26
Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
1Facultad de Ciencias Biologicas / Museo de Historia Natural, Universidad Ricardo Palma, Apartado Postal 18-01, Av. Benavides
5440, Las Gardenias, Surco, Lima 33, Perú
ANÁLISIS FILOGENÉTICO DEL MELANISMO EN LAS ESPECIES PERUANAS
DE Micrurus WAGLER, 1824 (REPTILIA, SERPENTES, ELAPIDAE)
1
Víctor Raúl Morales Mondoñedo
RESUMEN
La familia Elapidae de serpientes corales o cobras tiene dos géneros en la región Americana, Micrurus, que se distribu-
ye desde Estados Unidos de Norteamérica hasta la región central del Argentina y Leptomicrurus, que se distribuye
desde el noreste de Brasil y Perú hasta la región del Choco Colombiano. Las especies del género Micrurus presentan
bandas transversales de colores aposemáticos que indican, en la naturaleza, una condición de peligro. La coloración
aposemática de las corales es, en la mayoría, bien definidas en intensidad y número de escamas, sin embargo, en otras
especies las escamas de las bandas de colores claros y brillantes generalmente sufren melanización en diferente inten-
sidad, según la especie. Se examinaron 12 especies de Micrurus y una especie de Leptomicrurus, ambas de la familia
Elapidae que están presentes en el Perú. Ocho caracteres, asociados con la coloración aposemática y el melanísmo de
cada unidad taxonómica o especie fueron analizada filogenéticamente bajo el modelo de búsqueda exhaustiva y parsi-
monia. La relación filogenética de los caracteres mostró que el carácter del melanísmo no parece ser una variación adap-
tativa ecológica, sino es un carácter evolutivo que se muestra paulatinamente entre las especies, dando así un clado aso-
ciado por el melanismo. Es decir que este carácter tiene una línea histórica evolutiva y no es una adaptación ecológica.
Palabras claves: Micrurus, Elapidae, Melanismo
SUMMARY
The Elapidae family or coral snake has two genus in South America, Micrurus that is distributed from United States of
North America to Argentina and Leptomicrurus that is in the northeast of South America. The species of Micrurus have
transversal band of aposematic coloration that is mean danger in the nature. The aposematic coloration of corale snakes
is, in the majority, defined well in intensity and scale numbers, nevertheless, in other species the band scales, except in
the black bands, suffer a melanización of different degrees, being the red bands most susceptible to become black. Twel-
ve species of Micrurus and one species of Leptomicrurus were examined, both Elapidae families occurred in Peru.
Eight characters, associated with the aposematic coloration and the melaníc fact of each taxonomic unit or species
were phylogenetic analyzed under the exhaustive model search and parsimony. The phylogenetic relation of the cha-
racters showed that the melanism character does not seem to be an ecological adaptive variation, but it is a gradually
evolutionary character between the species, thus giving one clade associated by the melanism. That is to say, that this
character has an evolutionary line historical and it is not an ecological adaptation.
Key words: Micrurus, Elapidae, Melanine.
INTRODUCCIÓN en la mayoría, bien definidas en intensidad y número de
escamas, sin embargo, en otras especies las escamas de
La familia Elapidae de serpientes corales o cobras tiene las bandas de colores claros y brillantes generalmente
dos géneros en la región Americana, Micrurus, que se sufren melanización en diferente intensidad, según la
distribuye desde Estados Unidos de Norteamérica hasta especie. La disposición de la coloración, en estas espe-
la región central del Argentina y Leptomicrurus, que se cies, está en forma de bandas de diferentes anchos y
distribuye desde el noreste de Brasil y Perú hasta la secuencias, así, las bandas pueden presentarse en tria-
región del Choco Colombiano. Las especies del género das que significa que hay un repetición de tres bandas
Micrurus presentan bandas transversales de colores apo- negras intercaladas por bandas rojas o amarillas, así:
semáticos que indican, en la naturaleza, una condición negro-rojo-negro-amarillo-negro; la secuencia del
de peligro. La coloración aposemática de las corales es, patrón tricolores es: negro-rojo-amarillo o blanco-
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Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
negro-amarillo o blanco-rojo-negro; y la secuencia de lograron asociar la presencia del melanismo por la tem-
un patrón bicolor es negro-amarillo o negro-blanco o peratura en la culebra jardinera, (Themnophis sirtalis)
anaranjado-negro (Fig 1). pero si observaron que había una ventaja reproductiva
en las especies con patrón de líneas dorsales que en el
patrón melánico. Posteriormente, King (2003) conclu-
yo que el carácter melánico es hereditario y recesivo
sobre el patrón de rayas dorsales, en las culebras jardi-
neras, y que es un carácter evolutivamente adaptativo.
Si consideramos que el carácter melánico es evolutiva-
mente adaptativo entonces la intensidad melánica debe
variar entre las especies y esta variación podría seguir
una línea evolutiva o filogenética. En el presente traba-
jo se hace un análisis de los colores, secuencias de las
bandas y el grado de melanización en las especies de
Micrurus distribuidas en el Perú.
MATERIAL Y MÉTODOS
Se examinaron 12 especies de Micrurus: M. annellatus,
M. bolivianus, M. filiformis, M. hemphrichi, M. lang-
dorffi, M. lemniscatus, M. margaritiferus, M. mertensi,
M. putumayensis, M. spixii, M. surinamensis y M.
tschudii. y una especie de Leptomicrurus: L. nardicci.
La coloración aposemática de las corales son, en la Los especimenes analizados estuvieron depositado en
mayoría, muy marcadas y cada banda consta de un el Museo de Historia Natural, Universidad Nacional
número de escamas definidas y en algunas especies las Mayor de San Marcos, Perú; en el National Museum of
escamas de las bandas claras sufren una melanización Natural History del Smithsonian Institution, U.S.A. y
(Fig 2). en el American Museum of Natural History, NY, U.S.A.
Los casos de albinismo, melanismo y otras formas cro- Se observaron ocho (8) caracteres asociados a la colora-
máticas en anfibios y reptiles son bastante raros y repor- ción y el melanismo (Tabla 1), estos caracteres son pola-
tados para Norte América y Centro América (Hellmich, rizados con los mismos caracteres presentes en Lepto-
1951; Hensley, 1959; Lewis, 1949, 1951; Villa, 1972, micrurus narducci por ser considerada la especies her-
Pearse y Pognon, 2000). En reptiles es más frecuente mana mas primitiva de las Micrurus (Roze & Bernar-
observar el melanismo inducido por adaptaciones eco- Carlo, 1987). La polarización de los caracteres resultó
lógicas. Así, Lewis (1949) reporta lagartijas melánicas para algunos caracteres ser binarios y en otros multies-
por adaptación al hábitat volcánico en México. Hell- tados (Tabla 2). Kluge y Farris (1969) mencionan que el
mich (1951) observa el melanismo en Colúbridos de estado derivado es siempre asociado con el estado pri-
Argentina. Duellman (1978) observo que en algunos mitivo evidenciado de otro carácter conocido. El carác-
colúbridos del Ecuador la melanización se dio en los ter o estado primitivo puede tenerlo una especie, un
adultos mas no en los juveniles. Bittner, et al. (2002) no género, una familia u otra categoría taxonómica alta,
Figure. 1: Secuencia de las bandas en las especies de las
serpientes coral. A) Micrurus annellatus mostrando la secuencia
de dos bandas. B) Micrurus mertensis mostrando una secuencia
de bandas tricolores y C) Micrurus surinamensis mostrando el
diseño de triadas en base a la secuencia de las bandas negras.
