose ocho estaciones de muestreo en las tres principales lagunas
de Pantanos de Villa: Laguna Mayor, Laguna Génesis, Laguna Marvilla y en un espejo de agua de la zona de Marvilla
llamado Herradura. Se evaluó también la frecuencia y abundancia de aves mediante un censo efectuado por SERNANP
(Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado) del Perú -PROHVILLA (Autoridad Municipal de los
Pantanos de Villa) de Lima, Perú, entidades encargadas de la conservación del humedal, coincidiendo con los días
de muestreo. Estas poblaciones se contrastaron con las mediciones de parámetros sicoquímicos tales como: oxígeno
disuelto (OD), demanda bioquímica de oxígeno DBO5,20, pH, conductividad eléctrica (mS), y temperatura (ºC). Se
aplicaron índices de diversidad alfa: Shannon- Wiener (H’), Simpson (D) y Margalef (Dmg), así como también índices de
diversidad beta: Jaccard (IJ) con la construcción de dendrogramas. A su vez; el coeciente de correlación de Pearson (rs) se
empleó para relacionar los resultados de las poblaciones planctónicas y las comunidades avifaunísticas entre los períodos
evaluados. Se empleó el análisis de correspondencia canónica (ACC), para hallar la relación existente entre los factores
ambientales y las comunidades de aves y de plancton, de cada una de las ocho estaciones de muestreo, separándolos en
las cuatro estaciones anuales. Para la determinación del estado tróco de las lagunas se aplicaron índices de calidad de
agua: unmark y Nygaard. Se registraron 29 taxas toplanctonicas, las que se distribuyeron en 20 familias, 7 órdenes y 3
divisiones; 12 taxas zooplanctonicas distribuidas en 6 familias, 4 órdenes y 2 grandes los: Rotífera y Artrópoda. Fueron
registrados 46 taxas de aves, distribuidos en 12 familias y 6 órdenes. La diversidad alfa de especies se ve mejor representada
en la laguna Marvilla durante la primavera, así como también la distribución con mínima dominancia. La diversidad
beta enmarca perfectamente la distribución de las especies de acuerdo a las lagunas según las características de cada
ecosistema, resaltando la estación primaveral de los dos últimos bimestres. Existen cambios sicoquímicos por período
de muestreo, evidenciándose más en la disposición de oxígeno y materia orgánica en las lagunas. La estacionalidad de las
especies planctónicas y de avifauna silvestre, demuestra según el ACC mayores tendencias de correlación en la primavera
entre el plancton y las aves, por el contrario esta relación no se ve reejada para el invierno y el verano. Todas las lagunas
presentaron estado eutróco, sin embargo; se asocia la adaptación de las especies más abundantes. Se evidencia una
conexión tróca con la familia aviar de mayor avistamiento: Laridae. Existen conexiones trócas indirectas entre las
comunidades planctónicas y la avifauna silvestre, correlacionado a los factores sicoquímicos, que explican la dinámica
poblacional de estas especies, diferenciándose estacionalmente.
Palabras claves: avifauna - conexión tróca – toplancton – humedales – plancton – zooplancton
Trophic connection in Pantanos de Villa
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INTRODUCCIÓN
El estudio de los factores que regulan la dinámica y
estructura de los grupos biológicos naturales, ha sido
y sigue siendo, un factor muy estudiando en ecología.
Conocer las interacciones entre estos factores y cuanticar
su importancia relativa representa uno de los principales
problemas con los que se enfrenta esta ciencia (Morales-
Baquero & Conde-Porcuna, 2000).
Las comunidades planctónicas de los sistemas acuáticos
están constituidas por organismos con períodos de vida
cortos y muchos de ellos son fácilmente manipulables,
permitiendo la formulación de hipótesis experimentales
basadas en interacciones biológicas y/o físicas, de modelos
sobre la estructura de comunidades más fácilmente que
en los sistemas terrestres (Marcus et al., 1994).
Inicialmente, en el estudio del plancton, predominaron
aproximaciones autoecológicas interesadas por el análisis
de la inuencia de los factores físicos y químicos del medio
sobre los organismos y su sucesión. En consecuencia,
la sucesión de especies era generalmente considerada
como el resultado de la diferente tolerancia ecológica
a varios factores ambientales abióticos, tales como la
intensidad de la luz y la densidad del agua o la viscosidad
(Hutchinson, 1967). En décadas más recientes los
ecólogos del plancton han mostrado un interés creciente
en el estudio de las interacciones bióticas, la competencia
por recursos comunes y la depredación por invertebrados,
manifestando su importancia en la regulación de las
comunidades acuáticas.
El desarrollo de las poblaciones de plancton no sólo va
a depender de la cantidad de alimento disponible, sino
también de su calidad. La diferente calidad nutricional
de la variedad de taxones de algas sugiere que el
zooplancton estará limitado por la calidad nutricional de
las comunidades toplanctónicas, cuando éstas no estén
sumamente dominadas por diatomeas o criptofíceas, u
otros grupos de algas de alta calidad nutricional (Brett,
et al., 2000). Los humedales de Pantanos de Villa se
encuentran entre los ecosistemas más productivos del
Perú (Kusler et al., 1994; Pulido, 1998) constituyendo
uno de los refugios más importantes para la vida silvestre.
En el Perú existen cuatro áreas naturales protegidas
por el estado, que por su cercanía al litoral marino son
fuertemente inuenciados por él; adquiriendo así gran
importancia al representar verdaderos oasis para el paso de
las aves migratorias, así como sinónimo de supervivencia
de las comunidades de aves acuáticas residentes, siendo
el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa, la única
área que se encuentra en una zona urbana en Lima, Perú
(Pulido, 1998).
El ecosistema de los Pantanos de Villa es considerado
actualmente un humedal de importancia internacional
por ser un sitio RAMSAR (Pulido, 1998). Este ambiente
presenta una gran diversidad de especies, de las cuales
la fauna silvestre está mayormente representada por
las diferentes aves con 210 especies entre residentes y
migratorias (161 son migratorias) (Iannacone et al.,
2010). En los tiempos de primavera y verano de cada año,
llegan numerosas aves (entre 4000 y 8000 individuos);
para descansar en su ruta migratoria hacia el sur y
de regreso al norte. En el caso de las aves altoandinas,
éstas bajan a la costa en procura de alimento mientras
transcurre la temporada de lluvias en la región andina.
Su fuente básica de alimento son los peces (ictívoras), así
como también existen aves insectívoras, pero las primeras
son las más abundantes. Siguiendo la correlación tróca
en este ecosistema, serían los peces depredadores del
zooplancton, el cual se alimenta de toplancton, el que
depende de la calidad antes mencionada; existiendo una
serie de interrelaciones que inuencian en la dinámica
poblacional del ecosistema acuático (Aponte et al., 2018).
En los Pantanos de Villa se han evaluado diversos grupos
biológicos de importancia como algas: con 119 especies
entre: Bacillariophyceae, Cyanophyceae y Chlorophyceae
(Montoya, 1984), protozoarios con 171 especies
(Sarmiento & Guerra, 1998; Guillén et al., 2003).
Sin embargo desde el último trabajo de abundancia y
diversidad de comunidades zooplanctónicas (Iannacone
& Alvariño, 2007), y no existiendo en los últimos diez
años trabajos sobre las comunidades toplanctónicas,
es importante relacionar estas poblaciones con los
depredadores de mayor orden en éstos humedales: las
aves residentes y migratorias, cuyo refugio debe brindar
condiciones adecuadas para el tiempo que dure su estancia,
así como también facilitar las condiciones para una buena
nutrición de las crías en épocas de nidicación, cuyas
zonas son principalmente los alrededores de las lagunas
evaluadas en éste humedal. Por lo que la abundancia
de ciertas especies, se relacionaría con la abundancia de
algunas especies de aves, al encontrar mejor alimento en
un determinado cuerpo de agua, teniendo en cuenta que
las tres lagunas evaluadas poseen diferentes parámetros
sicoquímicos. Además, con la aplicación de índices
biológicos, relacionados a las especies encontradas, puede
establecerse niveles de calidad de agua, factor prioritario
en las estrategias de planicación de este Refugio de Vida
Silvestre (Amaya et al., 1999).
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Por lo tanto, el objetivo de la presente investigación fue
determinar la conexión tróca entre las comunidades
planctónicas y la avifauna silvestre en Pantanos de villa,
Lima, Perú.
MATERIALES Y MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
Los Pantanos de Villa están ubicados en el distrito de
Chorrillos, al sur del Departamento de Lima, Perú (12°
11’ 42’’ - 12° 13’ 18’’ LS y 76° 58’42’’ - 76° 59’42’’ LW),
Se encuentra de 0-1 msnm. Es un área protegida que
existe dentro de la zona urbana de la ciudad de Lima.
