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ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697
Biotempo, 2020, 17(1), jan-jul.: 11-22.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ANTIMICROBIAL SUSCEPTIBILITY OF SALMONELLA SPP. ISOLATED
FROM DOMESTIC ANIMALS IN VILLA CLARA PROVINCE, CUBA
SUSCEPTIBILIDAD ANTIMICROBIANA DE SALMONELLA SPP. AISLADA EN
ANIMALES DOMÉSTICOS DE LA PROVINCIA VILLA CLARA, CUBA
Marta Vega-Hernández1; Leopoldina Rodríguez-Triana1; Miriam Díaz-Díaz2; Freddy Eli Zambrano
Gavilanes3; Rigoberto Fimia-Duarte4 & Pedro Yoelvys de la Fé-Rodríguez1,*
1 Departamento de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Central “Marta
Abreu” de Las Villas. Carretera a Camajuaní Km 5½, Santa Clara 54830, Villa Clara, Cuba. E-mail: martav@uclv.edu.
cu y pedrodlfr@uclv.edu.cu
2 Centro de Bioactivos Químicos, Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas. Carretera a Camajuaní Km 5½,
Santa Clara 54830, Villa Clara, Cuba. E-mail: miriamdd@uclv.cu
3
Facultad de Ingeniería Agronómica, Universidad Técnica de Manabí, Manabí, Ecuador. E-mail: fezambrano@utm.edu.ec
4 Facultad de Tecnología de la Salud y Enfermería, Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara, Cuba. E-mail:
rigobertofd@infomed.sld.cu y rigoberto. mia66@gmail.com
* Corresponding author: pedrodlfr@uclv.edu.cu
ABSTRACT
e emergency of antimicrobial resistance of Salmonella is a major concern worldwide, and recent studies highlight
the relationship among antimicrobial consumption by animals and the diverse resistance mechanisms developed by
microorganisms. is study was undertaken to investigate the circulation of Salmonella spp. associated with infectious
processes in domestic animals as well as the patterns of susceptibility to antimicrobials. Sampling and Salmonella spp.
isolation were carried out in the Department of General Bacteriology at the Provincial Veterinary Diagnostic Laboratory
of Villa Clara province, Cuba, during 2016. e antimicrobial susceptibility was tested by the Kirby-Bauer method.
Results were analyzed by the statistical package Statgraphics Centurion version XV-II/2006 applying descriptive
procedures, and multiple comparisons of proportions, for the evaluation of the percentages of resistance of Salmonella
by animal species and by serogroup. ere were identi ed 46 Salmonella spp. isolates belonging to serogroups B, C1, C2
and D in 15% of samples, all coming from hens, bovines, sheep and pigs. In general, the antimicrobial resistance pro les
were expressed for ampicillin (46% of isolates), sulphonamide compounds (28%), nalidixic acid (26%) and tetracycline
(22%); resistance to cipro oxacin, gentamicin and cefotaxime were not detected. e most resistant Salmonella spp.
isolates were from serogroups B and D, as well as those coming from sheep and pigs.
Key words: isolation – antimicrobial – Salmonella – serogroups – susceptibility
Biotempo (Lima)
doi:10.31381/biotempo.v17i1.2972
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Vega-Hernández et al.
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RESUMEN
La emergencia mundial de Salmonella multirresistente a antimicrobianos es de creciente preocupación, estudios
recientes resaltan la relación entre el consumo de antibióticos por los animales y los diversos mecanismos de resistencia
desarrollados por los microorganismos. En el presente estudio se investigó la circulación de Salmonella spp. asociada
a procesos infecciosos en animales domésticos, así como los patrones de susceptibilidad antimicrobiana. El muestreo
y el aislamiento de Salmonella spp. se llevaron a cabo en el Departamento de Bacteriología General del Laboratorio
Provincial de Diagnóstico Veterinario de la provincia Villa Clara, Cuba, durante 2016. El método Kirby-Bauer se empleó
para determinar la susceptibilidad antimicrobiana. Para el análisis de los resultados se empleó el paquete estadístico
Statgraphics Centurion versión XV-II / 2006 aplicando procedimientos descriptivos, y pruebas de comparación múltiple
de proporciones, para la evaluación de los porcentajes de resistencia de Salmonella por especie animal y por serogrupo.
Se identicaron 46 aislados de Salmonella spp. pertenecientes a los serogrupos B, C1, C2 y D en el 15% de las muestras,
todas provenientes de gallinas, bovinos, ovinos y cerdos. En general, los patrones de resistencia antimicrobiana fueron
expresados para la ampicilina (en el 46% de los aislados), compuestos de sulfonamida (28%), ácido nalidíxico (26%) y
tetraciclina (22%); no se detectó resistencia a ciprooxacina, gentamicina y cefotaxima. Los aislados de Salmonella spp.
más resistentes fueron de los serogrupos B y D, así como los provenientes de ovinos y cerdos.
