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ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697
Biotempo, 2019, 16(2), jul-dic.: 181-186.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PHENOTYPIC AND GENOTIPIC DETECTION OF ESCHERICHIA COLI
PRODUCER OF β-LACTAMASES EXTENDED SPECTRUM ISOLATED FROM
BIRDS SUPPLY IN PERU
DETECCIÓN FENOTÍPICA Y GENOTÍPICA DE ESCHERICHIA COLI
PRODUCTORAS DE β-LACTAMASAS ESPECTRO EXTENDIDO AISLADAS
DE AVES DE ABASTO EN PERÚ
Franco Ceino Gordillo1; Isabel Koga Yanagui2 & Nathaly Peña Murillo
1 Laboratorio de Farmacología y Patología Clínica Veterinaria. Escuela de Ciencias Veterinarias de la Universidad Ricardo
Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
Email: francoceino@hotmail.com
2 Laboratorio Bioservice SRL. Lima, Perú.
Author for correspondence: francoceino@hotmail.com
ABSTRACT
Bacterial resistance to antibiotics has become an important public health issue that involves human medicine, veterinary
medicine, food and environmental safety in Perú. is work, developed in a private laboratory located in the city
of Lima - Peru, focused on the phenotypic and genotypic detection of Escherichia coli (Escherich, 1885) strains that
produce extended spectrum β-lactamase enzymes (βLEE), isolated in poultry. A total of 185 isolated bird samples of E.
coli from 26 intensive breeding companies located in Peru were evaluated. e results re ected that 38.4% of strains with
the presence of ESBL con rmed phenotypically; Likewise, genes were expressed from total DNA by polymerase chain
reaction (PCR) obtaining 33.5% between the blaTEM, blaSHV and blaCTX-M-1 genes and 4.9% of E. coli strains
producing βLEE phenotypic, no gene bla determined. As a conclusion, there is a high presence of E. coli strains that
produce extended-spectrum β-lactamase enzymes (βLEE), with the blaCTX-M-1 gene being the most frequent.
Key words: bacterial resistance - Extended-spectrum β-lactamases - Escherichia coli
RESUMEN
La resistencia bacteriana frente a los antibióticos ha tomado importancia en los últimos años como un gran problema en
la salud pública, que involucra tanto a la medicina humana, como a la medicina veterinaria y a la seguridad alimentaria
como ambiental en Perú. Los objetivos de este trabajo fueron detectar fenotípica y genotípica cepas de Escherichia coli
(Escherich, 1885) productoras de enzimas β-Lactamasas de espectro extendido (βLEE), aisladas en aves de abasto en un
laboratorio privado ubicado en la ciudad de Lima, Perú. Se evaluaron 185 aislamientos de E. coli procedentes de aves
de 26 empresas de crianza intensiva ubicadas en Perú. Los resultados re ejan en 38,4% de las cepas con presencia de
Biotempo (Lima)
doi:10.31381/biotempo.v16i2.2528
Revista Biotempo
Facultad de Ciencias Biológicas de la
Universidad Ricardo Palma
(FCB-URP)
ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión Electrónica: 2519-5697
Volumen 15 (2) Julio - Diciembre 2018
LIMA / PERÚ
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Ceino et al.
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INTRODUCCIÓN
La proteína de origen animal más consumida en el Perú
es la carne de aves (Contreras, 2016). En el año 2017
se consumió 42 kg per cápita en promedio, y esta cifra
continúa aumentando año a año (Vera, 2017). Por este
motivo, se considera de alto riesgo en salud pública,
la falta de datos actualizados respecto a la evaluación y
seguimiento epidemiológico de posibles zoonosis (SEIA,
2010). En el Perú, la presencia de cepas resistentes a
antibióticos en animales para consumo humano se
considera de alto riesgo ya que se adicionan aditivos
nutricionales en el alimento terminado de animales como
promotores de crecimiento (Montana, 2017). Debido al
uso indiscriminado, la adaptación de los microrganismos
se ha elevado con diferentes mecanismos de resistencia,
como, por ejemplo, en la familia Enterobacteriaceae. El
principal mecanismo de resistencia es la producción de
β-lactamasas de espectro extendido (βLEE). Las βLEE
son enzimas capaces de conferir resistencia a penicilinas
y cefalosporinas, incluyendo las de tercera y cuarta
generación, pueden ser inhibidas por el ácido clavulánico
u otros inhibidores de β-lactamasas (Oliver & Cantón,
2004). La OMS (Organización Mundial de la Salud)
anunció las 12 familias de bacterias más peligrosas para
el ser humano, y clasicada como prioridad crítica se
encuentra la familia Enterobacteriaceae resistentes a
los carbapenémicos y productores de β-lactamasas de
espectro extendido (βLEE) (OMS, 2017).