La extensión actual de esta área protegida es de 276 ha
(Resolución Ministerial N° 0909-2001).
ESTACIONES DE MUESTREO
Se establecieron ocho estaciones de muestreo para las
comunidades planctónicas distribuidas en tres lagunas de
los Pantanos de Villa: laguna “Mayor”, con una extensión
de 50.000 m2, “Génesis” con una extensión de 2.100 m2 y
“Marvilla” con una extensión de 3.360 m2, además de un espejo
de agua asociada a la laguna Marvilla llamado “Herradura”
que presenta una extensión que varía entre los 7.000 y 12.000
m2. Los criterios para la obtención de estaciones y puntos de
muestreo fueron: el fácil acceso, la frecuencia de avistamientos
de aves, cercanía a los transectos establecidos para los censos
mensuales de aves, poca profundidad de los cuerpos de agua
y la constancia de visitas por turismo. E1y E2 en la “Laguna
Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, E6 y E7 en la
“Laguna Marvilla”, y E8 en la “Herradura” (Tabla 1).
Tabla 1. Principales coordenadas de las estaciones de muestreo en las tres lagunas evaluadas en Pantanos de Villa. E1y E2
en la “Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, la E6 y E7 en la “Laguna Marvilla”, y la E8 en la “Herradura”.
COORDENADAS
Mayor Génesis Marvilla Herradura
E1 E2 E3 E4 E5 E6 E7 E8
12°12´33” 12°12´21” 12°12´43” 12°12´44” 12°12´41” 12°13´31” 12°13´30” 12°13´27”
76°59´27” 76°59´29” 76°59´22” 76°59´21” 76°59´12” 76°59´11” 76°59´10” 76°59´10”
Se realizó un cruce de ubicación de los transectos para los
censos mensuales de aves silvestres, los cuales fueron nueve,
descartando en este caso al primer transecto (T
1
), por no
reunir los criterios para el establecimiento de las estaciones,
ya que estaba fuera de los cuerpos de agua evaluados. Los
transectos establecidos dentro del Área Natural Protegida
fueron: T
2
: Laguna Mayor o Principal, T
3
: PROHVILLA
(Autoridad Municipal de los Pantanos de Villa) - Mirador
4, T
4
: Manzana “Y”, T
5
: Laguna Marvilla o Sur, T
6
: Playa,
T
7
: Desierto T
8
: Laguna Anap, T
9
: Villa Baja.
Figura 1. Esquema de la ubicación de las estaciones de muestreo en las tres lagunas materia de estudio: Laguna Mayor,
Laguna Génesis y Laguna Marvilla, incluyendo el espejo de agua llamado Herradura. E1y E2 en la “Laguna Mayor”; E3,
E4 y E5 en “Laguna Génesis”, E6 y E7 en la “Laguna Marvilla”, y E8 en la “Herradura”. T2: Laguna Mayor o Principal;
T3: PROHVILLA (Autoridad Municipal de los Pantanos de Villa) - Mirador 4; T4: Manzana “Y”; T5: Laguna Marvilla
o Sur; T6: Playa; T7: Desierto; T8: Laguna Anap, y T9: Villa Baja.
Trophic connection in Pantanos de Villa
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MÉTODOS
Se llevaron a cabo seis muestreos bimestrales (B1 a B6) a lo
largo del 2011, donde se realizaron colectas de agua para
el análisis planctónico y parámetros sicoquímicos en
las lagunas mencionadas, durante la primera semana del
segundo mes de cada bimestre. Esta frecuencia estableció
también períodos estacionales. Las horas de colecta se
efectuaron entre las 9:00 y las 13:00 h. Estos muestreos
se realizaban en la misma semana en que se llevaban a
cabo los censos aviares, ejecutados por el personal de
SERNANP (Servicio Nacional de Áreas Naturales
Protegidas por el Estado) del Perú y PROHVILLA
(Autoridad Municipal de los Pantanos de Villa) de Lima,
Perú, durante los primeros dos días de cada mes entre las
6:00 y 9:00 h.
EVALUACIÓN DEL PLANCTON
Para la obtención de muestras se ltraron 40 L de agua,
según el método de Keppeler & Hardy (2004), con una
malla
planctónica de 75 um de abertura de porosidad y
15 cm de diámetro (Wetzel & Likens, 2001). La muestra
concentrada en la malla fue vertida en frascos de boca ancha
de 200 mL, utilizando para su conservación formol azucarado
al 5% (para evitar el choque osmótico) y así transportarlos
al laboratorio para su posterior clasicación taxonómica,
considerando: orden, familia y especie (Cepeda, 2016).
Para su análisis cualitativo se midió la muestra en
una probeta de 100 mL, tomando como volumen al
microscopio 1 mL, con 3 réplicas (3ml ~ 75 gotas en
total), sobre una cámara de Sedwig Rafter®. La lectura
fue por el método de hileras, con observaciones al
microscopio con objetivos de 40x, según estándares de
enumeración, Vicente et al., 2005; UNE-EN 15204,
2007; Vuorio et al., 2007; Suthers & Rissik, 2009; APHA,
2017). En la identicación de los géneros plantónicos se
emplearon claves taxonómicas (Wehr & Sheath, 2003;
Bicudo & Menezes, 2006; Bellinger & Sigee, 2010;
orp & Covich, 2010). Así también, se revisaron
antiguos trabajos sobre cladóceros y copépodos de vida
libre en el Perú (Valdivia & Zambrano, 1989; Del Río
& Valdivia, 1989; Alvariño, 1990; Valdivia & Burger,
1990) y otros trabajos de identicación de rotíferos Koste
(1972, 1978), José de Paggi (1989) y Segers (1995), así
como también, claves de comunidades toplantónicas de
Acleto & Zúñiga (1998).
EVALUACIÓN DE LA AVIFAUNA
Para las poblaciones de aves se tomaron los datos
obtenidos de los censos realizados por el personal de
SERNANP y PROHVILLA los días 1 y 2 de cada mes,
dentro del período de evaluación (año 2011). Para tal
efecto, se emplearon los transectos ubicados en varias
zonas de evaluación. La ubicación de estos transectos
guardaban relación con las estaciones de muestreo
empleadas para la evaluación planctónica, permitiendo un
análisis comparativo de las comunidades de toplancton,
zooplancton y de la avifauna silvestre. Los avistamientos
se realizaron desde las 6:00 h, empleando binoculares de
largo alcance desde los miradores ubicados en las zonas,
así como también; por caminatas en línea recta según los
transectos establecidos. Finalmente se elaboró una data
con los registros de cada censo considerando Orden,
Familia y Especie, así también su nombre común como
el estatus que presenta en el humedal, considerando: R:
Residente, MI: Residente local, N: Migratoria del norte,
S: Migratoria del sur, An: Migratoria andina, y *: No
determinado. Para la elaboración de la lista cualitativa
de especies, se consideraron sólo a las aves ictívoras y
omnívoras, excluyendo a las aves cuya dieta no esté
relacionada con especies acuáticas (ictiofauna y/o especies
ltradoras dependientes del plancton) (Cepeda, 2016).
EVALUACIÓN DE PARAMETROS FISICOQUÍMICOS
Dentro de los parámetros sicoquímicos se consideraron:
(1) oxígeno disuelto (OD en mg·L-1), (2) demanda
bioquímica de oxígeno DBO (5,20 en mg·L-1), mediante
el método de Winkler. Se tomaron en cuenta parámetros
como: (3) pH, (4) conductividad (µS) y (5) temperatura
(oC), para lo cual se empleó un multiparámetro HANNA®.
Los muestreos se ejecutaron entre las 6:00 y las 13:00 h
en las mismas estaciones donde se colectaron las muestras
de agua para el análisis planctónico.
ANALISIS DE DATOS
Diversidad alfa: Con la nalidad de evaluar la diversidad
alfa en las distintas comunidades de muestreo
(toplancton, zooplancton y aves), se emplearon los
siguientes índices: Shannon- Wiener (H’), Simpson (C) y
Margalef (Dmg) (Moreno, 2001).
Diversidad beta: En cuanto a la diversidad beta se aplicó el
índice de similaridad cualitativo de Jaccard (IJ) (Moreno,
2001), con la nalidad de comparar entre las estaciones de
muestreo y transectos con la construcción de “clusters” o
dendrogramas por bimestre (B) respectivamente. Para las
especies más abundantes se determinó una distribución
espacial (al azar, amontonada o uniforme), utilizando el
criterio de S2·X-1 (Varianza·Promedio de individuos por
estación-1), realizándose la determinación en cada uno de
los muestreos. Para todos los casos se empleó un nivel
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de signicancia de alfa = 0,05. A su vez; el coeciente
de correlación de Pearson (rp) se empleó para relacionar
los resultados de las poblaciones planctónicas y las
comunidades avifaunísticas entre los períodos evaluados.
