61
ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697
Biotempo, 2020, 17(1), jan-jul.: 61-69.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
INTRA-ANNUAL VARIABILITY IN THE INFESTATION OF THE CARIDEAN
HIPPOLYTE ZOSTERICOLA SMITH, 1873 (CARIDEA: HIPPOLYTIDAE)
BY THE PARASITIC ISOPOD BOPYRINA ABBREVIATA RICHARDSON,
1904 (EPICARIDEA: BOPYRIDAE) IN AN ESTUARINE SYSTEM IN THE
SOUTHERN GULF OF MEXICO
VARIABILIDAD INTRA-ANUAL EN LA INFESTACIÓN DEL CARIDEO
HIPPOLYTE ZOSTERICOLA SMITH, 1873 (CARIDEA: HIPPOLYTIDAE) POR
EL ISÓPODO PARÁSITO BOPYRINA ABBREVIATA RICHARDSON, 1904
(EPICARIDEA: BOPYRIDAE) EN UN SISTEMA ESTUARINO DEL SUR DEL
GOLFO DE MÉXICO
María Rodríguez-Santiago1, 2*; Pablo Laff on-Leal2; Rolando Gelabert-Fernández2;
Mayra Grano-Maldonado3 & Sandra Laff on-Leal2
1 Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), Ciudad de México, México.
2* Universidad Autónoma del Carmen, Facultad de Ciencias Naturales, Centro de Investigación de Ciencias Ambientales.
C.P. 24155. Ciudad del Carmen, Campeche, México. Tel. +52-9383811018, Ext 1806. E-mail: arodriguez@pampano.
unacar.mx
3 Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Occidente, Mazatlán, Sinaloa, México.
*Corresponding author: arodriguez@pampano.unacar.mx
ABSTRACT
e aims of this study were to determine whether the prevalence of the parasitic isopod Bopyrina abbreviata Richardson,
1904 in the decapod Hippolyte zostericola Smith, 1873, varies intra-annually in the estuarine lagoon system of the Natural
Protected Area Laguna de Terminos (Mexico) and whether this variability was related to changes in environmental
conditions. Hippolyte zostericola collections were carried out (monthly during an annual cycle, 2011-2012) at three
shallow sites of seagrass meadows ( alassia testudinum Banks ex König, 1805). e environmental factors measured
were water temperature, salinity, dissolved oxygen, pH, and rainfall. In general, the physicochemical data measured
at the sampling sites were similar throughout the annual cycle (temperature: 30.6–25.8°C, salinity: 39.5–18.6 ups,
dissolved oxygen: 9.6–5.4 mg L-1, pH: 8.7–8.2, rainfall: 240–5.4 mm). Of the total H. zostericola individuals examined
(n = 116,002 individuals), 4.85% were infested by B. abbreviata. It was also found that there was variability in the
prevalence between sites (S1 = 38% of the examined individuals; S2 = 2% and S3 = 7%). e greatest level of infestation
by B. abbreviata occurred during the dry season (February –April), which was consistent with what was reported in
a previous study. e results of a multiple regression analysis indicated that the environmental parameters that were
signi cantly correlated with the total monthly prevalence data of B. abbreviata were temperature, rainfall, and dissolved
Biotempo (Lima)
doi:10.31381/biotempo.v17i1.2994
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Rodríguez-Santiago et al.
62
oxygen. e model resulting from this regression (prevalence = -397.92 + 12.12 temperature – 0.23 rainfall + 14.33
dissolved oxygen) explains 68.1% of the variability in the prevalence of B. abbreviata. is study contributes to the
knowledge of the factors that can aect the spatio-temporal dynamics of the host-parasite relationship H. zostericola-B.
abbreviata in shallow environments of seagrass meadows of the ANP Laguna de Terminos.