Además, “La posibilidad de que la cadena alimentaria
sea un vehículo importante de transferencia de genes
de resistencia al hombre ha sido planteada por distintos
autores” (Herrera, 2015) y se ha sugerido un origen
alimentario a la presencia de cepas de Escherichia coli
(Escherich, 1885) portadoras de βLEE en la microbiota
intestinal de humanos (Marrero-Moreno et al., 2017).
La posibilidad de que la cadena alimentaria sea un vehículo
importante de transferencia de genes de resistencia al
hombre ha sido planteada por distintos autores (Herrera,
2015), y se ha sugerido un origen alimentario a la
presencia de cepas de E. coli portadoras de βLEE en la
microbiota intestinal de humanos (Marrero-Moreno et
al., 2017).
La primera publicación sobre detección de βLEE en
bacterias de origen animal, fue en el año 2000, en donde
una cepa de E. coli (EC98/4153-2) era portadora de gen
blaSHV-12. Esta cepa fue aislada en 1998, por el servicio
de Microbiología y Parasitología de la Universidad
Complutense de Madrid, España, en su hospital
veterinario, y el paciente fue un perro con infección
recurrente del tracto urinario.
Se ha realizado un muestreo para la detección de enzimas
βLEE en cepas de E. coli procedentes de muestras fecales
de pollos “sanos”, recogidas en mataderos. Se analizó
una cepa por muestra (un lote de animales supone una
muestra). En un primer muestreo, realizado en 2000-
2001, se detectaron cepas de E. coli portadoras de
blaSHV- 12, blaCTX-M-14, en el 1,6% de los aislados
analizados.
En Japón, se realizó la caracterización de enzimas βLEE
presentes en cepas aisladas en heces de animales sanos que
son destinados al consumo humano. En esta investigación
se detectó la presencia de blaCTX-M-2 y blaCTX-M-14
en pollos, y blaCTX-M-2 en ternera (Kojima et al.,
2005).
Investigaciones realizadas en Perú, muestran por ejemplo
la diseminación de las enzimas β-lactamasas de espectro
extendido (βLEE) tipo CTX-M en E. coli aisladas de niños
sanos menores de cuatro años (Pallecchi et al., 2007).
Esta investigación tiene relevancia, ya que en Perú no
hay estudios de detección fenotípica y genotípica de E.
coli productoras de β-lactamasas de espectro extendido
en aves de consumo humano, por lo que el control de la
emergencia de mecanismos de resistencias producidos en
cepas aisladas en estas aves es limitado.
MATERIALES Y MÉTODOS
Descripción del área
En la presente investigación se desarrolló un método de
estudio retrospectivo, transversal diseño descriptivo. El
estudio fue realizado en las instalaciones del Laboratorio
enzimas βLEE conrmadas fenotípicamente; asimismo se expresó genes a partir de ADN total por reacción en cadena
de la polimerasa (PCR) obteniendo 33,5% entre los genes blaTEM, blaSHV y blaCTX-M-1 y el 4,9% de cepas E. coli
productoras de βLEE fenotípico, sin gen bla determinado. Se concluye que la presencia de cepas de E. coli productoras
de enzimas β-Lactamasas de espectro extendido (βLEE), es elevada, siendo el gen tipo blaCTX-M-1 el más frecuente.
Palabras clave: β-Lactamasas de espectro extendido - Escherichia coli - resistencia bacteriana
Phenotypic and genotipic detection of Escherichia coli
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Bioservice SRL, distrito de Villa María del Triunfo,
Departamento de Lima, Perú.
Muestras
Se consideraron aislamientos de todas las cepas de E. coli
halladas en necropsias de órganos de pollos y gallinas
procedentes de 26 empresas ubicadas en los departamentos
de la Libertad, Lima, Ica, Arequipa y Ucayali (Perú)
cuyas muestras fueron analizadas en el Laboratorio
de Microbiología de la empresa Bioservice SRL entre
noviembre del 2015 y noviembre del 2016. Se realizó
un antibiograma del total de las cepas de E. coli viables
ingresadas al laboratorio entre 2015 y 2016, calicándolas
en S: sensible, I: intermedio, R: resistente, S/A: sin analizar.