Figura 2: Esquema del sentido de melanización de las escamas
en las serpientes corales (Micrurus surinamensis).
A
B
C
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1Facultad de Ciencias Biologicas / Museo de Historia Natural, Universidad Ricardo Palma, Apartado Postal 18-01, Av. Benavides
5440, Las Gardenias, Surco, Lima 33, Perú
ANÁLISIS FILOGENÉTICO DEL MELANISMO EN LAS ESPECIES PERUANAS
DE Micrurus WAGLER, 1824 (REPTILIA, SERPENTES, ELAPIDAE)
1
Víctor Raúl Morales Mondoñedo
RESUMEN
La familia Elapidae de serpientes corales o cobras tiene dos géneros en la región Americana, Micrurus, que se distribu-
ye desde Estados Unidos de Norteamérica hasta la región central del Argentina y Leptomicrurus, que se distribuye
desde el noreste de Brasil y Perú hasta la región del Choco Colombiano. Las especies del género Micrurus presentan
bandas transversales de colores aposemáticos que indican, en la naturaleza, una condición de peligro. La coloración
aposemática de las corales es, en la mayoría, bien definidas en intensidad y número de escamas, sin embargo, en otras
especies las escamas de las bandas de colores claros y brillantes generalmente sufren melanización en diferente inten-
sidad, según la especie. Se examinaron 12 especies de Micrurus y una especie de Leptomicrurus, ambas de la familia
Elapidae que están presentes en el Perú. Ocho caracteres, asociados con la coloración aposemática y el melanísmo de
cada unidad taxonómica o especie fueron analizada filogenéticamente bajo el modelo de búsqueda exhaustiva y parsi-
monia. La relación filogenética de los caracteres mostró que el carácter del melanísmo no parece ser una variación adap-
tativa ecológica, sino es un carácter evolutivo que se muestra paulatinamente entre las especies, dando así un clado aso-
ciado por el melanismo. Es decir que este carácter tiene una línea histórica evolutiva y no es una adaptación ecológica.
Palabras claves: Micrurus, Elapidae, Melanismo
SUMMARY
The Elapidae family or coral snake has two genus in South America, Micrurus that is distributed from United States of
North America to Argentina and Leptomicrurus that is in the northeast of South America. The species of Micrurus have
transversal band of aposematic coloration that is mean danger in the nature. The aposematic coloration of corale snakes
is, in the majority, defined well in intensity and scale numbers, nevertheless, in other species the band scales, except in
the black bands, suffer a melanización of different degrees, being the red bands most susceptible to become black. Twel-
ve species of Micrurus and one species of Leptomicrurus were examined, both Elapidae families occurred in Peru.
Eight characters, associated with the aposematic coloration and the melaníc fact of each taxonomic unit or species
were phylogenetic analyzed under the exhaustive model search and parsimony. The phylogenetic relation of the cha-
racters showed that the melanism character does not seem to be an ecological adaptive variation, but it is a gradually
evolutionary character between the species, thus giving one clade associated by the melanism. That is to say, that this
character has an evolutionary line historical and it is not an ecological adaptation.
Key words: Micrurus, Elapidae, Melanine.
INTRODUCCIÓN en la mayoría, bien definidas en intensidad y número de
escamas, sin embargo, en otras especies las escamas de
La familia Elapidae de serpientes corales o cobras tiene las bandas de colores claros y brillantes generalmente
dos géneros en la región Americana, Micrurus, que se sufren melanización en diferente intensidad, según la
distribuye desde Estados Unidos de Norteamérica hasta especie. La disposición de la coloración, en estas espe-
la región central del Argentina y Leptomicrurus, que se cies, está en forma de bandas de diferentes anchos y
distribuye desde el noreste de Brasil y Perú hasta la secuencias, así, las bandas pueden presentarse en tria-
región del Choco Colombiano. Las especies del género das que significa que hay un repetición de tres bandas
Micrurus presentan bandas transversales de colores apo- negras intercaladas por bandas rojas o amarillas, así:
semáticos que indican, en la naturaleza, una condición negro-rojo-negro-amarillo-negro; la secuencia del
de peligro. La coloración aposemática de las corales es, patrón tricolores es: negro-rojo-amarillo o blanco-
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negro-amarillo o blanco-rojo-negro; y la secuencia de lograron asociar la presencia del melanismo por la tem-
un patrón bicolor es negro-amarillo o negro-blanco o peratura en la culebra jardinera, (Themnophis sirtalis)
anaranjado-negro (Fig 1). pero si observaron que había una ventaja reproductiva
en las especies con patrón de líneas dorsales que en el
patrón melánico. Posteriormente, King (2003) conclu-
yo que el carácter melánico es hereditario y recesivo
sobre el patrón de rayas dorsales, en las culebras jardi-
neras, y que es un carácter evolutivamente adaptativo.
Si consideramos que el carácter melánico es evolutiva-
mente adaptativo entonces la intensidad melánica debe
variar entre las especies y esta variación podría seguir
una línea evolutiva o filogenética. En el presente traba-
jo se hace un análisis de los colores, secuencias de las
bandas y el grado de melanización en las especies de
Micrurus distribuidas en el Perú.
MATERIAL Y MÉTODOS
Se examinaron 12 especies de Micrurus: M. annellatus,
M. bolivianus, M. filiformis, M. hemphrichi, M. lang-
dorffi, M. lemniscatus, M. margaritiferus, M. mertensi,
M. putumayensis, M. spixii, M. surinamensis y M.
tschudii. y una especie de Leptomicrurus: L. nardicci.
La coloración aposemática de las corales son, en la Los especimenes analizados estuvieron depositado en
mayoría, muy marcadas y cada banda consta de un el Museo de Historia Natural, Universidad Nacional
número de escamas definidas y en algunas especies las Mayor de San Marcos, Perú; en el National Museum of
escamas de las bandas claras sufren una melanización Natural History del Smithsonian Institution, U.S.A. y
(Fig 2). en el American Museum of Natural History, NY, U.S.A.