Palabras clave: aislamiento – antimicrobiano – Salmonella – serogrupos – susceptibilidad
INTRODUCCIÓN
Salmonella es una enterobacteria considerada como la
causa más importante de Enfermedad Transmitida por
Alimentos (ETA) en humanos en Cuba (Puig et al.,
2008) y diversos países (Barreto et al., 2010; Pui et al.,
2011; Iovine et al., 2015; Pantuzza et al., 2018). Es un
bacilo Gram negativo que se comporta como patógeno
intracelular facultativo (anaerobio facultativo) y está
presente en el intestino de personas y de animales sanos
como aves (pollos, pavos), reptiles, tortugas y cerdos
(Pantuzza et al., 2018; Abraham et al., 2019, Ledmoń et
al., 2019). Siendo la fuente de infección más común los
alimentos contaminados (Rodríguez, 2010; Binter et al.,
2011).
Se registra una baja incidencia de casos en Europa,
Australia, Nueva Zelanda y Norte América (CDC,
2014; Kebede et al., 2016; Ledmoń et al., 2019). En
Estados Unidos en el año 2013 se llegaron a reconocer
hasta 7 277 casos (CDC, 2014; Crim et al., 2014). A
partir de 2006, en la Unión Europea (UE) se observó
una disminución en los casos humanos de salmonelosis,
siendo más comúnmente encontradas S. enterica subsp.
enterica serovar Enteritidis (S. ser. Enteritidis, 40%) y S.
ser. Typhimurium (30%) (Russell et al., 2014; Bonardi et
al., 2016; Ledmoń et al., 2019).
En los últimos años la emergencia mundial de fenotipos
de Salmonella multirresistentes a antimicrobianos, en
particular S. ser. Typhimurium y S. ser. Newport, es de
creciente preocupación. S. ser. Typhimurium DT104
mostró resistencia a cinco antimicrobianos (ampicillín,
cloranfenicol, estreptomicina, sulfametoxazol y
tetraciclina) y ha causado severas infecciones y la muerte
de animales y humanos en todo el mundo (relfall et
al., 2011; Gong et al., 2013; CDC, 2014; Russell et
al., 2014; Kuang et al., 2015; Abraham et al., 2019). La
aparición de cepas resistentes o multirresistentes se debe
principalmente a la intensa actividad microbiana propia
del tracto gastrointestinal donde ocurre transferencia a
gran escala de genes de resistencia, así como al mal empleo
o empleo rutinario de antibióticos en animales sin previa
investigación de susceptibilidad antimicrobiana (Sabaté
& Prats, 2002; relfall et al., 2011; Gong et al., 2013;
CDC, 2014; Kuang et al., 2015; Bonardi et al., 2016).
En la industria veterinaria los antibióticos administrados
en niveles subterapéuticos se utilizan para el engorde de
animales y para la prevención de enfermedades (Kuang
et al., 2015; Ledmoń et al., 2019) por lo que en 1970
la Comunidad Europea comenzó eliminando como
promotores aquellos antibióticos que también fueran
utilizados en la medicina humana o animal. De este
modo, se prohibió en Europa el empleo de tetraciclinas
o betalactámicos como promotores del crecimiento en
el alimento de animales; sin embargo, en países como
Estados Unidos aún se emplean estos medicamentos
(Fajardo et al., 2011; Abraham et al., 2019; Ledmoń et
al., 2019).
Antimicrobial Susceptibility of Salmonella
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En Cuba, investigadores como Betancourt et al. (1984),
Llorens (1986), Lazo (1997), Pérez (2002) y de la Fé-
Rodríguez et al. (2012) han estudiado los serotipos
de Salmonella que afectan a los cerdos, así como la
susceptibilidad de los mismos a los antimicrobianos,
aportando resultados variables. González et al. (1974)
realizaron estudios similares en otras especies animales
que no han sido extendidos a todas las regiones del país
ni se han hecho sistemáticos.