Procedimiento
El aislamiento de E. coli se obtuvo asépticamente de
185 hisopados de diferentes órganos en las necropsias;
estos fueron: cerebelo (CE), cornete nasal (CN), seno
infraorbitario (SI), tráquea (T), sacos aéreos (SA),
pulmón (P), bazo (B), Hígado (H), intestino delgado
(ID), intestino grueso (IG), ciego (C), mesenterio (M),
Cavidad abdominal (C. Abd), cavidad celomica (C.
Cel), saco vitelino (SV), los cuales se sembraron en agar
MacConkey (Merck KGaA), y se incubaron a 37°C por
24 a 48 h, bajo condiciones aeróbicas. La identicación
fenotípica y conrmación se realizó mediante la
morfología de las colonias, características de crecimiento,
tinción Gram y pruebas bioquímicas.
Se extrajo ADN de cada aislado bacteriano usando el kit
de extracción de ADN: GF-1 Tissue DNA extraction
(Vivantis®) siguiendo las instrucciones del fabricante.
Se observó resistencia a la familia de β-lactamicos
(representado por amoxicilina con ácido clavulánico),
seguido por tetraciclinas (oxitetraciclina), sulfa-
potenciadores (sulfametoxazol y trimetoprim), fosfonatos
(fosfomicina), fenicoles (orfenicol), uorquinolonas
(siendo la más representativa enrooxacina), polimixina
Se amplicó por PCR utilizando cebadores blaTEM,
blaSHV y blaCTX-M-1. Los primers seleccionados
fueron obtenidos a partir de fuentes comerciales
(Macrogen®). La PCR se realizó en un termociclador
Labcycler - SensoQuest GmbH; la mezcla de reacción se
ajustó a un volumen nal de 20μl (18 μl de master mix y
2 μl de ADN). Se incluyó un control positivo, negativo y
blanco por cada reacción.
Análisis estadístico
Se realizó el llenado de la base de datos con la información
de la empresa de donde proviene cada aislamiento
viable, que formó parte de la investigación. Se obtuvo
información de cada cepa en los años que se remitieron
sobre resistencia bacteriana obtenida frente a antibióticos.
Luego se procedió a realizar tablas en el programa Excel
para sacar las estadísticas y porcentajes.
Aspectos éticos:
Los autores declaran que se cumplió con toda la
normatividad ética nacional e internacional.
RESULTADOS
Del estudio realizado, se pudo obtener 185 cepas de E.
coli viables, aisladas en necropsias de órganos de pollos
y gallinas procedentes de 26 empresas ubicadas en 5
departamentos del país, La Libertad, Lima, Ica, Arequipa,
Ucayali. En la tabla 1 se puede observar el resultado del
antibiograma, del total de los antibióticos empleados para
el análisis protocolar de cepas que ingresaron al laboratorio.
(colistina), cefalosporinas (cefalotina) y por ultimo
macrólidos (tilmicosina) (Tabla 1).
De igual forma, del total de las cepas viables analizadas, se
detectó el 38,4% (71/185) de cepas de E. coli productores
de enzimas βLEE fenotípicamente conrmadas,
Tabla 1. Antibiograma del total de las cepas de Escherichia coli viables ingresadas al laboratorio entre 2015 y 2016. S:
sensible, I: intermedio, R: resistente, S/A: sin analizar.
Categoría B-lact Tetrac Cefal Fenicol Ac. Fofon Sulfa-Poten Fluoro Aminog Polimix Macrol
S 18 9 4 63 68 23 34 0 137 1
I 4 12 0 16 8 3 10 1 27 0
R 162 160 10 105 108 158 101 0 10 3
S/A 1 4 171 1 1 1 40 184 11 181
Total 185 185 185 185 185 185 185 185 185 185
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114 muestras no presentaron resistencia fenotípica,
se reportó también el 33,5% (62/185) conrmado
genotípicamente y 123 aislamientos no amplicaron los
genes en evaluación (Tabla 2). En el análisis fenotípico
conrmatorio realizado para detectar la presencia de
enzimas β-lactamasas espectro extendido (βLEE) en las
E. coli viables, se empleó el método de sinergia de doble
disco según el Comité de Antibiograma de la sociedad
Francesa de Microbiología, la cual se manifestó por
el efecto sinérgico entre el inhibidor y los discos, si se
presentó la formación de la imagen efecto de huevo, cola
de pez o balón de futbol americano y se conrma cepa
positiva productora de enzimas βLEE. La interpretación
para todas las cepas conrmadas productoras de enzimas
βLEE fueron reportadas como resistentes para todas las
penicilinas, cefalosporinas y aztreonam.