Los casos de albinismo, melanismo y otras formas cro- Se observaron ocho (8) caracteres asociados a la colora-
máticas en anfibios y reptiles son bastante raros y repor- ción y el melanismo (Tabla 1), estos caracteres son pola-
tados para Norte América y Centro América (Hellmich, rizados con los mismos caracteres presentes en Lepto-
1951; Hensley, 1959; Lewis, 1949, 1951; Villa, 1972, micrurus narducci por ser considerada la especies her-
Pearse y Pognon, 2000). En reptiles es más frecuente mana mas primitiva de las Micrurus (Roze & Bernar-
observar el melanismo inducido por adaptaciones eco- Carlo, 1987). La polarización de los caracteres resultó
lógicas. Así, Lewis (1949) reporta lagartijas melánicas para algunos caracteres ser binarios y en otros multies-
por adaptación al hábitat volcánico en México. Hell- tados (Tabla 2). Kluge y Farris (1969) mencionan que el
mich (1951) observa el melanismo en Colúbridos de estado derivado es siempre asociado con el estado pri-
Argentina. Duellman (1978) observo que en algunos mitivo evidenciado de otro carácter conocido. El carác-
colúbridos del Ecuador la melanización se dio en los ter o estado primitivo puede tenerlo una especie, un
adultos mas no en los juveniles. Bittner, et al. (2002) no género, una familia u otra categoría taxonómica alta,
Figure. 1: Secuencia de las bandas en las especies de las
serpientes coral. A) Micrurus annellatus mostrando la secuencia
de dos bandas. B) Micrurus mertensis mostrando una secuencia
de bandas tricolores y C) Micrurus surinamensis mostrando el
diseño de triadas en base a la secuencia de las bandas negras.
Figura 2: Esquema del sentido de melanización de las escamas
en las serpientes corales (Micrurus surinamensis).
A
B
C
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Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
según para el caso que se requiera. Es recomendable narducci, que es la ausencia de bandas dorsales. El esta-
que el grupo primitivo sea monofilético, con caracteres do "1" es el carácter donde las bandas dorsales son poco
visibles, no definidos en su patrón de coloración, debi-
que demuestren plesiomorfía con el grupo interno para do al mayor grado de melanismo en las escamas dorsa-
que haya una polarización real. les, por ejemplo en Micrurus langdorffi. El estado "2"
cuando las bandas dorsales son muy visibles las secuen-
Para análisis filogenético se utilizó el programa Phylo- cias de las bandas en el patrón de coloración. Ejemplo
genetic Analysis Using Parsimony (PAUP),v4 Beta 10
M. spixii.
(Swofford, 2003) bajo la técnica de “búsqueda exacta”
generando así 1,000 árboles, a los cuales se les volvió 2. Melanismo en las bandas rojas
aplicar el análisis de “búsqueda exacta” con la restric- La mayoría de las especies de Micrurus presentan ban-
ción de seleccionar el árbol más parsimonioso y obtener das rojas, las escamas de las bandas rojas pueden pre-
un solo árbol con la mayor cantidad de información filo- sentar coloración negra empezando por el ápice. El esta-
genética. do primitivo es "0", en el que se encuentra ausencia de
la coloración roja en las escamas dorsales. Estado "1",
DEFINICIÓN DE LOS CARACTERES es la presencia parcial de la coloración negra en las esca-
mas rojas, invadiendo más de dos tercios (2/3) del área
1. Presencia de bandas dorsales de la escama roja. En el caso en el que se analizan cora-
Este carácter está presente en todas las especies del les bicolores (negro-blanco), se determinan cual banda
grupo interno. Se considera tres estados de caracteres: ha sido o no de color rojo; tomando en cuenta el ancho
"0" para el antecesor o grupo externo, Leptomicrurus
Estados de Carácter
Carácter 0 1 2 3
1) Bandas dorsales ausente poco visible visible
2) Bandas rojas ausente melánicas no melánicas
3) Bandas claras ausente melánicas no melánicas
4) Tipo de bandas
ausente
R-N, B-N R-B-N-B-R R-N-B-N-B-N-
R
5) Número triadas
ausente
7 19
6) Ancho N/R
ausente
mayor igual menor
7) Ancho N/B
ausente
mayor menor
8) Ancho R/B
ausente
mayor igual
TABLA 1. Matriz de atributos correspondientes a los estados de cada carácter utilizados en el análisis
filogenético. B = Bandas blancas; N = Bandas negras y R = bandas rojas.
CARACTERES
ESPECIES
1
2
3
4
5
6
7
8
narducci
0
0
0
0
0
0
0
0
surinamensis
2
1
1
3
1
3
1
1
mertensis
2
1
2
2
0
3
1
1
spixii
2
1
1
3
1
3
2
1
lemniscatus
2
2
1
3
2
3
1
1
hemprichi
2
1
1
3
1
1
1
1
tschudii
2
1
2
3
2
1
1
2
annellatus
1
0
1
1
0
0
1
0
langdorffi
1
1
1
2
0
2
1
1
filiformis
2
2
2
3
2
3
1
1
margaritiferus
1
0
1
1
0
0
1
0
putumayensis
1
0
1
1
0
0
1
0
bolivianus
2
1
2
2
0
3
1
1
Tabla 2: Matriz del ordenamiento de la secuencia de estados de los caracteres para cada especie de Micrurus,
utilizadas en el análisis filogenético. Ver Tabla 1 para definir los números de Caracteres
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de las bandas, así, las bandas rojas pueden tener de 6 a que las bandas rojas (5 filas). En el estado "2" las bandas
10 filas de escamas y las bandas negras tendrían de 4 a 5 negras y rojas son de anchos iguales (6 filas de esca-
filas de escamas. Se cree que la secuencia de bandas tri- mas). El estado "3" presenta las bandas negras de menor
colores (negro-blanco-rojo) se debe a que las bandas ancho (5 filas) que las bandas rojas (9 filas), está presen-
rojas serán de ancho menor que las bandas negras, se te en la mayoría de las especies.
corrobora esta idea porque ventralmente el melanísmo
es escaso y las bandas rojas y negras están expuestas 7. Ancho de las bandas negras con respecto a las
sin. El estado "2", está presente en las especies que tie- bandas blancas
nen las bandas rojas sin o con un mínimo de melanismo. El argumento filogenético de este carácter en el mismo
establecido en el carácter anterior, pero la secuencia de
3. Melanismo en las bandas blancas los estados varía. El estado "0" primitivo definido a la
Este carácter está presente en la gran mayoría de las ausencia de bandas en el dorso. El estado "1", tiene las
corales. Estas bandas blancas se presentan siempre bandas negras más anchas que las bandas blancas (3
entre las bandas rojas y negras, en el caso de las corales filas), presente en la mayoría de las especies. El estado
con bandas en triadas, las blancas dividen a las negras "2", con las bandas negras menos anchas que las blan-
en grupo de tres. Estas bandas sufren también un grado cas (6 filas).