Técnica multivariada: Análisis de Correspondencia
Canónica (ACC): Para determinar el grado de correlación
entre los parámetros sicoquímicos y la distribución de
las comunidades planctónicas y de aves con las estaciones
y los transectos respectivamente, se realizó un análisis de
correspondencia canónica por medio del programa PAST
– Palaeontological STatistics, ver. 3.11. El ACC como una
técnica de análisis de ordenamiento (Ter-Braak, 1986;
Lepš & Šmilauer, 2003), sirvió para inferir relaciones
especie-ambiente a partir de datos de composición de
las comunidades y las variables ambientales, en cada
estación-transecto asociada a una determinada laguna.
Para tal efecto, se separaron los componentes de cada
dimensión (ejes), es decir, los elementos evaluados y
agrupados en cada eje según su correlación para analizar
que elementos ambientales y sicoquímicos conformaban
las conexiones trócas por cada estación del año (verano-
otoño-invierno-primavera).
Estado tróco y calidad de agua: Se aplicaron los índices
según unmark (1945) y Nygaard (1949): índice
de cianotas e índice de diatomeas, donde los valores
menores que uno (<1) pertenecen a ecosistemas lacustres
de carácter oligotróco y mayores que uno (>1) en
ecosistemas eutrócos. Así también se aplicó el índice
compuesto, donde el menor valor que 1,0 (<1) son
oligotrócos, mientras que aquellos con índice mayor a
3,0 (>3) son eutrócos. Los valores intermedios implican
mesotroa o eutroa débil (Hutchinson, 1967). Por otro
lado valores menores de estos índices se dan en lagos
distrocos ricos en desmidiaceas y enriquecidos con
compuestos húmedos y orgánicos disueltos. El valor del
índice compuesto puede ser cercano a cincuenta (50,0)
en lagos eutrócos enriquecidos con muchos nutrientes
(Wetzel, 1981).
Variabilidad estacional: Fueron considerados muestreos
bimestrales (B), ejecutados en el umbral de la última y
primera semana de los meses comprometidos: enero-
febrero (B
1
), marzo-abril (B
2
), mayo-junio (B
3
), julio-
agosto (B
4
), septiembre-octubre (B
5
) y noviembre-
diciembre (B
6
). Por ejemplo, el primer muestreo fue
realizado entre la última semana de enero y la primera
semana de febrero. Para un mejor entendimiento las
correlaciones fueron aplicadas dividiendo el análisis en
las cuatro estaciones del año (verano, otoño, invierno
y primavera), considerando a Pantanos de Villa
como un macroecosistema para evaluar las relaciones
trócas existentes. Por cada estación se analizaron las
comunidades alfa y beta, considerando los criterios
ya descritos anteriormente, tanto para los grupos
planctónicos como para los aviares, así como también;
los parámetros sicoquímicos de
forma comparativa. De
la misma forma se aplicaron los índices para calidad de
aguas, determinando el estado tróco estacional.
RESULTADOS
FI
TOPLANCTON: Fueron encontradas 29 taxas
toplanctonicas, distribuyéndose en 20 familias, 7
órdenes y 3 divisiones. Durante el primer bimestre
(enero –febrero), la comunidad toplanctonica estuvo
distribuida en tres principales divisiones, donde las
Chlorophytas son más abundantes. A este grupo le
sigue las Bacillariophytas y las Cyanobacterias con un
menor porcentaje. En el segundo bimestre (marzo-
abril) las algas verdes vuelven a ser más abundantes,
mientras que las diatomeas disminuyen su abundancia
y las algas verde azuladas incrementan en sólo un 1%.
En el tercer bimestre (mayo-junio) de evaluación se
mantiene la distribución del tiplancton, observando
a las Chlorophytas como las más abundantes, a las
Bacillariophytas en un segundo lugar y las Cyanobacterias
como las menos abundantes. Ya en el cuatro bimestre
(julio-agosto) la abundancia de las Chlorophytas
presenta un ligero incremento, sin embargo; el rango de
abundancia de las otras divisiones se mantiene. En el
penúltimo bimestre del año 2011(septiembre –octubre)
las Chlorophytas disminuyeron su abundancia en casi la
mitad del volumen al bimestre anterior, mientras que las
Cyanobacterias sufrieron un incremento considerable
del total de la comunidad toplanctonica y las
diatomeas presentan un incremento poco signicativo.
Y nalmente el último bimestre (noviembre –diciembre)
mantiene la distribución del bimestre anterior, donde las
Cyanobacterias son las más abundantes. A principios de
año, durante los primeros cuatro meses las estaciones de
muestreo asociadas a la laguna Génesis fueron las más
abundantes, en el tercer bimestre las abundancias se
mantuvieron casi uniformes menos en las dos primeras
estaciones asociadas a la laguna Mayor. En el cuarto
bimestre Génesis y Marvilla presentan más abundancia.
Ya durante los últimos dos bimestres es cuando la
laguna Marvilla presenta una abundancia mucho más
signicativa (Figuras 2 y 3).
ZOOPLANCTON: Fueron encontradas 12 taxas
distr
ibuidas en 6 familias, 4 órdenes y 2 grandes los:
Rotífera y Artrópoda. El en primer bimestre (enero-
febrero) se registró la mayor abundancia de ploimidos
seguido de los cyclopoideos y nalmente se encontraron
Trophic connection in Pantanos de Villa
179
los diplostracos y cladóceros los que presentan menores
porcentajes de distribución. En el segundo bimestre
(marzo-abril) se mantiene la distribución de las especies
zooplanctonicas con respecto al bimestre anterior. En
el tercer bimestre de evaluación (mayo-junio) no se
observaron cambios signi cativos en la distribución de
las comunidades zooplanctónica, donde los ploimidos
son más abundantes. Durante el cuarto bimestre (julio-
agosto) los ploimidos presentan un ligero incremento,
mientras que los cladóceros respecto al bimestre anterior
presentan un pequeño descenso. En el quinto bimestre
(septiembre –octubre) la distribución es la misma, con
una ligera disminución en la población de ploimidos
mientras que los especímenes de otros órdenes:
cyclopoideos, cladóceros y diplostracos incrementan
en pequeños porcentajes su población. Finalmente en
el sexto bimestre (noviembre-diciembre) la abundancia
toplanctonica no varía signi cativamente respecto
al bimestre anterior, manteniendo el zooplancton
la mayor concentración en la población de rotíferos
(ploimidos). Puede observarse que durante el año
de evaluación la estación seis (E
6
) ha sido la más
abundante en comparación con las otras estaciones
de acuerdo al periodo de muestreo, esta estación está
asociada a la laguna Marvilla, la cual ha predominado
en abundancia para los últimos dos bimestres (Figuras
2 y 3).
AVES: Fueron registrados 46 taxas distribuidos en 12
familias y 6 órdenes. En el primer bimestre (enero-febrero)
la familia Laridae fue la más abundante. En el segundo
bimestre (marzo-abril) las familias Phalacrocoracidae
(grupo de guanay y cuchuris) y Laridae, las gaviotas, son
las más abundantes, siendo la última más abundante
que la primera. En el tercer bimestre (mayo – junio),
aun cuando las familias Phalacrocoracidae (grupo de
guanay y cuchuris) y Laridae (gaviotas), son las más
abundantes, el número de individuos en ambos casos es
menor a los 5.000 individuos. El cuarto bimestre (julio-
agosto) no varía la distribución de la abundancia aviar
con respecto al bimestre anterior. La abundancia aviar no
varía signi cativamente en el quinto bimestre (setiembre-
octubre) con respecto al período de evaluación anterior. Y
en el sexto bimestre (noviembre-diciembre) las aves más
representativas son la familia Laridae, familia que vuelve a
elevar su abundancia por encima de los 5.000 individuos.
Durante el primer bimestre los transectos dos y tres (T2
y T3) son los más abundantes, ambos relacionados a la
laguna Mayor, esta abundancia se mantiene en el segundo
bimestre, en donde se observa que los transectos asociados
a la laguna Marvilla (T5 y T6) son casi uniformes con los
primeros. En el tercer y cuarto bimestre, la laguna Mayor
vuelve a ser más representativa, mientras que para los dos
últimos trimestres la laguna Mayor y Marvilla son las más
representativas (Figuras 2 y 3).
Figura 2. Variaciones en las comunidades planctónicas y en la avifauna silvestre en el refugio de vida silvestre de los
Pantanos de Villa, Chorrillos, Lima, Perú.
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Cepeda et al.