Tabla 2. Detección Fenotípica y genotípica de producción de
enzimas βLEE en el total de las cepas viables de Escherichia coli.
Enzimas βLEE Fenotípico (%) Genotípico (%)
Si 71 38,4 62 33,5
No 114 61,6 123 66,5
Total 185 100,0 185 100,0
De acuerdo a los resultados obtenidos en la prueba
fenotípica conrmatoria, el 38,4% (71/185) del total
de las cepas aisladas son portadoras de enzimas βLEE.
También se tiene que en las 71 cepas portadoras de
enzimas βLEE se observó la formación de la imagen
efecto de huevo. Esta característica se pudo observar
en la familia de cefalosporinas: Cefalotina (Kf) 10,8%
(20/185), Cefuroxima (CXM) 18,9% (35/185),
Cefoxitina (FOX) 0,5% (1/185), Ceftriaxona (CRO)
32,4% (60/185), Cefotaxima (CTX) 15,7% (29/185),
Ceftazidima (CAZ) 1,6% (3/185), Ceftizoxima (ZOX)
2,7% (5/185) y familia monobactam: Aztreonam (AZT)
17,3% (32/185).
Como resultado en lo que concierne a la detección
genotípica con la amplicación de genes por PCR, se
obtuvo un resultado de 33,5% (62/185) conrmado del
total de las muestras viables que fueron analizadas (tabla 3).
Además, en la expresión de cada gen analizado se
encontró, el gen blaCTX-M-1 en 90,3% (56/62) de
positividad, el gen blaSHV en 8,1% (5/62); sin embargo,
el gen blaTEM no se logró expresar 0% (0/62).
Adicionalmente, se encontró en 1,6% (1/62) de los
aislamientos, la coexistencia de los genes blaCTX-M-1
y blaSHV en la misma cepa analizada, y en resultados de
PCR.
Tabla 3. Aislamiento de E. coli que expresó algún gen bla
por PCR.
Genes N %
bla CTX-M-1 56 90,3
bla SHV 5 8,1
bla TEM 0 0,0
bla CTX-M-1 y SHV 1 1,6
Total 62 100,0
N: cantidad de cepas de E. coli que expreso algún gen.
Como dato adicional, se encontró que las cepas E. coli
productoras de enzimas βLEE fenotípicamente 38,4%
(71/185), también fueron las que expresaron los genes
mencionados con la excepción de 4,9% (9/71) que
estaban conrmadas por el método fenotípico, pero no
amplicaron los genes bla en evaluación.
DISCUSIÓN
En Lima, Perú, hay un incremento de las empresas
dedicadas a la producción intensiva de aves año tras año,
habiendo sido mostrado por el Sistema Integrado de
Estadística Agraria (SIEA, 2018).
En el presente estudio se aisló cepas de muestras de
órganos de animales sanos y enfermos procedentes de
necropsias, a diferencia de Briñas et al. (2003), donde se
realizó un muestreo para la detección de enzimas βLEE
en cepas de E. coli procedentes de 160 muestras fecales
de pollos “sanos”, recogidas en matadero, se obtuvieron
resultados similares en la amplicación de genes blaSHV,
blaCTX-M-1; sin embargo, su muestreo en el 2000-
2001 portaron SHV- 12 o CTX-M-14 en el 1,6% de
los aislados analizados, a diferencia del presente estudio
donde se analizaron 185 muestras de necropsias de
animales sanos y enfermos, y portaron los genes blaSHV
y gen blaCTX-M-1 en 33.5 % del total de los aislados.
Sin embargo, no se realizó la amplicación de los subtipos
presentados en ese estudio (Briñas et al., 2003, 2005).
A diferencia del estudio de Abreu et al. (2013), que se
realizó en 6 granjas de la isla Tenerife, donde obtuvieron
90 muestras de exudados rectales en pollos, con un
porcentaje de 86,6 (36 cepas) para la presencia de
enzima βLEE, en el presente estudio se analizaron aves
procedentes de 26 empresas y se halló 38,4% (71 cepas)
de 185 cepas E. coli productoras de βLEE fenotípicamente
provenientes de 26 empresas tecnicadas, la cifra del
hallazgo es inferior pero signicativo; y del mismo modo,
la multirresistencia observada en ambos estudios incluyen
Phenotypic and genotipic detection of Escherichia coli
185
cefalosporinas de tercera generación, aminoglucósidos,
quinolonas y cotrimoxazol.