Las investigaciones para determinar la resistencia
y susceptibilidad de Salmonella spp. a diferentes
antimicrobianos utilizados en veterinaria son
insucientes en el país actualmente, lo cual deriva en
que la vigilancia epidemiológica de Salmonella y su
resistencia a antimicrobianos en animales domésticos no
está actualizada, afectando la elección ecaz de fármacos
y la detección de variaciones en las características de la
bacteria (González et al., 1974; Lazo, 1997; de la Fé-
Rodríguez et al., 2012). Es por ello que el objetivo del
presente trabajo fue identicar Salmonella spp. circulando
asociada a procesos infecciosos en animales domésticos
de la provincia Villa Clara, así como determinar su
susceptibilidad a diferentes antimicrobianos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Diseño de estudio
Se realizó un estudio observacional durante el año 2016
basado en un pesquizaje para Salmonella spp. en animales
domésticos de diferentes especies con procesos infecciosos
compatibles con salmonelosis, que fueron remitidos al
Laboratorio Provincial de Diagnóstico Veterinario de Villa
Clara, procedentes de diferentes granjas de la provincia.
En el estudio se incluyeron 318 animales enviados al
Departamento de Patología cuyos datos anamnésicos
referían procesos infecciosos. Se tomaron asépticamente
fragmentos de hígado, bazo, intestino y oviducto, que
fueron remitidos al Departamento de Bacteriología para
su análisis. Los aislados de Salmonella spp. obtenidos
se clasicaron por serogrupos y se determinó la
susceptibilidad antimicrobiana de los mismos, analizando
el comportamiento frente a diferentes antimicrobianos
mediante el método de difusión en disco Kirby-Bauer
según lo recomendado por la NCCLS (2010) para
enterobacterias.
Identicación de Salmonella
Las muestras fueron inoculadas en Agar Verde Brillante
para diferenciar las colonias fermentadoras de las no
fermentadoras de la lactosa y en Agar Sangre. Para el
enriquecimiento selectivo de la muestra, se empleó
Caldo Rappaport-Vassiliadis incubándose en aerobiosis
a 37°C durante 18-24 h. A partir de este medio se
inoculó en Agar Salmonella-Shigella (SS) bajo las mismas
condiciones de incubación. Las colonias típicas redondas
y translúcidas con producción de SH2 observadas en Agar
SS, se sometieron a pruebas de conrmación bioquímica
con Agar Hierro de Kliger. Las colonias productoras de
SH2 cultivadas en el medio de Kliger, fueron enriquecidas
en Agar Cerebro-Corazón para el serogrupado con suero
polivalente (A, B, C1, C2, D, E1, E2, E4, F) y sueros
monovalentes (A, B, C1, C2 y D; MEFA, EPB Carlos J.
Finlay, Cuba) según lo descrito por las Normas Ramales
de la Agricultura 1009/1989 “Siembra Bacteriológica”
(NRA, 1989a) y 1010/1989 “Clasicación
Microbiológica” (NRA, 1989b) y la Norma Cubana 55-
09/1986 “Control bacteriológico para el diagnóstico de
Salmonelosis” (NC, 1986).
Identicación de la susceptibilidad a antimicrobianos
Se seleccionó cada aislado para determinar su
susceptibilidad antimicrobiana. Para ello se empleó el
método Kirby-Bauer inoculando los aislados en caldo
Müller Hinton (hasta lograr densidad 0.5 según la escala
McFarland), para luego sembrar por extensión en Agar
Müller Hinton y depositar los discos (OXOID, Biocen)
representados por los antimicrobianos: ácido nalidíxico
(NA30, 30 µg), amoxicilina/ácido clavulánico (AMC,
300 µg), ampicilina (AMP, 10 µg), cefotaxima (CTX30,
30 µg), ciprooxacina (CIP5, 5 µg), cloranfenicol (C30,
30 µg), estreptomicina (S25, 25 µg), gentamicina (CN, 10
µg), neomicina (N, 10 µg), compuestos de sulfonamida
(S3, 300 µg), tetraciclina (TE30, 30 µg), y trimetoprim
(W, 5 µg).
Los aislados de Salmonella se clasicaron en dependencia de
los halos de inhibición para cada disco de antimicrobiano y
su concentración en: Resistentes, Intermedios o Sensibles
según los criterios de susceptibilidad para Enterobacterias
de la NCCLS (2010). Se empleó la cepa Escherichia
coli (Escherich, 1885) ATCC 25922 como control de
sensibilidad y la de Staphylococcus aureus (Rosenbach,
1884) ATCC 3359 como control de resistencia.
Aspectos éticos
La investigación estuvo sujeta a normas éticas que
posibilitaron reducir al mínimo el daño posible a los 318
animales incluidos en el estudio, así como al personal
técnico del Laboratorio Provincial de Diagnóstico
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Veterinario de Villa Clara, que estuvo involucrado en
el análisis y procesamiento de los fragmentos de tejidos,
estructuras y órganos, para de esta forma, poder generar
nuevos conocimientos sin violar los principios éticos
establecidos para estos casos. Por otra parte, todos los
autores involucrados en la investigación, publicación
y difusión de los resultados, somos responsables de la
conabilidad y exactitud de los resultados mostrados
(Declaración de Helsinki AMM, 2013).