180
Figura 3. Variaciones espacio-temporales en las comunidades planctónicas y en la avifauna silvestre en el refugio de vida
silvestre de los Pantanos de Villa, Chorrillos, Lima, Perú.
distribución es más alta en la laguna Marvilla pero más
bajo en dominancia, sin embargo; en la laguna Mayor
se presentan los menores valores para diversidad y
mayores para dominancia, mientras que la distribución
de especies es más baja en la laguna Génesis. El
tercer trimestre (mayo-junio) presenta las mismas
características que el bimestre anterior, es decir, que las
preponderancias de especies se concentran en Marvilla
y disminuyen en la Mayor. Para el cuarto trimestre
(julio-agosto) hay persistencia de alta diversidad en
la laguna Marvilla, sin embargo; la diversidad se eleva
en la laguna Génesis. Tanto la dominancia como la
distribución, presentan valores que las hacen constantes
en la dinámica de sus especies. Durante el quinto
bimestre (septiembre-octubre), las comunidades
toplanctonicas elevan sus abundancias mejorando su
distribución y diversidad mientras que la dominancia
desciende, especialmente en la laguna Mayor, donde
han aumentado los valores según los índices evaluados.
Y en el sexto trimestre (noviembre-diciembre) la
diversidad es más homogénea entre las lagunas
Mayor y Génesis, con una pequeña disminución en
la laguna Marvilla, donde sólo una estación presenta
mayor diversidad sobre las demás, la distribución es
homogénea en todas las estaciones y la dominancia es
más evidente en la Marvilla, pero no tan alta como se
presentó en los primeros meses del año. Tomándose
a los Pantanos de Villa como un gran ecosistema, la
diversidad de las comunidades toplanctonicas es
pronunciada sobre todo los primeros meses del año.
La distribución es uniforme en casi todo el año y la
dominancia
es baja en todos los bimestres evaluados
(Tabla 2).
La tendencia de crecimiento de la abundancia planctónica
muestra una relación directa entre las comunidades
toplanctonicas y las aves e inversa con el zooplancton
durante el primer bimestre. En el segundo bimestre
esta relación se mantiene, notándose que para el tercer
bimestre la relación es inversamente proporcional
entre las aves y las comunidades planctónicas las
que tienden a incrementar. En el cuarto bimestre
las condiciones se invierten, pues las comunidades
planctónicas descienden y la avifauna tiende a
descender pero no de forma signi cativa. En el quinto
bimestre hay un drástico incremento en el plancton
mientras que la avifauna disminuye, sin embargo;
en el último bimestre evaluado la comunidad aviar
incrementó signi cativamente, notándose que todas
las comunidades mantienen en su máxima expresión
su abundancia (Figura 2).
DIVERSIDAD DE ESPECIES
DIVERSIDAD ALFA
Comunidades toplanctónicas: en el primer bimestre
del
año (enero-febrero) la diversidad según Shannon es
más alta en la laguna Marvilla y en la Herradura cuya
diferencia es casi despreciable. La menor diversidad de
especies toplanctonicas es encontrada en la laguna
Mayor. La dominancia expresada por Simpson es más
baja en la Marvilla y más alta esta vez en la laguna
Génesis. La distribución de las especies respecto a los
individuos según Margalef, es más alta en la laguna
Marvilla, pero más baja en la laguna Génesis. En
el segundo bimestre (marzo-abril) la diversidad y
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
FITOPLANCT
ZOOPLANCT
AVES
E1 E2 E3 E4 E5 E6 E7 E8
Trophic connection in Pantanos de Villa
181
Tabla 2. Índices de diversidad alfa en las tres comunidades en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de Villa,
Chorrillos, Lima, Perú. F = toplancton. Z = zooplancton. B = bimestre. Enero-febrero (B1), marzo-abril (B2), mayo-
junio (B3), julio-agosto (B4), septiembre-octubre (B5) y noviembre-diciembre (B6).
F Simpson Z Simpson Aves Simpson F Shannon Z Shannon Aves Shannon F Margalef Z Margalef
Aves Margalef
B1 0.15 0.17 0.35 2.00 1.92 1.33 0.57 0.67 0.57
B2 0.13 0.16 0.17 2.05 1.96 1.88 0.58 0.64 0.80
B3 0.13 0.16 0.22 2.05 1.96 1.74 0.57 0.64 0.87
B4 0.13 0.17 0.19 2.04 1.91 1.86 0.57 0.68 0.86
B5 0.17 0.14 0.18 1.94 2.04 1.87 0.54 0.60 0.89
B6 0.17 0.13 0.30 1.91 2.04 1.51 0.55 0.60 0.76
S i mps on_D
Shannon_H
Margalef
C
omunidades zooplanctónicas: En el primer bimestre
(enero-febrero) la mayor diversidad se expresa en la laguna
Génesis, seguida de la laguna Marvilla, donde la dominancia
disminuye. La distribución de especies es mejor en la
laguna Marvilla. En el segundo bimestre (marzo-abril),
la diversidad ahora es más alta en la laguna Marvilla y
laguna Mayor. Existe mejor dominancia de zooplancton
en Marvilla y Génesis, mientras que la distribución es más
uniforme en Marvilla. Durante el tercer bimestre (mayo-
junio), la diversidad es alta en Marvilla y la laguna Mayor,
la dominancia es casi uniforme, siendo más evidente en
Marvilla, donde la distribución de las especies respecto a la
cantidad de individuos es también superior que las demás
lagunas. Es en el cuarto bimestre (julio-agosto) que la
diversidad zooplanctonica es más pronunciada en la laguna
Génesis; sin embargo, reeja una baja dominancia, sin
embargo; la mejor distribución de las especies es más notoria
en la laguna Marvilla .Ya en el quinto bimestre (septiembre-
octubre) se presenta un crecimiento poblacional notorio, que
es reejado en la diversidad del zooplancton manteniéndose
casi uniforme en todas las estaciones de muestreo y por ende
en todas las lagunas de Pantanos de Villa. La dominancia
es mejor expresada en la laguna Mayor, teniendo una
mejor distribución de especies en la laguna Marvilla. Y en
el último bimestre (noviembre-diciembre) la dinámica se
mantiene como el anterior monitoreo, con uniformidad de
diversidad, mejor dominancia en Mayor y una distribución
más acentuada en la laguna Marvilla. De forma global,
durante el año 2011, las comunidades zooplanctónicas han
presentado mayor abundancia durante los últimos cuatro
meses. La más alta dominancia se reejó a principios del
año. La distribución se mantiene uniforme, con un pequeño
descenso en el último bimestre (Tabla 2).
Comunidades de aves: En el primer bimestre (enero-febrero)
las aves presentan la mayor diversidad y distribución en el
transecto T
4
asociado a la laguna Mayor, pero presenta la
menor dominancia en el mismo sector. Posteriormente en
el segundo bimestre (marzo-abril) la relación de diversidad,
dominancia y distribución de aves es más evidente en el
transecto T
8
, relacionado a la laguna Marvilla. Durante el
tercer bimestre (mayo-junio) en los transectos siete y ocho
(T
7
y T
8
), la diversidad y distribución de especies es más
acentuada pero es menor en dominancia. Ambos transectos
se relacionan a la laguna Marvilla. Mientras que en el cuarto
bimestre (julio-agosto) la mayor diversidad y distribución
de especies está mejor representada en el transecto T5,
el que está relacionado a la laguna Marvilla, donde la
dominancia es menor. Luego el transecto T5 sigue siendo
la más representativa en el quinto bimestre (septiembre-
octubre), en comparación con el bimestre anterior, respecto
a la diversidad y distribución de especies. Sin embargo, en el
sexto bimestre (noviembre-diciembre) la diversidad es más
representativa en el transecto T6, pero con poca dominancia.
En el transecto T
8
se reeja mejor la distribución. Ambos
transectos están relacionados con la laguna Marvilla. Para
el año 2011 en todo el ecosistema del humedal Pantanos de
Villa, la diversidad de aves ictívoras es casi uniforme, con
menor preponderancia en los dos primeros meses del año.
La distribución también ha mantenido uniformidad excepto
en enero y febrero, sin embargo, es en estos dos meses que la
dominancia es mayor (Tabla 2).
DIVERSIDAD BETA
Comunidades toplanctonicas: La similaridad según
Jaccard fue más representativa en las estaciones E
7
y E
8
,
pertenecientes a la laguna Marvilla y Herradura en el
primer trimestre. Esta similaridad se explica en más del
96%. Así también éstas se relacionaban con la E
6
, ubicada
también en Marvilla con el 80% de similitud. Por otro
lado las estaciones E
3
y E
4
se relacionan en casi un 80%.