de melanismo. El estado "0" primitivo es la ausencia de
las bandas blancas. El estado "1", es melánico, cuando 8. Ancho de las bandas rojas con respecto a las ban-
el ápice de las escamas es estas bandas son de color das blancas
negro. El estado "2" no melánicas, cuando las escamas La comparación del grosor entre ambas bandas es muy
de las bandas blancas no presentan ningún grado de interesante para establecer una relación filogenética,
melanismo. por que ambas bandas sufren el fenómeno del melanis-
mo y conocer si el camino evolutivo entre ambas ban-
4. Tipo de bandas das ha sido individual a no. El estado "0" lo presenta el
El estado "0", ausente de bandas en el grupo primitivo, antecesor que no tiene bandas dorsales y algunas espe-
dorsalmente es oscuro. El estado "1", es el carácter para cies del grupo interno. El estado "1" muestra las bandas
las bandas bicolores, ya sean en secuencias negro- rojas de mayor ancho (9 filas) que las blancas (3 filas),
blanco o negro-rojo, ambos patrones deben estar pre- generalmente presente en muchas especies analizadas.
sentes ventralmente (Fig. 2A). El estado "2", con ban- El estado "2" presenta las bandas rojas de menor ancho
das tricolores (negro-blanco-rojo). El estado "3" corres- (5 filas) que las blancas (6 filas).
ponde a las bandas en triadas, en donde la secuencia de
coloración se muestra grupos de tres bandas negras des- RESULTADOS
pués de una roja (siempre considerando que entre ban-
das hay una banda blanca) (Fig. 2C). El tipo de bandas (bicolores, tricolores o triadas) hace a
las especies de Micrurus un grupo monofilético, esto
5. Número de triadas es, que las bandas siempre están presentes en todas las
Se analiza este carácter para establecer las relaciones especies, pero varía en el tipo de bandas y patrón de colo-
filogenéticas del melanísmo y el número de triadas en ración, en cambio el grupo ancestral, Leptomicrurus, no
las corales con este carácter. Para establecer cual de los presenta bandas y es melánico lo que, también, lo hace
dos estados ("1", "2") en el grupo interno es el más cer- un grupo monofilético (Fig. 2A-C). Se observó si las
cano al antecesor, nos hemos basado en uno de los crite- bandas rojas en las especies de corales, pasan a ser melá-
rios para establecer los estados primitivos en un grupo. nicas (Fig. 1) como un proceso evolutivo o ecológico.
El estado "0", ausencia de triadas, este carácter presente La misma idea se observó en las bandas negras con la
en el antecesor y las corales con bicolores y tricolores. posibilidad de perder el melanismo, como en el caso de
Estado "1", triadas en un número máximo de siete (7), M. langdorffi, al analizar las bandas presentes se obser-
en este estado asociamos el carácter de las bandas rojas vó que más del 70% de los especimenes tenían bandas
melánicas que es el mas cercano al antecesor. El estado tricolores, a pesar de tener las escamas de las bandas
"2" el mas derivado consta de 10 a 17 triadas. rojas y blancas melánicas (Fig. 2B). De la codificación
de los estados de carácter se obtuvo una matriz con los
6. Ancho de las bandas negras con respecto a las caracteres de las especies analizadas y polarizada por el
bandas rojas estado ancestral (Tabla 1)
Las dimensiones entre bandas de distintos colores
como caracteres filogenéticos, infiere que el tamaño de Se obtuvo una árbol de 21 pasos con un índice de con-
una con otra se ha visto influenciada supuestamente por sistencia (CI) de 0.86 (Fig. 3). De los ocho caracteres
la intensidad del melanismo. Se determina la diferencia seis de ellos (1, 2, 4, 5, 7 y 8) fueron homólogos con un
del ancho entre bandas por el número de filas escamas CI de 1.00. Así, el carácter 1 agrupó a las especies M.
coloreadas. El estado "0" no presenta bandas. El estado margaritiferus, M. annellatus y M. putumayensis por-
"1" presenta las bandas negras de mayor ancho (8 filas) que no presentaron un patrón bandas cromáticas, pero
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según para el caso que se requiera. Es recomendable narducci, que es la ausencia de bandas dorsales. El esta-
que el grupo primitivo sea monofilético, con caracteres do "1" es el carácter donde las bandas dorsales son poco
visibles, no definidos en su patrón de coloración, debi-
que demuestren plesiomorfía con el grupo interno para do al mayor grado de melanismo en las escamas dorsa-
que haya una polarización real. les, por ejemplo en Micrurus langdorffi. El estado "2"
cuando las bandas dorsales son muy visibles las secuen-
Para análisis filogenético se utilizó el programa Phylo- cias de las bandas en el patrón de coloración. Ejemplo
genetic Analysis Using Parsimony (PAUP),v4 Beta 10
M. spixii.
(Swofford, 2003) bajo la técnica de “búsqueda exacta”
generando así 1,000 árboles, a los cuales se les volvió 2. Melanismo en las bandas rojas
aplicar el análisis de “búsqueda exacta” con la restric- La mayoría de las especies de Micrurus presentan ban-
ción de seleccionar el árbol más parsimonioso y obtener das rojas, las escamas de las bandas rojas pueden pre-
un solo árbol con la mayor cantidad de información filo- sentar coloración negra empezando por el ápice. El esta-
genética. do primitivo es "0", en el que se encuentra ausencia de
la coloración roja en las escamas dorsales. Estado "1",
DEFINICIÓN DE LOS CARACTERES es la presencia parcial de la coloración negra en las esca-
mas rojas, invadiendo más de dos tercios (2/3) del área
1. Presencia de bandas dorsales de la escama roja. En el caso en el que se analizan cora-
Este carácter está presente en todas las especies del les bicolores (negro-blanco), se determinan cual banda
grupo interno. Se considera tres estados de caracteres: ha sido o no de color rojo; tomando en cuenta el ancho
"0" para el antecesor o grupo externo, Leptomicrurus
Estados de Carácter
Carácter 0 1 2 3
1) Bandas dorsales ausente poco visible visible
2) Bandas rojas ausente melánicas no melánicas
3) Bandas claras ausente melánicas no melánicas
4) Tipo de bandas
ausente
R-N, B-N R-B-N-B-R R-N-B-N-B-N-
R
5) Número triadas
ausente
7 19
6) Ancho N/R
ausente
mayor igual menor
7) Ancho N/B
ausente
mayor menor
8) Ancho R/B
ausente
mayor igual
TABLA 1. Matriz de atributos correspondientes a los estados de cada carácter utilizados en el análisis
filogenético. B = Bandas blancas; N = Bandas negras y R = bandas rojas.