Análisis estadístico
Para el análisis de los resultados se empleó el paquete
estadístico Statgraphics Centurion ver XV-II / 2006. Se
aplicaron procedimientos descriptivos y grácos. Pruebas
de chi-cuadrado permitieron la comparación múltiple
de proporciones en la evaluación de los porcentajes de
resistencia de los aislamientos por especie animal y por
grupos de Salmonella.
RESULTADOS
Identicación y serogrupado de Salmonella spp.
Salmonella spp. se identicó en el 15% de los animales
domésticos investigados asociada a procesos infecciosos
(Tabla 1)
Tabla 1. Porciento de animales domésticos infectados con Salmonella spp. en la provincia Villa Clara, 2016.
Aves Cerdos Bovinos Ovinos Total
Cantidad de animales investigados 231 33 39 15 318
% con aislamiento de Salmonella spp. 14 15 15 13 15
Se identicaron 46 aislados de Salmonella spp.,
pertenecientes a los grupos B, C1, C2 y D (Fig. 1). El
mayor número de aislados correspondió a los grupos D
y B. Los aislados del grupo B provenían de aves, ovinos y
bovinos; los del grupo D, provenían de bovinos, porcinos
y aves; los del grupo C1, provenían de porcinos y del
grupo C2 sólo se identicó un aislado proveniente de
bovino.
El 72 % de los aislados se comportó como no fermentador
de la lactosa y el 28 % restante fue fermentador de este
carbohidrato, este comportamiento se observó en los
aislados procedentes de todas las especies estudiadas.
Dicha alerta debe tenerse en cuenta para el control de la
calidad del diagnóstico.
Figura 1. Clasicación por grupos de los aislados de Salmonella spp. de animales
domésticos en la provincia Villa Clara (año 2016; n=46).
Antimicrobial Susceptibility of Salmonella
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Susceptibilidad de Salmonella a los antimicrobianos
No se encontró resistencia a ciprooxacina, gentamicina
y cefotaxima (Tabla 2). La mayor resistencia se evidenció
para ampicilina (46% de los aislados), sulfonamida,
(28%), ácido nalidíxico (26%) y tetraciclina (22%) cuyos
porcientos de resistencia dieren entre si y para los demás
antimicrobianos signicativamente (p< 0,05; Tabla 2). Se
encontró bajo porcentaje de resistencia para cloranfenicol
(13%), amoxicilina/ácido clavulánico (13%), trimetoprim
(9%), estreptomicina (7%) y neomicina (4%) (Tabla 2).
Tabla 2. Susceptibilidad mostrada por aislados de Salmonella spp. de animales domésticos
investigados en Villa Clara (año 2016; n=46).
% de aislados
Antimicrobianos S I R
Ampicilina (10 µg) 17 37 46 a
Cefotaxima (30 µg) 96 4 0 d
Neomicina (10 µg) 96 0 4 d
Ciprooxacina (5 µg) 89 11 0 d
Trimetoprim (5 µg) 91 0 9 d
Cloranfenicol (30 µg) 87 0 13 cd
Ácido nalidíxico (30 µg) 35 39 26 b
Estreptomicina (25 µg) 93 0 7 d
Tetraciclina (30 µg) 20 58 22 bc
Gentamicina (10 µg) 100 0 0 d
Amoxicilina/ácido clavulánico (300 µg) 87 0 13 cd
Compuestos de Sulfonamida (300 µg) 70 2 28 b
Leyenda: a, b, c y d: valores con letras diferentes (provenientes de proporciones) dieren por comparación
múltiple (p< 0,05). S, I y R: porciento de aislados sensibles, intermedios y resistente según la prueba Kirby-Bauer.
En el grupo B de Salmonella spp. se encontró la mayor
resistencia frente a ampicilina, trimetoprim, cloranfenicol,
amoxicilina/ácido clavulánico y compuestos de
sulfonamida (75% ante cada antimicrobiano), a
tetraciclina (50%) y a neomicina, ácido nalidíxico y
estreptomicina (25%). Al grupo B, le siguió el D frente
a ampicilina (41%), ácido nalidíxico (26%), compuestos
de sulfonamida (23%) y tetraciclina (20%) (Tabla 3). En
el grupo C1 sólo se encontró resistencia frente a ácido
nalidíxico (50%) y el grupo C2 fue 100% resistente a
ampicilina y a compuestos de sulfonamida.