Se evidencia claramente la similaridad de los tres cuerpos
de agua según sus estaciones. En el segundo bimestre
(marzo-abril) las similitudes descienden porcentualmente,
ahora las estaciones pertenecientes a la laguna Génesis se
asemejan más con la laguna Mayor, explicándose entre las
estaciones en más del 72 %. En caso de la laguna Marvilla
persiste la misma relación del bimestre anterior. Es marcada
la relación de estaciones por cuerpo de agua evaluado. En el
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Cepeda et al.
182
t
ercer bimestre (mayo-junio) se observa que las similaridades
entre estaciones de cada laguna permanecen; sin embargo, se
aprecia que la laguna Mayor posee mayor grado de similitud
con la laguna Marvilla, explicándose en más del 60 %. En
el bimestre cuatro (julio-agosto) existe una similitud más
estrecha entre la laguna Génesis y la Mayor. Notándose que la
estación cinco es semejante a las estaciones de ambas lagunas,
esto explicado en más de un 50% de similitud. Por otro lado
las otras estaciones de la laguna Génesis se asemejan más con
la laguna Mayor en más del 70%. Para el quinto bimestre hay
mayores similitudes entre las estaciones de la laguna Génesis
con más del 90% de semejanza, las que a su vez se asemejan
en más del 80% con la laguna Marvilla. Sin embargo; en la
laguna Mayor, ahora se presenta mayor distancia de similitud
entre sus estaciones, manteniendo siempre una similitud con
las demás lagunas con más del 75% de semejanza. El sexto
bimestre de evaluación las estaciones de la laguna Génesis
y Mayor se asemejan con más del 90%. Por otro lado las
estaciones de la laguna Marvilla presentan el 100 % de
semejanza, pudiendo re ejar uniformidad en las poblaciones
de este cuerpo de agua. De forma global durante todo
el 2011, las estaciones con mayor tendencia a mantener
altos porcentajes de similaridad fueron las pertenecientes
a la laguna Mayor y las que se relacionaban con la laguna
Marvilla y Herradura con más de un 90% de semejanza. Por
otro lado existe una marcada separación de grupos entre las
estaciones con in uencia en la laguna Marvilla y Herradura
(cerca al litoral), que las estaciones con in uencia en las
lagunas Mayor y Génesis (alejadas del litoral) (Figura 4).
Figura 4. “Análisis Cluster” de las comunidades
toplanctonicas en el refugio de vida silvestre de los
Pantanos de Villa, Chorrillos, Lima, Perú. E1 y E2 en la
“Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, E6 y
E7 en la “Laguna Marvilla”, y E8 en la “Herradura”.
Comunidades zooplanctonicas: Durante el primer
bimestre (enero-febrero) de evaluación las comunidades
zooplanctonicas presentaron entre las estaciones de
la laguna Génesis más del 80% de similitud y entre
las estaciones de la laguna Marvilla, semejanzas que
alcanzaron hasta el 100 %. La E1 de la Laguna Mayor
se asemeja más con las estaciones de la laguna Génesis,
y la E2 de la laguna Mayor, se asemeja con las estaciones
de la laguna Marvilla. En el segundo bimestre (marzo-
abril) de evaluación la laguna Génesis se asemeja más
con la Laguna Mayor en más del 80% mediante la E1, se
aprecia una distancia de semejanza entre la E2 y las demás
estaciones. Las estaciones de la laguna Marvilla explican
su semejanza en un 100%. En el tercer bimestre (mayo-
junio), la similitud varía, ahora la E1 se asemeja más con
las estaciones de la laguna Marvilla, con más del 70%. Sin
embargo, la laguna Génesis con la laguna Marvilla y la E1
de la laguna Mayor, se asemejan en más del 50%. La E2 de
la laguna Mayor es la más distante de todas. En el cuarto
bimestre (julio-agosto), hay una similitud de 100% entre
las estaciones E5 de la laguna Génesis y la E6 de la laguna
Marvilla. Hay mayor semejanza entre las estaciones de un
cuerpo de agua. Sin embargo, entre la laguna Génesis y
Marvilla hay más similitud entre sus estaciones con más
del 70%.
En el quinto bimestre (septiembre-octubre) de evaluación
existe una marcada diferencia entre las estaciones de la
laguna Marvilla, la laguna Mayor y una estación de la
laguna Génesis (E5) contrapuesto a las demás estaciones
de la laguna Génesis. Entre las estaciones del primer grupo
hay una similitud del 100%, demostrando la uniformidad
en estos ecosistemas, mientras que en las estaciones de la
laguna Génesis también se asemejan en un 100%. Sin
embargo a pesar que todos presentan una semejanza total,
ambos grupos mantuvieron una similitud del 84%, aun
así muy estrecha. Para el último bimestre (noviembre-
diciembre) de evaluación, ahora hay una separación entre
dos estaciones de la laguna Génesis (E3 y E4). La E3 ahora
mantiene una similitud del 92% con las demás estaciones
las que se encuentran similares al 100%. La E4 se aleja de
las demás, pero aun así el grado de similitud es signi cativa
con más del 80%. Como análisis general en el ecosistema
de las lagunas en Pantanos de Villa, las estaciones que
presentan mayor similaridad en sus componentes son las
pertenecientes a la laguna Génesis (E3 y E4), así también,
las estaciones con in uencia del litoral marino (E7 y E8)
e in uencia de la laguna Marvilla. Estas presentan más
del 97% de semejanza. Es evidente la relación existente
entre las estaciones más cercanas al litoral marino, cuyas
semejanzas sobrepasan el 90% (Figura 5).
Trophic connection in Pantanos de Villa
183
Figura 5. Análisis “Cluster” de las comunidades
zooplanctonicas en el refugio de vida silvestre de los
Pantanos de Villa, Chorrillos, Lima, Perú. E1 y E2 en la
“Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, E6 y
E7 en
la “Laguna Marvilla”, y E
8
en la “Herradura”.
Comunidades de aves: El T
2
y el T
4
son los más semejantes
durante el primer bimestre (enero-febrero) de evaluación de
la avifauna silvestre, con más del 50 % de similitud, ambos
relacionados a la laguna Mayor. A su vez éstos se relacionan
con el T
3
que también pertenece a la Laguna Mayor. En
el segundo bimestre (marzo-abril) de evaluación el T
3
y el
T
4
presentan una semejanza de más del 80 %, que son los
puntos de avistamiento con mayor similitud. Sin embargo;
se aprecia que hay similitudes entre las tres lagunas evaluadas,
observándose tres campos comparativos. En el tercer
bimestre (mayo-junio) las similitudes entre las tres lagunas
es notoria, pero en bajo porcentaje en el primer grupo,
donde el transecto 3 relacionado a la laguna Mayor y el T
6
,
relacionado a la laguna Marvilla son semejantes en más del
40%, los que a su vez se asemejan al T
9
relacionado a la laguna
Génesis, en un 30%. En el segundo grupo las semejanzas
son más altas donde el T
2
y el T
4
ambos relacionados a la
lagunas Mayor son semejantes al T
5
y el T
8
en más del 60%.
El T
7
relacionado a la Herradura es menos semejante con
casi un 30% respecto a los demás. En el cuarto trimestre
(julio-agosto) el T
4
con el T
8
, así como también el T
3
y el T
9
son los puntos de avistamiento con mayores porcentajes de
similitud con un 70 % respectivamente. Dichos transectos
pertenecen a las lagunas Génesis y Mayor, demostrando
relación de similitud entre ellas. Para el quinto bimestre
(setiembre-octubre) de evaluación en el primer sector de
agrupación los transectos tres y nueve se asemejan junto al
transecto siete en más del 40 %, relacionando así a las lagunas
Mayor y Génesis. En el siguiente grupo ahora las tres lagunas
se ven relacionadas con la semejanza de los transectos: dos,
cuatro, ocho y cinco en un 50 % de similitud. En el último
bimestre (noviembre-diciembre) de evaluación se observan
dos grupos semejantes, en el primero se aprecia la similitud
entre la laguna Mayor y Marvilla, con los transectos: dos,
cuatro y cinco explicada en más de un 50% de similitud.
Mientras que en un segundo grupo el transecto: siete, ocho
y tres, re ejan la semejanza de: Herradura, Génesis y Mayor
en más de un 40% de similitud.
Para todo el año 2011, los transectos de avistamiento de
aves más semejantes fueron los relacionados a la laguna
Marvilla con más del 96 % de similaridad. Cabe señalar que
se encontraron algunas semejanzas muy signi cativas a pesar
de no estar necesariamente in uencias por alguno de los
cuerpos de agua evaluados (Figura 6).
Figura 6. Análisis “Cluster” de las comunidades de aves
en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de Villa,
Chorrillos, Lima, Perú. T2: Laguna Mayor o Principal,
T3: PROHVILLA - Mirador 4, T4: Manzana “Y”, T5:
Laguna Marvilla o Sur, T6: Playa, T7: Desierto T8: Laguna
Anap, T9: Villa Baja.