CARACTERES
ESPECIES
1
2
3
4
5
6
7
8
narducci
0
0
0
0
0
0
0
0
surinamensis
2
1
1
3
1
3
1
1
mertensis
2
1
2
2
0
3
1
1
spixii
2
1
1
3
1
3
2
1
lemniscatus
2
2
1
3
2
3
1
1
hemprichi
2
1
1
3
1
1
1
1
tschudii
2
1
2
3
2
1
1
2
annellatus
1
0
1
1
0
0
1
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langdorffi
1
1
1
2
0
2
1
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filiformis
2
2
2
3
2
3
1
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margaritiferus
1
0
1
1
0
0
1
0
putumayensis
1
0
1
1
0
0
1
0
bolivianus
2
1
2
2
0
3
1
1
Tabla 2: Matriz del ordenamiento de la secuencia de estados de los caracteres para cada especie de Micrurus,
utilizadas en el análisis filogenético. Ver Tabla 1 para definir los números de Caracteres
29
Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
de las bandas, así, las bandas rojas pueden tener de 6 a que las bandas rojas (5 filas). En el estado "2" las bandas
10 filas de escamas y las bandas negras tendrían de 4 a 5 negras y rojas son de anchos iguales (6 filas de esca-
filas de escamas. Se cree que la secuencia de bandas tri- mas). El estado "3" presenta las bandas negras de menor
colores (negro-blanco-rojo) se debe a que las bandas ancho (5 filas) que las bandas rojas (9 filas), está presen-
rojas serán de ancho menor que las bandas negras, se te en la mayoría de las especies.
corrobora esta idea porque ventralmente el melanísmo
es escaso y las bandas rojas y negras están expuestas 7. Ancho de las bandas negras con respecto a las
sin. El estado "2", está presente en las especies que tie- bandas blancas
nen las bandas rojas sin o con un mínimo de melanismo. El argumento filogenético de este carácter en el mismo
establecido en el carácter anterior, pero la secuencia de
3. Melanismo en las bandas blancas los estados varía. El estado "0" primitivo definido a la
Este carácter está presente en la gran mayoría de las ausencia de bandas en el dorso. El estado "1", tiene las
corales. Estas bandas blancas se presentan siempre bandas negras más anchas que las bandas blancas (3
entre las bandas rojas y negras, en el caso de las corales filas), presente en la mayoría de las especies. El estado
con bandas en triadas, las blancas dividen a las negras "2", con las bandas negras menos anchas que las blan-
en grupo de tres. Estas bandas sufren también un grado cas (6 filas).
de melanismo. El estado "0" primitivo es la ausencia de
las bandas blancas. El estado "1", es melánico, cuando 8. Ancho de las bandas rojas con respecto a las ban-
el ápice de las escamas es estas bandas son de color das blancas
negro. El estado "2" no melánicas, cuando las escamas La comparación del grosor entre ambas bandas es muy
de las bandas blancas no presentan ningún grado de interesante para establecer una relación filogenética,
melanismo. por que ambas bandas sufren el fenómeno del melanis-
mo y conocer si el camino evolutivo entre ambas ban-
4. Tipo de bandas das ha sido individual a no. El estado "0" lo presenta el
El estado "0", ausente de bandas en el grupo primitivo, antecesor que no tiene bandas dorsales y algunas espe-
dorsalmente es oscuro. El estado "1", es el carácter para cies del grupo interno. El estado "1" muestra las bandas
las bandas bicolores, ya sean en secuencias negro- rojas de mayor ancho (9 filas) que las blancas (3 filas),
blanco o negro-rojo, ambos patrones deben estar pre- generalmente presente en muchas especies analizadas.
sentes ventralmente (Fig. 2A). El estado "2", con ban- El estado "2" presenta las bandas rojas de menor ancho
das tricolores (negro-blanco-rojo). El estado "3" corres- (5 filas) que las blancas (6 filas).
ponde a las bandas en triadas, en donde la secuencia de
coloración se muestra grupos de tres bandas negras des- RESULTADOS
pués de una roja (siempre considerando que entre ban-
das hay una banda blanca) (Fig. 2C). El tipo de bandas (bicolores, tricolores o triadas) hace a
las especies de Micrurus un grupo monofilético, esto
5. Número de triadas es, que las bandas siempre están presentes en todas las
Se analiza este carácter para establecer las relaciones especies, pero varía en el tipo de bandas y patrón de colo-
filogenéticas del melanísmo y el número de triadas en ración, en cambio el grupo ancestral, Leptomicrurus, no
las corales con este carácter. Para establecer cual de los presenta bandas y es melánico lo que, también, lo hace
dos estados ("1", "2") en el grupo interno es el más cer- un grupo monofilético (Fig. 2A-C). Se observó si las
cano al antecesor, nos hemos basado en uno de los crite- bandas rojas en las especies de corales, pasan a ser melá-
rios para establecer los estados primitivos en un grupo. nicas (Fig. 1) como un proceso evolutivo o ecológico.
El estado "0", ausencia de triadas, este carácter presente La misma idea se observó en las bandas negras con la
en el antecesor y las corales con bicolores y tricolores. posibilidad de perder el melanismo, como en el caso de
Estado "1", triadas en un número máximo de siete (7), M. langdorffi, al analizar las bandas presentes se obser-
en este estado asociamos el carácter de las bandas rojas vó que más del 70% de los especimenes tenían bandas
melánicas que es el mas cercano al antecesor. El estado tricolores, a pesar de tener las escamas de las bandas
"2" el mas derivado consta de 10 a 17 triadas. rojas y blancas melánicas (Fig. 2B). De la codificación
de los estados de carácter se obtuvo una matriz con los
6. Ancho de las bandas negras con respecto a las caracteres de las especies analizadas y polarizada por el
bandas rojas estado ancestral (Tabla 1)
Las dimensiones entre bandas de distintos colores
como caracteres filogenéticos, infiere que el tamaño de Se obtuvo una árbol de 21 pasos con un índice de con-
una con otra se ha visto influenciada supuestamente por sistencia (CI) de 0.86 (Fig. 3). De los ocho caracteres
la intensidad del melanismo. Se determina la diferencia seis de ellos (1, 2, 4, 5, 7 y 8) fueron homólogos con un
del ancho entre bandas por el número de filas escamas CI de 1.00. Así, el carácter 1 agrupó a las especies M.
coloreadas. El estado "0" no presenta bandas. El estado margaritiferus, M. annellatus y M. putumayensis por-
"1" presenta las bandas negras de mayor ancho (8 filas) que no presentaron un patrón bandas cromáticas, pero
Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
en M. langdorffi se observó muy ligeramente bandas
cromáticas, no tan conspicuas como en las especies res-
tantes que si se les observó bandas de colores. El carác-
ter 2 agrupó a todas las especies con bandas coloreadas
y una de esas bandas, la roja, se presentó con rasgos
melánicos excepto en M. lemniscatus y M. filiformis en
la que sus bandas no tienen rasgos de melanismo. Otro
de los caracteres homólogos fue el 4, que agrupó a espe-
cies que han tenido un patrón bicolor, tricolor y triado
mostrando varios clados, asi, el clado de las especies
bicolor estuvo formado por M. margaritiferus, M. anne-
llatus y M. putumayensis; el clado del patrón tricolor
estuvo formado por M. langdorffi, M. mertensis y M.