Tabla 3. Susceptibilidad a antimicrobianos en los grupos de Salmonella spp. aislados de animales
domésticos en Villa Clara, 2016.
Antibióticos D (n=39)
S I R
B (n=4)
S I R
C1 (n=2)
S I R
C2 (n=1)
S I R
Ampicilina 20 39 41 0 25 75 50 50 0 0 0 100
Cefotaxima 95 5 0 100 0 0 100 0 0 100 0 0
Neomicina 97 0 3 75 0 25 100 0 0 100 0 0
Ciprooxacina 87 13 0 100 0 0 100 0 0 100 0 0
Trimetoprim 97 0 3 25 0 75 100 0 0 100 0 0
Cloranfenicol 92 0 8 25 0 75 100 0 0 100 0 0
Ácido nalidíxico 33 41 26 50 25 25 0 50 50 100 0 0
Estreptomicina 95 0 5 75 0 25 100 0 0 100 0 0
Tetraciclina 20 60 20 0 50 50 50 50 0 0 100 0
Gentamicina 100 0 0 100 0 0 100 0 0 100 0 0
Amoxicilina/ácido
clavulánico 92 0 8 25 0 75 100 0 0 100 0 0
Compuestos de Sulfonamida
74 3 23 25 0 75 100 0 0 0 0 100
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Vega-Hernández et al.
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En los aislados a partir de ovinos se encontró la mayor
resistencia (100% de resistencia frente a ampicilina,
trimetoprim, cloranfenicol, tetraciclina, amoxicilina/
ácido clavulánico y compuestos de sulfonamida y 50%
de resistencia frente a neomicina, ácido nalidíxico y
estreptomicina), seguido de los aislados a partir de cerdos
que mostraron un 60% de resistencia frente a ácido
nalidíxico y 40 % de resistencia frente a ampicilina,
cloranfenicol, estreptomicina, tetraciclina y amoxicilina/
ácido clavulánico (Tabla 4).
Se encontraron aislados 100% susceptibles a cefotaxima
en bovinos, aves y ovinos, a neomicina en cerdos y aves,
a ciprooxacina en porcinos y ovinos, a trimetoprim
en porcinos, a estreptomicina en bovinos y aves, y a
gentamicina en todas las especies.
Tabla 4. Susceptibilidad a antimicrobianos de los aislados de Salmonella spp. en diferentes
especies de animales domésticos en Villa Clara, 2016.
Antibióticos Aves (n=33)
S I R
Cerdos (n=5)
S I R
Bovinos (n=6)
S I R
Ovinos (n=2)
S I R
Ampicilina 15 40 45 20 40 40 33 34 33 0 0 100
Cefotaxima 100 0 0 60 40 0 100 0 0 100 0 0
Neomicina 100 0 0 100 0 0 83 0 17 50 0 50
Ciprooxacina 88 12 0 100 0 0 83 17 0 100 0 0
Trimetoprim 97 0 3 100 0 0 83 0 17 0 0 100
Cloranfenicol 97 0 3 60 0 40 83 0 17 0 0 100
Ácido nalidíxico 36 43 21 0 40 60 67 17 17 0 50 50
Estreptomicina 100 0 0 60 0 40 100 0 0 50 0 50
Tetraciclina 15 70 15 40 20 40 50 33 17 0 0 100
Gentamicina 100 0 0 100 0 0 100 0 0 100 0 0
Amoxicilina/ácido
clavulánico 97 0 3 60 0 40 83 0 17 0 0 100
Compuestos de Sulfonamida
76 0 24 80 20 0 50 0 50 0 0 100
Patrones de multiresistencia
Se encontraron 8 patrones de multiresistencia a
antimicrobianos en los aislados de Salmonella spp.
(Tabla 5). El 48% fue resistente a un solo antibiótico, el
13% resistente a dos antibióticos y el 15% lo fue a tres
o más antibióticos,
El 24% de los aislados fue susceptible a todos los
antibióticos (pansusceptibles), esta pansusceptibilidad a
todos los antibióticos probados es relevante, ya que genera
seguridad en la elección de tratamientos en animales.
Tabla 5. Patrones de multiresistencia a antimicrobianos encontrados en aislados de Salmonella spp.
procedentes de diferentes especies de animales domésticos en la provincia Villa Clara, 2016.