FACTORES FISICOQUÍMICOS: En el primer bimestre
(e
nero-febrero) el pH se registró entre neutro y alcalino,
así también que las conductividades eléctricas fueron
bajas, donde el mayor valor fue encontrado en la estación
uno perteneciente a la laguna Mayor, el oxígeno disuelto
fue más alto en la estación tres relacionado a la laguna
Génesis, la demanda bioquímica de oxígeno se vio mejor
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Cepeda et al.
184
representado en la estación dos , relacionada a la laguna
Mayor y la mayor temperatura del agua fue registrado en
estación siete , relaciona a la laguna Marvilla. En el segundo
bimestre (marzo-abril) los niveles de pH no cambiaron
signicativamente, la mayor conductividad eléctrica fue
mayor en la laguna Mayor, el oxígeno disuelto más alto fue
encontrado en la laguna Génesis, la demanda bioquímica
de oxígeno es más representativa en la laguna Mayor y la
temperatura del agua fue más intensa en la laguna Marvilla.
Durante el tercer bimestre (mayo-junio) el pH se mantuvo
entre neutro y ligeramente alcalino, la conductividad
eléctrica fue más alta en la laguna Mayor, el oxígeno
disuelto fue más elevado en la laguna Génesis, en tanto la
demanda bioquímica de oxígeno fue más alta en la laguna
Mayor y Génesis. La temperatura del agua descendió 8°C
aproximadamente en las estaciones de muestreo oscilando
entre los 17°C y 19°C. En el cuarto bimestre (julio-agosto)
los niveles de pH no variaron signicativamente con
respecto al bimestre anterior, la conductividad eléctrica es
más representativa en la laguna Mayor, el oxígeno disuelto
es mayor en la laguna Génesis, y la demanda bioquímica
de oxigeno es más alta en la laguna Mayor y en la laguna
Marvilla. En el quinto bimestre (septiembre-octubre) los
niveles de pH se mantienen, la conductividad eléctrica sigue
VARIABILIDAD ESTACIONAL: Por medio de ACC se
obtuviero
n los siguientes resultados:
Verano: La correlación de Pearson (rp), explica en mayor
porcentaje a las comunidades de toplancton y la demanda
bioquímica de oxígeno, mientras que el zooplancton lo hizo
con la conductividad eléctrica y la temperatura. Sin embargo,
las aves explican mejor su correlación con el más alto porcentaje
siendo más alta en la laguna Marvilla, el oxígeno disuelto
es registrado con mayores valores en la laguna Génesis,
la demanda bioquímica de oxigeno es mayor en la laguna
Marvilla, donde se han registrado las mayores temperaturas
junto a la laguna Mayor y la laguna Génesis. En el último
bimestre (noviembre-diciembre) evaluado los niveles de pH
no variaron signicativamente, la conductividad eléctrica
sigue siendo más alta en la laguna Mayor, el oxígeno disuelto
es mayor en la laguna Génesis, mientras que la demanda
bioquímica de oxigeno es mayor en la laguna Mayor y la
laguna Marvilla.
De
forma global, los resultados del monitoreo de parámetros
sicoquímicos durante el año 2011 presenta mayores
cantidades de oxígeno disuelto en la E
1
y la E
5
, asociadas a las
lagunas: Mayor y Génesis respectivamente, las demás lagunas
mantienen una cantidad casi uniforme de este parámetro. La
demanda bioquímica de oxigeno es más signicativa en la E
2
,
estación que se encuentra en la laguna Mayor. Por otro lado,
la conductividad eléctrica es más elevada en las dos primeras
estaciones, las que también se encuentran en la laguna Mayor.
Se ha mantenido una temperatura calida, durante todo el año
y el pH se mantiene entre neutro y alcalino intensicando la
alcalinidad en la laguna Mayor (Tabla 3).
al relacionarse con la conductividad eléctrica. El resultado del
análisis de correspondencia canónica (ACC) en base a los
promedios de cada sitio para las variables sicoquímicas y
abundancias por comunidad (planctónicas y aviar), mostró
que el primer eje explica mejor la varianza total (66,2%). Las
variables de aves, pH, DBO(5,20) y CE, se correlacionaron con
el eje 1, agrupando hacia la derecha del eje de ordenación a las
estaciones relacionadas con la “Laguna Mayor” (E1 y E2). Por
Tabla 3. Parámetros sicoquímicos en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de Villa, Chorrillos, Lima, Perú. OD =
Oxígeno Disuelto. DBO = Demanda Bioquímica de Oxígeno. CE= Conductividad eléctrica. T = Temperatura. E
1
al E
8
=
Estaciones de muestreo. E
1
y E
2
en la “Laguna Mayor”, E
3
, E
4
y E
5
en “Laguna Génesis”, E
6
y E
7
en la “Laguna Marvilla”, y E
8
en la “Herradura”.
OD
( mg·L-1)
DBO
(mg·L-1)
CE
µS
T
°CpH
E14,0 3,3 8,8 22,3 9,2
E23,4 3,5 8,3 21,8 8,8
E33,9 2,1 6,7 22,0 8,3
E43,9 1,9 6,3 22,8 7,9
E54,9 1,6 6,3 22,5 7,2
E62,8 1,9 6,3 22,7 8,2
E73,6 2,4 6,0 23,2 7,1
E83,8 2,4 5,9 22,4 7,1
Trophic connection in Pantanos de Villa
185
ubicación se encuentra en la laguna “Génesis” (E3 y E4) , así
como también las que se encuentran ubicadas en la laguna
“Marvilla” (E7) y “Herradura” (E8). (Figura 7).
otro lado, existió mayor correlación entre las comunidades
toplanctónicas, zooplanctónicas, temperatura y oxígeno
disuelto, las que se relacionan mejor con las estaciones cuya
Figura 7. Análisis de correspondencia canónica (ACC), para las variables sicoquímicas y biológicas ( toplancton,
zooplancton y aves) durante el verano en las estaciones de muestreo en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de
Villa, Chorrillos, Lima, Perú. E1y E2 en la “Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, la E6 y E7 en la “Laguna
Marvilla”, y la E8 en la “Herradura”.
Otoño: Las correlaciones de Pearson para esta estación
del año explicaron con mayor preponderancia al grupo
toplanctónico con la conductividad eléctrica y la demanda
bioquímica de oxígeno; por otro lado las comunidades de
zooplancton presentan mayor correlación con el grupo
de aves, quienes a su vez tienden a explicarse mejor con
la conductividad eléctrica. El análisis de correspondencia
canónica (ACC) para las variables sicoquímicas y
abundancias por comunidad (planctónicas y aviar),
mostró que el primer eje explica mucho mejor la
varianza total (83,98%). Las variables de toplancton,
zooplancton y temperatura, se correlacionaron con el eje
1, agrupando en el margen derecho del eje de ordenación
a las estaciones relacionadas con la “Laguna Marvilla”
(E6 y E7) y “Herradura” (E8). Sin embargo; existió mayor
correlación entre las comunidades de aves y las demás
variables sicoquímicas, las que se relacionan mejor con
las estaciones de la laguna “Génesis” (E3, E4 y E5) , así
como con las que se encuentran ubicadas en la laguna
“Mayor” (E2) (Figura 8).
Figura 8. Análisis de correspondencia canónica (ACC), para las variables sicoquímicas y biológicas ( toplancton,
zooplancton y aves) durante el otoño en las estaciones de muestreo en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de Villa,
Chorrillos, Lima, Perú. E1y E2 en la “Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, la E6 y E7 en la “Laguna Marvilla”,
y la E8 en la “Herradura”.
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Cepeda et al.