bolivianus, y M. surinamensis, M. spixii, M. hemprichi,
M. tschudii, M. lemniscatus y M. filiformis formaron el
clado de las triadas (Fig. 3). El carácter 5 (número de
triadas) agrupó en dos clados a las serpientes que tienen
un patrón de coloración de las bandas en triadas: el
clado con 7 triadas estuvo formado por M. surinamen-
sis, M. spixii y M. hemprichi, y le clado con 19 triadas lo
formó M. tschudii, M. lemniscatus y M. filiformis. El
ancho de las bandas negras con respecto a las blancas
(carácter 7) y el ancho de las bandas rojas con respecto a
las blancas (carácter 8) fueron mayor el la mayoría de
las especies del grupo interno quedando en M. spixii la
autapomorfía de las bandas negras de menor ancho que
las blancas y en M. tschudii la autapomorfía de igual
ancho entre las bandas negras y rojas.
Solamente dos caracteres se presentaron como homo-
plásicos. Así, el carácter 3 (CI = 0.50) sobre el melanis-
mo de las bandas blancas presentó el estado 2 (bandas grupo con patrón de anillos tricolor. Si Roze (op. cit.)
blancas no melánicas) como una evolución paralela den- tuviera razón sobre las subespecies, entonces, habría
tro de la filogenia de Micrurus. En el carácter 6 (CI = coincidencias entre el número de anillos blancos entre
0.750) primó el estado en donde las bandas negras fue-
M. a. annellatus y M. a. bolivianus pero esto no ocurre
ron de menor ancho que las bandas rojas, pero, los esta- así porque M. a. annellatus tiene un promedio de 35 ani-
dos en que las bandas negras son de igual anchura que llos blancos y M. a. bolivianus un promedio de 22 ani-
las rojas o que sean las bandas negras de mayor ancho llos blancos, lo que llevo a elevar a especies a M. boli-
que las rojas se presentaron como autapomorfías para-
vianus (Morales y McDiarmid, submit). Entonces, en el
lelas (Fig. 3). presente análisis se observa que el carácter del melanis-
mo, en las serpientes coral, obedece a cambios evoluti-
DISCUSIÓN vos interespecíficos. Así, los ocho caracteres que se ven
afectados por el melanísmos, dos de ellos (el melanis-
El patrón de coloración en Micrurus es muy variable mo en las bandas claras y ancho de la banda negra con
entre especies (interespecífica) y dentro de las especies respecto a la roja) son homoplásicos; esto quiere decir
(intraespecífica). Así, algunas especies presentan un que ambos caracteres han aparecido en diferentes tiem-
patrón bicolor (anillos negros-blanco o amarillo o ana- pos evolutivos sin asociarse al melanismo (CI = 0.32).
ranjado), otras presentan un patrón de secuencias de tri- Los seis caracteres restantes (ver Tabla 1) mostraron
colores (rojo-blanco-negro) y otras especies presentan homología creando dos clados basados en el tipo de ban-
una secuencia de triadas negras (rojo-negro-blanco- das dorsales. El clado mas pleciomórfico es el com-
negro-blanco-negro-rojo) (Fig. 3). Muchas de estas puesto por las especies que presentan un patrón bicolor;
especies presentan un fuerte melanismo en las escamas, entonces estas especies al aislarse de su antecesora man-
lo que ha ocasionado, en algunos casos, una confusión tuvieron la condición melánica como una posible adap-
taxonómica entre las poblaciones. Por ejemplo, Roze tación ecológica y no por una adaptación geográfica ya
(1996) reconoce tres sub-especies de M. annellatus: M. que estas especies están distribuidas en toda la cuenca
a. annellatus que es el grupo que tiene el patrón de ani- amazónica. Por otro lado, las bandas rojas en la mayoría
llos negros-blancos; M. a. balzani es el grupo con de las especies de Micrurus se ven afectadas por el mela-
patrón de anillos negros-rojo y M. a. bolivianus es el
30 31
Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
nísmos, pero el grado de afección va variando según las Nacional Mayor de San Marcos por las facilidades en
relaciones filogenéticas de las especies, así, en M. lang- revisar el material de Micrurus en las colecciones. Este
trabajo es parte de la tesis del autor para optar el titulo de
dorffi las bandas rojas se muestran muy melánicas y licenciado en Biología.
esta especie tiene caracteres plesiomórficos. Por otro
lado, M. lemniscatus y M. filiformis el grado de mela- LITERATURA CITADA
nísmos es casi nulo en las bandas rojas y estas especies
tienen caracteres muy derivados. BITTNER, T. D., KING, R. B. & KEFIN, J. M..
2002. Effects of Body Size and Melanism on the
Observamos que el grado de melanización va asociado Thermal Biology of Garter Snakes (Themnophis sir-
con el tipo de bandas, especialmente con las bandas
talis). Copeia, 2002(2): 477 – 482.
rojas. Entonces, el sentido evolutivo de la melanización DUELLMAN, W. E. 1978. The biology of an Equato-
en los elápidos se va presentando en la serpiente bico- rial Herpetofauna in Amazonian Ecuador. Mus.
lor, como M. annellatus, luego se presenta en las espe-
Nat. Hist. Univ. Kansas Misc. Publ., 65:1-352.
cies tricolores como en M. langdorffi con grado de mela- HELLMICH, W. C. 1951 On Ecotypic and Autotypic
nización muy alta y M. bolivianus presenta un grado de characters, a contribution of the knowledge of the
melanización muy baja. El melanismo también se pre- Evolution of the genus Liolaemus (Iguanidae). Evo-
senta en el clado de las especies con un patrón de tria-
lution, 5(4): 359-369.
das, así, en M. surinamensis el grado de melanización HENSLEY, M. 1959 Albinism in North American amp-
es muy fuerte en las bandas rojas y va disminuyendo en hibians and reptiles. Publ. Mus. Michigan St. Univ.
las especies derivadas como en M. filiformis donde las
Biol. Ser., 1: 133-159.
bandas rojas y las blancas no presentan un grado de KING, R. B. 2003. Mendelian inheritance of melanism
melanización. El análisis filogenético de los caracteres in the Garter snake Thamnophis sirtalis. Herpetolo-
que están involucrados en el melanismo mostraron tres gica, 59(4): 484–489
clados: uno, al mas pleciomórfico, formado por las ser- KLUGE, A. G. & FARRIS, J. S. 1969. Quantitative
pientes bicolor, el otro clado hermano formado por las phyletic and the evolution of Anurans. Syst. Zool.,
serpientes tricolor y el clado mas derivado es el forma- 18(1): 1-32.