Patrones de multiresistencia % de aislados
(n=46)
AMP-S3 2
AMP-TE 9
NA-TE-S3 2
AMP-C- NA-S-TE-AMC 5
AMP-N-W-C-NA-TE-AMC-S3 2
AMP-W-C-AMC-S3 2
AMP-W-C-TE-AMC-S3 2
AMP-N-W-C-NA-S-TE-AMC-S3 2
Leyenda: NA, ácido nalidíxico; AMC, amoxicillina/ácido clavulánico; AMP,
ampicilina; C, cloranfenicol; S, estreptomicina; N, neomicina; S3, compuestos de
sulfonamida; TE, tetraciclina; W, trimetoprim.
Antimicrobial Susceptibility of Salmonella
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Los patrones de resistencia en cada especie de animales
domésticos (Tabla 6), muestran que en las aves prevaleció
la resistencia a un antimicrobiano mientras que en los
porcinos y ovinos fue a más de tres, en el caso de los
bovinos los comportamientos fueron similares en cada
patrón.
Tabla 6. Porciento de multiresistencia de aislados de Salmonella spp. circulando en animales
domésticos enfermos en la provincia Villa Clara, 2016.
Resistencia Aves
(n=33)
Cerdos
(n=5)
Bovinos
(n=6)
Ovinos
(n=2)
Total
(n=46)
A dos antimicrobianos 15 0 17 0 13
A tres o más antimicrobianos 6 40 17 100 15
Se concluye, que Samonella spp. mostró resistencia
mayoritariamente ante la ampicilina (46%), sulfonamida
(28%), ácido nalidíxico (26%) y tetraciclina (22%), dicha
tasa se eleva hasta el 75% ante la ampicilina, trimetoprim,
cloranfenicol, amoxicillina/ácido clavulánico y
sulfonamida entre los aislados del grupo B. No se
encontró resistencia a la ciprooxacina, gentamicina y
cefotaxima. Los aislados de Salmonella spp. procedentes
de ovinos y cerdos mostraron la mayor tasa de resistencia
a los antimicrobianos. Se identicó Salmonella spp., en el
15 % de los animales domésticos que padecían procesos
infecciosos, los aislados (n=46) estuvieron distribuidos
entre los serogrupos B, C1, C2 y D, correspondiendo el
mayor porcentaje a los grupos B y D, donde el 48 %
de los aislados de Salmonella spp., fue resistente a un
antibiótico, el 13% a dos antibióticos y el 15% a tres
o más antibióticos, mientras que 24% fue susceptible a
todos los antibióticos.
DISCUSIÓN
Los resultados de la identicación de Salmonella spp.,
en los animales domésticos investigados, coinciden con
Robinault et al. (2008) y con Cook et al. (2011), en cuanto
a la prevalencia de Salmonella spp., en aislados de origen
animal. Este porciento es signicativo (15%); además,
si se tiene en cuenta que González et al. (1974), Lazo
(1997) y Pérez (2002), mencionaron que en Villa Clara
existe una población de Salmonella spp. antigénicamente
diversa circulando en animales domésticos, que son riesgo
potencial para la ocurrencia de episodios infecciosos o de
ETA.
En relación con los aislados de Salmonella spp.,
pertenecientes a los grupos B, C1, C2 y D, los mismos
coinciden con Llop et al. (2001), quienes plantearon,
que estos serogrupos se encuentran entre los más
frecuentemente aislados de Salmonella spp. Los aislados
del grupo B provenían de aves, ovinos y bovinos; los del
grupo D, provenían de bovinos, porcinos y aves; los del
grupo C1, provenían de porcinos y del grupo C2 sólo
se identicó un aislado proveniente de bovino, por lo
que estos resultados concuerdan en gran medida por los
obtenidos por otros autores, en regiones y países distintos
a Cuba (Cui et al., 2009; Iovine et al., 2015; Kuang et al.,
2015; Abraham et al., 2019).
El comportamiento observado en los aislados
procedentes de todas las especies estudiadas resultó ser
un dato remarcable, porque según Rodríguez (2015),
en años anteriores estas variantes fermentadoras solo se
encontraban con frecuencia en bovinos jóvenes, lo que
indica que esta propiedad está siendo adquirida por
otras cepas de Salmonella, pudiendo tener implícito una
mayor probabilidad de transmisión de propiedades entre
bacterias como la resistencia a los antimicrobianos, lo cual
concuerda con resultados obtenidos por otros autores al
respecto (Gong et al., 2013; CDC, 2014; Russell et al.,
2014; Kuang et al., 2015).
No se encontró resistencia a ciprooxacina, gentamicina
y cefotaxima, coincidiendo con Pohli et al. (1991) y Lazo
et al. (1997) que encontraron 100 % de sensibilidad a
gentamicina en aislados provenientes de cerdos y con
Sangal et al. (2010), quienes no encontraron resistencia
a ciprooxacina y casi nula a gentamicina. Gutiérrez et
al. (2008) no reportaron resistencia a la ciprooxacina.