186
Invierno: Las correlaciones según Pearson encuentran
mayor signi cancia cuando el toplancton se relaciona
con la conductividad eléctrica; así también, el
zooplancton se encuentra más correlacionado con el
oxígeno disuelto y las aves silvestres encontraron mayor
relación con el potencial de hidrógeno. Para explicar
la relación existente entre las variables sicoquímicas
y las abundancias de comunidades (plancton y aves) el
análisis de correspondencia canónica (ACC) mostró que
el primer eje presenta un alto porcentaje de explicación
Primavera: La correlación de Pearson aplicada a las
variables dependientes (aves, toplancton y zooplancton)
y a las independientes (parámetros sicoquímicos),
permite explicar mejor a la relación entre el toplancton
y la temperatura super cial del agua, el zooplancton
se explicó mejor con respecto a las aves y estas mismas
presentó mayor explicación, aunque de bajo porcentaje
(39,5 %) con la demanda bioquímica de oxígeno. El
ACC para las variables sicoquímicas y abundancias por
comunidad (planctónicas y aviar) durante la primavera,
mostró que el primer eje explicó la mayor proporción
de la varianza (84,89%). Las variables de toplancton,
zooplancton y oxígeno disuelto, se correlacionaron con
el eje 1, agrupando en el margen derecho del eje de
o
rdenación a las estaciones relacionadas con la Laguna
Génesis (E
5
), Laguna Marvilla (E
6
) y Herradura
(E
8
). Sin embargo; existió una mayor asociación
entre las comunidades de aves y las demás variables
sicoquímicas, las que se relacionan mejor con las
estaciones de la laguna Mayor (E
2
), laguna Génesis (E
4
)
y Laguna Marvilla (E
7
) (Figura 9).
de la variación de los datos de todo el año de muestreo
(91,99%). Las variables dependientes e independientes
(con excepción de la temperatura) se correlacionaron
con el eje 1, agrupando en el margen derecho del eje de
ordenación a las estaciones relacionadas con la Laguna
Génesis (E3 y E5) y Mayor (E1). Por otro lado; existió
mayor
correlación entre las comunidades de aves y las
demás variables sicoquímicas, las que se relacionan mejor
con las estaciones de la laguna Génesis (E
3
, E
4
y E
5
) , así
como también las que se encuentran ubicadas en la laguna
Mayor (E
2
) (Fig
ura 10).
Figura 9. Análisis de correspondencia canónica (ACC), para las variables sicoquímicas y biológicas ( toplancton,
zooplancton y aves) durante el invierno en las estaciones de muestreo en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de
Villa, Chorrillos, Lima, Perú. E1 y E2 en la “Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, la E6 y E7 en la “Laguna
Marvilla”, y la E8 en la “Herradura”.
Trophic connection in Pantanos de Villa
187
ESTADO TROFICO Y CALIDAD DEL AGUA DE
LAS LAGUNAS MUESTREADAS: Los índices de
cianobacterias muestran durante el verano niveles bajos
de eutro a, sin embargo; según el índice de diatomeas se
muestra un estado oligotró co para todos los cuerpos de
agua, teniendo los niveles más bajos en la laguna Marvilla
y el espejo de agua Herradura. Pero, si se evalúa con el
índice compuesto, existe un estado eutró co en todos los
cuerpos de agua en el verano.
Para el otoño el índice de cianobacterias indica niveles
bajos de eutro a, mientras que el índice de diatomeas
indica oligotro a para todas las lagunas, por el contrario
y en concordancia con el índice de cianobacterias, el
índice compuesto demuestra que las lagunas presentan
un estado eutró co con valores más altos que en el verano
a excepción de la laguna Mayor.
Durante el invierno el estado eutró co fue bajo en las
lagunas, el índice de diatomeas re ejaba un estado
oligotró co, mientras que para el índice compuesto
el nivel más alto del estado eutró co se encontró en la
laguna Génesis. Todas las demás lagunas también son
eutró cas según este último índice.
En primavera el índice de cianobacterias en las tres lagunas
presentan niveles bajos de estado oligotró co, nuevamente
según las diatomeas el estado es oligotró co; sin embargo,
y como fue frecuente durante el año, el índice compuesto
presenta niveles bajos de estado eutró co.
La aplicación de estos índices de calidad de agua,
permitieron establecer un estado de oligotro a según
el índice diatómico, sin embargo; según los índices de
cianobacterias estas lagunas se encontraban en estado
eutró co, coincidiendo los resultados de la aplicación del
índice compuesto, que indica un estado de eutro a para
el total ecosistema de Pantanos de Villa en sus principales
cuerpos de agua (Tabla 4).
Figura 10. Análisis de correspondencia canónica (ACC), para las variables sicoquímicas y biológicas ( toplancton,
zooplancton y aves) durante la primavera en las estaciones de muestreo en el refugio de vida silvestre de los Pantanos de
Villa, Chorrillos, Lima, Perú. E1 y E2 en la “Laguna Mayor”, E3, E4 y E5 en “Laguna Génesis”, la E6 y E7 en la “Laguna
Marvilla”, y la E8 en la “Herradura”.
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188
DISCUSIÓN
Muchos estudios sobre ecología han encontrado una
relación positiva entre la riqueza de especies, su diversidad
y el estado tróco de los cuerpos lénticos (Cowell &
Vodopich, 1981; Heino, 2000; Sponsseller et al., 2001;
Espinoza & Morales, 2008; Sibaja & Umaña, 2008). En
el análisis de la abundancia planctónica se ha encontrado
que de enero al mes de agosto las Chlorophytas fueron las
más abundantes. Según Pinilla (2010), su presencia está
asociada a altas concentraciones de oxígeno, ya que es un
grupo con una alta actividad fotosintética que requiere
aguas transparentes (algas de sol). Caso contrario sucede
de septiembre a diciembre donde las cianobacterias son
las más abundantes.
Por otro lado, tal como lo indica Gulati et al. (1992),
la tasa de producción de las poblaciones especícas de
zooplancton se reere a la productividad neta o la suma
de los incrementos de crecimiento de todas las especies
de la población, como se indica en la gura 2 donde la
relación de toplancton y zooplancton es dinámica y
generalmente directamente proporcional.
Según la investigación de casi diez años de Gulati
et al. (1992), existe una correlación directa entre
la tasa de producción primaria del toplancton y
la del zooplancton no depredador. Sin embargo,
esto no implica necesariamente que los organismos
zooplanctónicos consumidores primarios obtengan
directamente cantidades de algas proporcionales a su
biomasa y crecimiento. La ingestión y asimilación de
algas depende en gran parte de su tamaño y calidad.
Gran parte de la producción algal se desvía hacia la vía
detrítica en forma de material particulado que no es
consumido por animales y de materia orgánica disuelta.
Esto es producido generalmente en primavera cuando las
masas planctónicas son más abundantes, y esto concuerda
con el presente estudio, donde durante el quinto y sexto
bimestre, pertenecientes al período de primavera, la masa
planctónica incrementa drásticamente.
Según Root (1967) y Martínez et al. (2010), la avifauna
silvestre puede agruparse dentro de pequeñas unidades
ecológicas llamadas gremios. En el presente estudio la
familia aviar que ha presentado mayores abundancias
ha sido la familia Laridae, observándose la distribución
de estos laridos junto a las lagunas en estudio, lo que
concuerda con ambos autores (Root, 1967; Martínez
et al., 2010). Esta familia de aves cosmopolitas agrupa
principalmente a las gaviotas, viven en aguas saladas o
dulces, permaneciendo largos períodos de tiempo mar
adentro o ligadas a la costa o playas; se introducen, cuando
el mar está en malas condiciones para alimentarse de peces
en cuerpos de agua sobre tierra donde puedan encontrar
alimento alternativo. Puede entonces inferirse que el
gremio de laridos presenta mayor anidad con la dinámica
de las comunidades planctónicas, los que a su vez están
relacionadas a los cambios de factores abióticos propios
de cada cuerpo de agua, y la abundancia y/o diferencias
en estas agrupaciones gremiales podrían explicar en algún
grado el estado de estas lagunas, al ser éstas las fuentes de
alimento para las mismas. En la presente investigación,
se ha observado que las gaviotas han logrado encontrar
lugares de aposentamiento en las lagunas, logrando así
una adaptación al medio (Howe, 1984; Martínez et
al., 2010), quienes maniestan la adaptación al medio
de las comunidades aviares. Así resalta la importancia
ecológica del ecosistema de humedales, ya que éstos son
muy importantes para la población general de aves, tanto
residentes como migratorias tal como lo indicara Torres
et al. (2006).
La diversidad es afectada de diferentes maneras según
la intensidad de las perturbaciones (Margalef, 1983), es
por eso que medir la diversidad resulta ser un análisis
de indicadores del buen funcionamiento y de la salud
de los ecosistemas (Marrugan, 1988). La manera más
I.CIA I.DIA I.COM I.CIA I.DIA I.COM I.CIA I.DIA I.COM I.CIA I.DIA I.COM
LAGUNA MAYOR
4 1 8 3 0.4 5.5 3 1 7 3 0.6 6
LAGUNA GENESIS
30.5 6 5 0.5 9 6 0.7 11 30.7 6.5
LAGUNA MARVILLA
40.1 7 5 0.1 9 3 0.1 6 3 0.4 6
ESPEJO HERRADURA
30.1 6 5 0.1 9 3 0.1 6 3 0.4 6.5
VERANO
OTOÑO
INVIERNO
PRIMAVERA
Tabla 4. Resultados de la aplicación de los índices de unmark & Nygaard en el refugio de vida silvestre de los
Pantanos de Villa, Chorrillos, Lima, Perú. Donde I.CIA: Índice Cianocio, I.DIA: Índice de Diatomeas, I.COM: Índice
Compuesto.