do por las especies con triadas. Según el carácter melá- LEWIS, T. H. 1949. Dark colotation in the Reptiles of
nico en las bandas rojas en M. langdorffi establece una the Tulorosa Malpais, New Mexico. Copeia,
conexión entre el clado pleciomórfico (bicolor) y el 1949(3): 181-184.
clado de las especies tricolor, pero entre el clado de las LEWIS, T. H. 1951. Dark colotation in the Reptiles of
especies tricolor y el clado de las especies con triadas no the Malpais of the mexican Border. Copeia,
existe una especie peruana que establezca una conexión 1951(4): 311-312.
filética. La misma condición evolutiva fue observada
en un análisis evolutivo de las especies de Micrurus PEARSE, D. E. & G. H. POGSON. 2000. Parallel evo-
basados en caracteres morfológicos y moleculares lution of the melanic form of the california legless
donde se obtuvo tres mayores clados, siendo el clado de lizard, Anniella pulchra, inferred from mitochon-
las especies con triadas el mas derivado y en este último drial DNA sequence variation. Evolution, 54(3):
clado tampoco se encontró una conexión evolutiva (Slo- 1041 – 1046.
winski, 1995). ROZE, J. A. 1996. Coral snakes of the Ameritas: Bio-
logy, Identification, and Venoms. Krieger Publ.
Comp. Malabar, FL. U.S.A.
Tanto del trabajo de Slowinski (1995) como el presente
trabajo se puede sugerir que el clado de las especies con ROZE, J. A. & BERNAL-CARLO, A. 1987. Las ser-
triadas podría formar un grupo filogenético aparte. Sin pientes corales venenozas del género Leptomicru-
embargo, podemos concluir que el melanismo en las rus (Serpentes, Elapidae) de Sudamérica con des-
especies de corales no obedece a una adaptación ecoló- cripción de una nueva subespecie. Boll. Mus. reg.
gica como lo mencionaba Roze (1996), si no, a un pro- Sci. nat. Torino, 5(2): 573-608.
ceso evolutivo muy derivado que no guarda relación SLOWINSKI, J. B. 1995. A phylogenetic analysis of
con las barreras geográficas porque no se asocia con los the New World coral snakes (Elapidae: Leptomi-
procesos vicariantes, pero si se asocia con los procesos crurus, Micruroides, and Micrurus) based on
de cambios genéticos que pudieran estar ocurriendo allozyme and morphological characters. Journal of
recientemente. Herpetology 29: 325–338.
SWOFFORD, D. L. 2003. PAUP*. Phylogenetic
AGRADECIMIENTOS Analysis Using Parsimony (*and Other Methods).
Version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massa-
chusetts.
A Roy W. McDiarmid del National Museum of Natural VILLA, J. 1972. Un Coral (Micrurus) blanco y negro
History del Smithsonian Institution de Washington de Costa Rica. Brenesia, 1: 10-11.
D.C., USA, a Charles W. Myers del American Museum
of Natural History de New York, USA y a Gerardo
Lamas del Museo de Historia Natural de la Universidad
Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
en M. langdorffi se observó muy ligeramente bandas
cromáticas, no tan conspicuas como en las especies res-
tantes que si se les observó bandas de colores. El carác-
ter 2 agrupó a todas las especies con bandas coloreadas
y una de esas bandas, la roja, se presentó con rasgos
melánicos excepto en M. lemniscatus y M. filiformis en
la que sus bandas no tienen rasgos de melanismo. Otro
de los caracteres homólogos fue el 4, que agrupó a espe-
cies que han tenido un patrón bicolor, tricolor y triado
mostrando varios clados, asi, el clado de las especies
bicolor estuvo formado por M. margaritiferus, M. anne-
llatus y M. putumayensis; el clado del patrón tricolor
estuvo formado por M. langdorffi, M. mertensis y M.
bolivianus, y M. surinamensis, M. spixii, M. hemprichi,
M. tschudii, M. lemniscatus y M. filiformis formaron el
clado de las triadas (Fig. 3). El carácter 5 (número de
triadas) agrupó en dos clados a las serpientes que tienen
un patrón de coloración de las bandas en triadas: el
clado con 7 triadas estuvo formado por M. surinamen-
sis, M. spixii y M. hemprichi, y le clado con 19 triadas lo
formó M. tschudii, M. lemniscatus y M. filiformis. El
ancho de las bandas negras con respecto a las blancas
(carácter 7) y el ancho de las bandas rojas con respecto a
las blancas (carácter 8) fueron mayor el la mayoría de
las especies del grupo interno quedando en M. spixii la
autapomorfía de las bandas negras de menor ancho que
las blancas y en M. tschudii la autapomorfía de igual
ancho entre las bandas negras y rojas.
Solamente dos caracteres se presentaron como homo-
plásicos. Así, el carácter 3 (CI = 0.50) sobre el melanis-
mo de las bandas blancas presentó el estado 2 (bandas grupo con patrón de anillos tricolor. Si Roze (op. cit.)
blancas no melánicas) como una evolución paralela den- tuviera razón sobre las subespecies, entonces, habría
tro de la filogenia de Micrurus. En el carácter 6 (CI = coincidencias entre el número de anillos blancos entre
0.750) primó el estado en donde las bandas negras fue-
M. a. annellatus y M. a. bolivianus pero esto no ocurre
ron de menor ancho que las bandas rojas, pero, los esta- así porque M. a. annellatus tiene un promedio de 35 ani-
dos en que las bandas negras son de igual anchura que llos blancos y M. a. bolivianus un promedio de 22 ani-
las rojas o que sean las bandas negras de mayor ancho llos blancos, lo que llevo a elevar a especies a M. boli-
que las rojas se presentaron como autapomorfías para-
vianus (Morales y McDiarmid, submit). Entonces, en el
lelas (Fig. 3). presente análisis se observa que el carácter del melanis-
mo, en las serpientes coral, obedece a cambios evoluti-
DISCUSIÓN vos interespecíficos. Así, los ocho caracteres que se ven
afectados por el melanísmos, dos de ellos (el melanis-
El patrón de coloración en Micrurus es muy variable mo en las bandas claras y ancho de la banda negra con
entre especies (interespecífica) y dentro de las especies respecto a la roja) son homoplásicos; esto quiere decir
(intraespecífica). Así, algunas especies presentan un que ambos caracteres han aparecido en diferentes tiem-
patrón bicolor (anillos negros-blanco o amarillo o ana- pos evolutivos sin asociarse al melanismo (CI = 0.32).