En Japón, Kojima et al. (2005) realizaron la caracterización
de enzimas βLEE presentes en cepas aisladas en heces
de animales de engorde sanos; sin embargo, el estado
de salud de las aves, no fue una condición para incluir
o excluir en nuestro estudio. Además ellos tampoco
analizaron el gen CTX-M-1, pero la sugerencia, de que
los plásmidos que transeren genes de resistencia, sean
los de tipo CTX-M en E. coli y durante la etapa de cría de
pollos de engorde, ofrece la importancia que en el estudio
se hallara en mayor cantidad los genes blaCTX-M-1 y
que no se excluyeran a las aves por su edad.
En China, aparecen E. coli productora de blaCTX-M y
blaCMY-2 entre granjas en la provincia de Guangdong,
las βLEE de tipo blaCTX-M fueron las más comunes,
como blaCTX-M-3, blaCTXM-13, blaCTX-M-14,
blaCTX-M-24 y blaCTX-M-27, el grupo blaCTX-M-9
fue el predominante y se han detectado en aves y cerdos
(Liu et al., 2007). Los resultados de esta investigación, al
igual que el anterior estudio muestran que la amplicación
del gen blaCTX-M estuvo presente en mayor cantidad,
pues se obtuvo 90,3% (56/62) cepas con la amplicación
del gen, lo que indica la misma posibilidad de encontrar
mayor cantidad de subtipos, los cuales podrían estar
coexistiendo junto al analizado gen blaCTX-M-1.
Además, el problema de resistencia de agentes
antimicrobianos de uso común son muy serios en estas
granjas, el 98% de los aislados de E. coli fueron resistentes
a tetraciclina, en el estudio realizado 86,5% (160/185)
fueron resistentes a tetraciclina, también ellos obtuvieron
79% de resistencia para ampicilina; sin embargo en el
estudio realizado no se analizó ampicilina y por ultimo
también obtuvieron 79% de resistencia en ciprooxacina.
Sin embargo, en el estudio se encontró en menor
frecuencia de resistencia a ciprooxacino con 54,6%
(101/185) (Liu et al., 2007).
En Dinamarca se halló el gen blaTEM-52 en una cepa
de E. coli de vendida de una ternera destinada a consumo
humano, sin embargo, en el presente estudio no se logró
amplicar el gen blaTEM. Ellos utilizaron un tamaño de
fragmento de 957 pb, más amplio que el utilizado en este
estudio de 503 pb (Bogo et al., 2006).
La resistencia a múltiples fármacos, se asocia a plásmidos
contenidos en las bacterias, se encuentran con frecuencia
en cepas de E. coli procedentes de aves de corral, como se
halló en el presente estudio la similitud de multiresistencia
antibiótica, sin embargo, no se corroboró, que la
presencia de la resistencia provenga de plásmidos; por
lo tanto, no se puede armar que puedan servir o no,
como reservorios de plásmidos de resistencia para E.
coli extraintestinal patógena y comensal, por lo que hay
razones importantes para amplicar el presente estudio.
(Kluytmans et al., 2013).
En Holanda se realizó un estudio de prevalencia de E. coli
β-lactamasas (βLEE) y AmpC en las granjas de pollos de
engorde y en los agricultores holandeses y se comparó las
cepas de los animales con las humanas. Los resultados de
positividad en los pollos fueron del 80% y el 33,3% (6/18)
en granjeros; además los genes blaCTX-M-1, blaCMY-2
y/o blaSHV-12, también estaban presentes en las muestras
de sus animales (Dierikx et al, 2013), al igual que este estudio
donde se amplico el gen blaCTX-M-1; sin embargo, se
registró el 33,5% (62/185) conrmado genotípicamente y
4,9% (9/185) sin gen bla determinado, la gran diferencia de
positividad 80% en pollos para la presencia de resistencia,
puede deberse a que el gen blaCMY-2 no fue expresado
y tampoco se evaluó la resistencia AmpC; además no se
realizó la subtipicación de plásmidos que realizaron en su
estudio (Dierikx et al., 2013).
En estudios realizados en Perú, se muestra la
diseminación de las β-lactamasas de espectro extendido
(βLEE) tipo CTX-M en E. coli aisladas de niños sanos
menores de cuatro años, siendo el mismo gen con mayor
predominancia en nuestro estudio (Pallecchi et al., 2007).
Se concluye que la presencia de cepas de E. coli productoras
de enzimas β-lactamasas de espectro extendido (βLEE), es
elevada, siendo el gen tipo blaCTX-M-1 el más frecuente.
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Received February 17, 2019.
Accepted October 30, 2019.