0,5
0,1
0,1
0,4
0,5
0,1
0,1
0,7
0,1
0,1
0,6
0,7
0,4
0,1
6,5
6
6,5
Trophic connection in Pantanos de Villa
189
frecuente de medir la diversidad suele ser a través del
número de especies según los estudios de Jiménez-
Valverde et al. (2004), pero este presenta problemas al
no ser una medida ponderada, puesto que no considera
la abundancia relativa de las especies y además depende
del tamaño de la muestra (Hair, 1987). Por esta razón
que en el presente estudio para mejor entendimiento de
los cambios entre las comunidades planctónicas y aviares
se realizaron análisis por grupos alfa y beta, ya que según
Moreno (2001) para comprender mejor los cambios de la
biodiversidad con relación a la estructura del paisaje, la
separación de los componentes alfa y beta pueden ser de
mucha utilidad, principalmente para medir y monitorear
los efectos de las actividades humanas, considerando la
apresurada transformación de los ecosistemas naturales.
Así también, la aplicación de los índices biológicos pueden
emplearse para obtener información de acontecimientos
pasados en el ecosistema (Iannacone et al., 2001; Silva
et al., 2006). Por esta razón, la aplicación de índices de
diversidad en este estudio ha permitido desarrollar un
análisis especíco para cada comunidad en la evaluación.
Dentro de las evaluaciones de las comunidades alfa
para los principales grupos a evaluar (toplancton,
zooplancton y aves), considerándose la diversidad de
especies, la dominancia y la distribución de las mismas,
la laguna Marvilla ha resultado ser la más diversa en las
comunidades toplanctonicas, pero con poca dominancia
y presenta mejor distribución que las demás. Hay que
considerar que dicha laguna se ve inuenciada por aguas
marinas y por ende por las poblaciones de avifauna
más cercanas a ella. Si se observa la evaluación alfa en
las comunidades zooplanctónicas la laguna Marvilla es
también escenario de los mayores índices de diversidad
y distribución, alternando dicho puesto con las otras
dos lagunas: Génesis y la Mayor; sin embargo, para la
diversidad de aves, es la misma laguna Marvilla la más
diversa, con menor frecuencia dominante y de mejor
distribución a lo largo del año evaluado, entonces, sí existe
una conexión tróca entre estas principales comunidades
evaluadas, en donde los gremios aviares se distribuyen y
alimentan indirectamente de estas comunidades acuáticas
planctónicas.
Rodríguez et al. (2003) determinan que la diversidad
beta es la menos comprendida y estudiada, aunque
debido a su importancia teórica y su estrecha relación
con la conservación existe un creciente interés en el tema.
Moreno & Halter (2001) señalan que la diversidad beta
temporal puede ser de mucha importancia, especialmente
en comunidades inestables, donde frecuentemente
entran especies provenientes de comunidades cercanas,
como es el caso de las lagunas de Pantanos de Villa,
Lima, Perú. En esta investigación, en el análisis “cluster”
de las comunidades beta, es notoria las relaciones que
explican con gran signicancia las asociaciones entre las
tres lagunas, marcando tres ecosistemas acuáticos bien
diferenciados. En el presente estudio estas relaciones
crean conexiones trócas en el ecosistema, tal como lo
indicara Castellanos (2001), el cual arma que cuando las
condiciones ecológicas de los ambientes acuáticos no han
sufrido alteraciones drásticas e irreversibles, se presenta en
ellos una compleja red tróca.
Por otro lado, no sólo la disposición de depredador
– presa microacuática, como se podría catalogar a la
relación del zooplancton y toplancton respectivamente,
explicaría la diversidad, distribución, dominancia y
abundancia de estas especies, sino también a la inuencia
de factores abióticos que interactúan entre sí para crear
microambientes que inciden en el desarrollo y crecimiento
del plancton, tal como lo indicara Ramírez (2000).
La abundancia y diversidad de las comunidades evaluadas,
se ven estrechamente relacionadas con los factores
sicoquímicos que presentan estos cuerpos de agua. Esto
coincide con Lepŝ & Smilauer (2003) quien menciona
que estos ecosistemas acuáticos (lagunas) presentan una
estrecha dinámica entre su morfología y su funcionalidad,
con una amplía variación espacial y temporal como
parámetros hidrodinámicos e hidrogeoquímicos
manteniendo así una considerable diversidad biológica.
En las evaluaciones la laguna Marvilla, presentó adecuados
niveles de OD y de demanda bioquímica de oxígeno, así
como también apropiados promedios de temperatura,
pH y conductividad eléctrica, haciendo de esta laguna
un ambiente idóneo para las conexiones trócas que se
desarrollen entre las especies acuáticas, tal vez por las
conexiones existentes en su conformación tal como las
investigaciones de Herrera-Silveira & Comin (2000),
quienes indican que las lagunas costeras, mantiene una
comunicación poco signicativa o permanente con el mar
y están separadas del mismo por algún tipo de barrera.
Esto se ve reejado cuando se agrupan las comunidades
según cada estación anual, las cuales presentan diferentes
características, manteniéndose conexiones trócas
durante todo el año 2011. Estas agrupaciones fueron
resultado de la inferencia de las relaciones especie-
ambiente a partir de los datos de composición de las
comunidades, tanto planctónicas como de aves, y las
variables ambientales, en cada estación-transecto asociada
a una determinada laguna, por medio de la aplicación del
análisis de correspondencia canónica (ACC), que permite
encontrar las mayores asociaciones entre especies de un
ecosistema y sus condiciones ambientales sicoquímicas
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190
(Suh & Samways, 2001; Lepŝ & Smilauer, 2003;
Samways, 2003). Las relaciones entre factores varían
de acuerdo a cada estación, siendo la primavera la que
mejor explica las conexiones entre el plancton y las aves
y a su vez se relacionan con la disposición de oxígeno en
el agua. Caso contrario sucede en el verano y el invierno
ya que no se presenta relación cercana entre las aves y el
plancton, al encontrarse distribuidas en dos dimensiones
(ejes) diferentes.
La comunidad acuática toplanctónica conforma la
columna de agua de las lagunas y por tanto, depende de
los demás factores que la componen. En tal sentido, las
clases más representativas son propias de las condiciones
oligo, meso o eutrócas ocasionadas por las características
sicoquímicas del agua en cada sistema (Pinilla, 2010).
Las microalgas, han sido empleadas como indicadoras de
la calidad del agua por su carácter estenoico y sus ciclos
vitales reducidos (Aguayo & Muñoz, 2001; Wehr &
Sheath, 2003; Yucra, 2005; Arellano et al., 2006; Yucra
& Tapia, 2008; Martínez de Marco & Tracanna, 2012).
Las conexiones trócas permiten explicar el estado
situacional de los cuerpos de agua evaluados en la
presente investigación, y es que el término calidad del
agua es relativo y sólo tiene importancia universal si está
relacionado con el uso del recurso. Según la aplicación de
los índices que permiten calicar el estado de las lagunas
investigadas, donde, el índice de cianobacterias calica a
todos los cuerpos de agua en todas las estaciones del año
como eutroa débil, mientras que el índice de diatomeas,
calica a todos los cuerpos de agua como oligotrócos,
sucede lo contrario con el índice compuesto, que calica
a todas las lagunas como eutrócas, donde esta eutroa
es más intensa en el invierno y más baja en la primavera.
El aumento de cianobacterias es característico de procesos
de eutrozación, tal como sucedió en las lagunas de
Pantanos de Villa durante los meses de septiembre
a diciembre, produciéndose cambios cuantitativos
y cualitativos en la comunidad del toplancton. En
este proceso aumenta la frecuencia y densidad de las
oraciones y las cianobacterias desplazan a las diatomeas,
clorofíceas o crisofíceas. Paerl (1988) y De León (2002)
indican el predominio de cianobacterias en muchos
cuerpos de agua mesotrócos y eutrócos hacia el nal
del verano y el otoño, que se explicaría por su capacidad
para jar nitrógeno molecular.
Hallegrae (1992) y Paerl (1996) señalan que las aguas
con alto contenido de nutrientes u otros residuos químicos
alteran la composición de la biota que albergan. Una de
las respuestas inmediatas y evidentes es la disminución
de la diversidad de las comunidades, favoreciendo el
incremento de las pocas especies más aptas para crecer
en estas condiciones especiales. Esto puede explicar la
existencia de pocas taxas registradas en las tres lagunas
monitoreadas en esta investigación, considerando su
estado tróco, donde las especies encontradas, serían
las que mayor adaptación al humedal, y las conexiones
trócas de las comunidades plantónicas y aviares son
también producto de la adaptación de las especies para
vivir en ambientes lenticos que presentan condiciones
especiales (Sibaja & Umaña, 2008).
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Received September 7, 2018
Accpted November 17, 2018