Según el Depósito de documentos de la FAO (2007),
trimetoprim, cloranfenicol, los aminoglucósidos y las
cefalosporinas de tercera generación muestran muy
buena actividad frente a Salmonella spp., corroborándose
este hecho en la presente investigación. Dichos resultados
también coinciden con Lee et al. (2008), que encontraron
5
0% de resistencia para ampicilina, con Bouchrif et
al. (2009), para tetraciclina y con Puig et al. (2011)
y Sangal et al. (2010) para ampicilina y tetraciclina,
sin embargo, Lynne et al. (2009) encontraron
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Vega-Hernández et al.
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mayor porcentaje de resistencia a la tetraciclina
comparado con otros antimicrobianos probados. Otras
investigaciones indican mayor prevalencia de resistencia
a los betalactámicos (Zamora et al., 2006; Camacho et
al., 2010). La resistencia de los aislados frente a estos
antimicrobianos pudiera ser consecuencia del uso
continuado en nuestras condiciones de producción
sin previa investigación de antibiorresistencia y al
tratamiento de enteropatías leves donde no están
indicados según el Bayer (2008), precisamente por el
riesgo de generar resistencias.
En el caso de la tetraciclina, Salmonella puede limitar
su acumulación principalmente por bombas de eujo;
que son mecanismos activos especializados en expulsar
los antimicrobianos que logran penetrar la bacteria,
manteniéndolos así en concentraciones bajas en el
citoplasma (Roberts, 1996; CDC, 2014; Pantuzza et
al., 2018). En general, la resistencia a betalactámicos,
tetraciclina, cloranfenicol y trimetoprim-sulfametoxazol
está siendo reportada con frecuencia a escala mundial
(CDC, 2014; Russell et al., 2014; Kuang et al., 2015;
Pantuzza et al., 2018). En Cuba numerosos estudios
reportan un alto porcentaje de cepas de Salmonella spp.,
resistentes a ampicilina, cloranfenicol, ácido nalidíxico y
trimetoprim/sulfametoxazol en humanos y cerdos (Sabaté
& Prat, 2002; de la Fé-Rodríguez et al., 2012).
La mayoría de los géneros de enterobacterias son
naturalmente sensibles a Aminoglucósidos, por lo que la
escasa resistencia mostrada a neomicina y estreptomicina
pudiera deberse al mecanismo de inactivación enzimática
por mutaciones ocurridas producto de la frecuencia de
utilización en nuestras condiciones de producción ya
que según Wright (2010) y Navarro et al. (2011), este
mecanismo es el principal generador de resistencia a este
grupo de antimicrobianos. La aparición de Salmonella
resistente al ácido nalidíxico es una constante en casi
toda América y es una alerta porque estudios realizados
en Salmonella spp. han demostrado que la resistencia a
este antibiótico estaría indicando sensibilidad disminuida
frente a Fluoroquinolonas (Balbachán et al., 2004).
En estudios realizados en diferentes países de Europa, EE.
UU, China y México, se ha demostrado resistencia al ácido
nalidíxico en Salmonella, tanto en cepas de procedencia
humana, como de origen animal y alimentario (Cui et al.,
2009; CDC, 2014; Kuang et al., 2015; Ledmoń et al.,
2019). Igualmente, se han encontrado cepas resistentes
a cefalosporinas de tercera generación portadoras de
betalactamasas de amplio espectro (BLEA) (Harbarth &
Samore, 2005; CDC, 2014; Kuang et al., 2015; Pantuzza
et al., 2018), a lo cual debemos prestar especial atención
ya que pudieran estar implicadas en sensibilidades
intermedias a cefotaxima encontrada en el presente
estudio.
En el grupo B de Salmonella spp. se encontró la mayor
resistencia frente a ampicilina, trimetoprim, cloranfenicol,
amoxicilina/ácido clavulánico y compuestos de
sulfonamida, coincidiendo con Bermúdez et al. (2014),
quienes encontraron porcientos relativamente altos de
Salmonella grupo B resistentes a ampicilina, cloranfenicol
y trimetoprim, mientras que en el grupo C1 sólo se
encontró resistencia frente a ácido nalidíxico y el grupo
C2 fue 100% resistente a ampicilina y sulfonamida,
este hecho nos alerta sobre la inefectividad de estos dos
antimicrobianos en dicho grupo, coincidiendo con otros
autores al respecto (CDC, 2014; Pantuzza et al., 2018;
Abraham et al., 2019).