ranjado), otras presentan un patrón de secuencias de tri- Los seis caracteres restantes (ver Tabla 1) mostraron
colores (rojo-blanco-negro) y otras especies presentan homología creando dos clados basados en el tipo de ban-
una secuencia de triadas negras (rojo-negro-blanco- das dorsales. El clado mas pleciomórfico es el com-
negro-blanco-negro-rojo) (Fig. 3). Muchas de estas puesto por las especies que presentan un patrón bicolor;
especies presentan un fuerte melanismo en las escamas, entonces estas especies al aislarse de su antecesora man-
lo que ha ocasionado, en algunos casos, una confusión tuvieron la condición melánica como una posible adap-
taxonómica entre las poblaciones. Por ejemplo, Roze tación ecológica y no por una adaptación geográfica ya
(1996) reconoce tres sub-especies de M. annellatus: M. que estas especies están distribuidas en toda la cuenca
a. annellatus que es el grupo que tiene el patrón de ani- amazónica. Por otro lado, las bandas rojas en la mayoría
llos negros-blancos; M. a. balzani es el grupo con de las especies de Micrurus se ven afectadas por el mela-
patrón de anillos negros-rojo y M. a. bolivianus es el
30 31
Biotempo 2010, Volumen 10, 26-31
nísmos, pero el grado de afección va variando según las Nacional Mayor de San Marcos por las facilidades en
relaciones filogenéticas de las especies, así, en M. lang- revisar el material de Micrurus en las colecciones. Este
trabajo es parte de la tesis del autor para optar el titulo de
dorffi las bandas rojas se muestran muy melánicas y licenciado en Biología.
esta especie tiene caracteres plesiomórficos. Por otro
lado, M. lemniscatus y M. filiformis el grado de mela- LITERATURA CITADA
nísmos es casi nulo en las bandas rojas y estas especies
tienen caracteres muy derivados. BITTNER, T. D., KING, R. B. & KEFIN, J. M..
2002. Effects of Body Size and Melanism on the
Observamos que el grado de melanización va asociado Thermal Biology of Garter Snakes (Themnophis sir-
con el tipo de bandas, especialmente con las bandas
talis). Copeia, 2002(2): 477 – 482.
rojas. Entonces, el sentido evolutivo de la melanización DUELLMAN, W. E. 1978. The biology of an Equato-
en los elápidos se va presentando en la serpiente bico- rial Herpetofauna in Amazonian Ecuador. Mus.
lor, como M. annellatus, luego se presenta en las espe-
Nat. Hist. Univ. Kansas Misc. Publ., 65:1-352.
cies tricolores como en M. langdorffi con grado de mela- HELLMICH, W. C. 1951 On Ecotypic and Autotypic
nización muy alta y M. bolivianus presenta un grado de characters, a contribution of the knowledge of the
melanización muy baja. El melanismo también se pre- Evolution of the genus Liolaemus (Iguanidae). Evo-
senta en el clado de las especies con un patrón de tria-
lution, 5(4): 359-369.
das, así, en M. surinamensis el grado de melanización HENSLEY, M. 1959 Albinism in North American amp-
es muy fuerte en las bandas rojas y va disminuyendo en hibians and reptiles. Publ. Mus. Michigan St. Univ.
las especies derivadas como en M. filiformis donde las
Biol. Ser., 1: 133-159.
bandas rojas y las blancas no presentan un grado de KING, R. B. 2003. Mendelian inheritance of melanism
melanización. El análisis filogenético de los caracteres in the Garter snake Thamnophis sirtalis. Herpetolo-
que están involucrados en el melanismo mostraron tres gica, 59(4): 484–489
clados: uno, al mas pleciomórfico, formado por las ser- KLUGE, A. G. & FARRIS, J. S. 1969. Quantitative
pientes bicolor, el otro clado hermano formado por las phyletic and the evolution of Anurans. Syst. Zool.,
serpientes tricolor y el clado mas derivado es el forma- 18(1): 1-32.
do por las especies con triadas. Según el carácter melá- LEWIS, T. H. 1949. Dark colotation in the Reptiles of
nico en las bandas rojas en M. langdorffi establece una the Tulorosa Malpais, New Mexico. Copeia,
conexión entre el clado pleciomórfico (bicolor) y el 1949(3): 181-184.
clado de las especies tricolor, pero entre el clado de las LEWIS, T. H. 1951. Dark colotation in the Reptiles of
especies tricolor y el clado de las especies con triadas no the Malpais of the mexican Border. Copeia,
existe una especie peruana que establezca una conexión 1951(4): 311-312.
filética. La misma condición evolutiva fue observada
en un análisis evolutivo de las especies de Micrurus PEARSE, D. E. & G. H. POGSON. 2000. Parallel evo-
basados en caracteres morfológicos y moleculares lution of the melanic form of the california legless
donde se obtuvo tres mayores clados, siendo el clado de lizard, Anniella pulchra, inferred from mitochon-
las especies con triadas el mas derivado y en este último drial DNA sequence variation. Evolution, 54(3):
clado tampoco se encontró una conexión evolutiva (Slo- 1041 – 1046.
winski, 1995). ROZE, J. A. 1996. Coral snakes of the Ameritas: Bio-
logy, Identification, and Venoms. Krieger Publ.
Comp. Malabar, FL. U.S.A.
Tanto del trabajo de Slowinski (1995) como el presente
trabajo se puede sugerir que el clado de las especies con ROZE, J. A. & BERNAL-CARLO, A. 1987. Las ser-
triadas podría formar un grupo filogenético aparte. Sin pientes corales venenozas del género Leptomicru-
embargo, podemos concluir que el melanismo en las rus (Serpentes, Elapidae) de Sudamérica con des-
especies de corales no obedece a una adaptación ecoló- cripción de una nueva subespecie. Boll. Mus. reg.
gica como lo mencionaba Roze (1996), si no, a un pro- Sci. nat. Torino, 5(2): 573-608.
ceso evolutivo muy derivado que no guarda relación SLOWINSKI, J. B. 1995. A phylogenetic analysis of
con las barreras geográficas porque no se asocia con los the New World coral snakes (Elapidae: Leptomi-
procesos vicariantes, pero si se asocia con los procesos crurus, Micruroides, and Micrurus) based on
de cambios genéticos que pudieran estar ocurriendo allozyme and morphological characters. Journal of
recientemente. Herpetology 29: 325–338.
SWOFFORD, D. L. 2003. PAUP*. Phylogenetic
AGRADECIMIENTOS Analysis Using Parsimony (*and Other Methods).
Version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massa-
chusetts.
A Roy W. McDiarmid del National Museum of Natural VILLA, J. 1972. Un Coral (Micrurus) blanco y negro
History del Smithsonian Institution de Washington de Costa Rica. Brenesia, 1: 10-11.
D.C., USA, a Charles W. Myers del American Museum
of Natural History de New York, USA y a Gerardo
Lamas del Museo de Historia Natural de la Universidad