En los aislados a partir de ovinos se encontró la mayor
resistencia, seguido de los aislados a partir de cerdos que
mostraron un 60% de resistencia frente a ácido nalidíxico
y 40 % de resistencia frente a ampicilina, cloranfenicol,
estreptomicina, tetraciclina y amoxicilina/ácido
clavulánico, lo cual coincide con Nugoma et al. (1993)
para estreptomicina y tetraciclina, y con Bermúdez
et al. (2014) que reportaron resistencia del 41,94% a
ampicilina. Usera et al. (2002), hallaron aislados a partir
de cerdos considerablemente más resistentes que los de
otras especies. Según Pérez (2002), los aislados de cerdos
exhibieron resistencia común a ampicilina, estreptomicina
y tetraciclina, en nuestra investigación se obtuvieron
resultados similares. Sin embargo, Ibar et al. (2009),
realizaron un estudio en cerdos donde Salmonella fue
resistente a tetraciclina (25,8%), cloranfenicol (23,7%),
estreptomicina (23,7%), trimetoprim-sulfametoxazol
(21,5%), ampicilina (19,4%) y a ácido nalidíxico (3,2%)
mostrando resistencias inferiores a las encontradas
en nuestro reporte. Pulecio-Santos et al. (2015),
encontraron que el 93% de los aislados de Salmonella
mostraron resistencia a la tetraciclina, resultando ser el
antimicrobiano menos efectivo dentro de su estudio.
La resistencia observada puede deberse al mal empleo
o al uso irracional de antibióticos sin investigación
de antibiorresistencia en estas especies (Gong et al.,
2013; CDC, 2014; Russell et al., 2014). En cerdos
hay que destacar que Salmonella pertenece al grupo de
Enfermedades Rojas y es difícil diferenciar clínicamente
la enfermedad producida por ella de las producidas
por otros agentes etiológicos de dicho síndrome, por
lo que los tratamientos antimicrobianos se aplican sin
un diagnóstico conrmativo, sin previo aislamiento
bacteriológico del germen y la realización de pruebas de
Antimicrobial Susceptibility of Salmonella
19
susceptibilidad antimicrobiana, lo que implica el riesgo
aumentar la presión de selección de cepas resistentes,
y demás mecanismos de aparición y transmisión de
la resistencia (de la Fe-Rodríguez et al., 2012; Gong et
al., 2013; CDC, 2014). El mayor porciento de aislados
100% susceptibles se encontró en porcinos y aves, esto
puede deberse a que dichos antimicrobianos a pesar
del uso continuado conservan buena actividad frente a
Salmonella spp., en dichas especies, además las aves están
sujetas a constante investigación por la importancia de
la transmisión de Salmonella en el huevo al humano.
Hao et al. (2012) registraron resistencias mayores que
las encontradas en la presente investigación a ampicilina
(90%) en cepas de S. ser. enteritidis aisladas de canales de
aves.
De los ocho patrones de multiresistencia a antimicrobianos
en los aislados de Salmonella spp. (48% fue resistente a un
solo antibiótico, 13% resistente a dos antibióticos y el
15% lo fue a tres o más antibióticos), dichos resultados,
no coinciden con los obtenidos por Zamora et al. (2006),
que encontraron el 43% de los aislados resistentes a dos
antibióticos, 20% resistente a tres o más y no observaron
resistencia en el 14% de los aislados. Farzan et al. (2011),
hallaron resistencia a uno o más antimicrobianos en más
de la mitad de los aislados de Salmonella spp. en Canadá.
Sin embargo, nuestros resultados se acercan a los obtenidos
por Usera et al. (2002) en España que hallaron la gran
mayoría de los cultivos de Salmonella spp. resistentes a
al menos un antimicrobiano de 12 probados. El 24%
de los aislados fue susceptible a todos los antibióticos
(pansusceptibles), no coincidiendo con Sangal et al. (2010)
que encontraron más de la mitad de los aislamientos de
Salmonella spp. pansusceptibles. Aun siendo inferior a la
encontrada por dichos autores, esta pansusceptibilidad
a todos los antibióticos probados es relevante debido
a que genera seguridad en la elección de tratamientos
en animales y es indicativo de que hay cepas que no se
han visto afectadas por la transmisión de resistencias.
Ensayos realizados desde 1997 hasta 2003 en los EE.UU
en cepas aisladas de animales, la tasa de resistencia a un
sólo medicamento se mantuvo relativamente estable.
Sin embargo, la cantidad de serotipos de Salmonella
resistentes a más de cinco fármacos, ha aumentado desde
un 11% hasta un 20% (Balbachán et al., 2004). Estudios
como el de Ibar et al. (2009), han revelado que una sola
cepa fue resistente a más de 10 antibióticos.
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