Key words: Campeche – crustaceans – epicarids parasitic – Hippolyte zostericola –Laguna de Terminos – Mexico
RESUMEN
El objetivo de este estudio fue determinar si la prevalencia de infestación del isópodo parásito Bopyrina abbreviata
Richardson, 1904 en el decápodo Hippolyte zostericola Smith, 1873, varía intra-anualmente en el sistema lagunar
estuarino del Área Natural Protegida Laguna de Términos (México) y si esta variabilidad se relaciona con cambios en las
condiciones ambientales. Las colectas de H. zostericola se llevaron a cabo (mensualmente durante un ciclo anual, 2011-
2012) en tres sitios someros de praderas de pastos marinos (alassia testudinum Banks ex König, 1805). Los factores
ambientales que se midieron fueron la temperatura del agua, salinidad, oxígeno disuelto, pH y precipitación pluvial. En
general, los datos de los paramétricos sicoquímicos medidos en los sitios de muestreo fueron similares durante todo
el ciclo anual (temperatura: 30,6–25,8°C, salinidad: 39,5–18,6 ups, oxígeno disuelto: 9,6–5,4 mg L-1, pH: 8,7–8,2,
precipitación: 240–5,4 mm). Del total de individuos de H. zostericola examinados (n = 116.002 individuos), el 4,85%
estuvieron infestados por B. abbreviata. También se detectó que hubo variabilidad en la prevalencia entre sitios (S1 =
38% de los individuos examinados; S2 = 2% y S3 = 7%). La mayor infestación por B. abbreviata ocurrió en la época
de secas (febrero–abril), lo cual fue consistente con lo reportado en un estudio previo. Los resultados de un análisis de
regresión múltiple indicaron que los parámetros ambientales que se correlacionaron de manera signicativa con los datos
de prevalencia total mensual de B. abbreviata fueron la temperatura, precipitación pluvial y oxígeno disuelto. El modelo
resultante de esta regresión (prevalencia = -397,92 + 12,12 temperatura 0,23 precipitación + 14,33 oxígeno disuelto)
explica el 68,1% de la variabilidad en la prevalencia de B. abbreviata. Este estudio contribuye al conocimiento de los
factores que pueden afectar la dinámica espacio-temporal de la relación hospedero-parásito H. zostericola-B. abbreviata
en ambientes someros de praderas de pastos marinos de la ANP Laguna de Términos.
Palabras clave: Campeche – crustáceos – epicaridos parásitos – Hippolyte zostericola – Laguna de Términos – México
INTRODUCCIÓN
El sistema uvio-lagunar de la región de la Laguna de
Términos (un Área Natural Protegida ubicada en la
región tropical del sur del Golfo de México), destaca por
su diversidad de hábitats (manglares, fondos arenosos,
bancos de ostras, praderas de pastos marinos) y elevada
productividad, donde han sido registradas al menos
15 familias de crustáceos (entre las cuales existen siete
especies de importancia comercial), los cuales encuentran
refugio y alimento durante la mayor parte de su vida en
este tipo de ecosistemas costeros (Sánchez, 2007).
En esta región, el crustáceo carideo Hippolyte zostericola
(Smith, 1873) (Hippolytidae) es una especie eurihalina
que, por sus altas densidades, representa un importante
componente de la cadena alimenticia en hábitats de
praderas de pastos marinos como mesoherbívoro
(Barba, 1999; Barba et al., 2000). Esta especie ha sido
recientemente reportada como hospedero de parásitos
isópodos epicáridos como es el caso de Bopyrina
abbreviata Richardson, 1904 (Román-Contreras &
Romero-Rodríguez, 2005; Romero-Rodríguez &
Román-Contreras, 2013).
Se tiene conocimiento que este tipo de relaciones
hospedero-ectoparásito se desarrollan a través de un
ciclo de vida indirecto, donde el parásito requiere a dos
hospederos (un copépodo calanoideo como intermediario
y un crustáceo decápodo como denitivo). Estos
parásitos generalmente se unen a su hospedero denitivo
en su estadio juvenil, alcanzando juntos el estadio
adulto, período durante el cual el parásito modica sus
mandíbulas y maxilas para absorber la hemolinfa del
crustáceo hospedero (Pérez, 1976; Astete-Espinoza &
Cáceres, 2000). Cabe mencionar los miembros de esta
familia de isópodos (Bopyridae) se caracterizan por
ectoparásitos de crustáceos decápodos y generalmente se
Population dynamics of the Isopod Bopyrina
63
alojan dentro de la cámara branquial de sus hospederos
(Markham, 1986; Jay, 1989; Oliveira, & Masunari,
1998; Masunari et al., 2000; Calado et al., 2005, 2006;
Jordá & Roccatagliata, 2002; Miranda & Mantelatto,
2010; Romero-Rodríguez & Román-Contreras, 2008,
2013).
De acuerdo con investigaciones recientes (Román-
Contreras & Romero-Rodríguez 2005; Román-
Contreras, & Martínez-Mayén, 2011; Romero-Rodríguez
& Román-Contreras, 2013; Romero-Rodríguez et al.,
2016) sobre esta relación hospedero-parásito en el ANP
Laguna de Términos, la prevalencia de B. abbreviata en
el hospedero H. zostericola varía intra-anualmente, con
valores máximos durante la época de sequía de esta
región. No obstante, a pesar de los esfuerzos que se han
hecho por conocer la dinámica temporal de la interacción
H. zostericola-B. abbreviata, hasta el momento no se
ha determinado si esta variabilidad intra-anual en la
prevalencia del ectoparásito es inuenciada por un
cambio estacional en las condiciones ambientales locales.
Por lo tanto, el objetivo principal de este estudio fue
determinar si la variabilidad intra-anual en la prevalencia
de B. abbreviata en el decápodo H. zostericola en el
sistema lagunar estuarino de la ANP Laguna de Términos
se relaciona con uno o varios factores ambientales como
la temperatura del agua, salinidad, oxígeno disuelto, pH
y precipitación pluvial.
MATERIAL Y MÉTODOS
Los tres sitios de colecta de H. zostericola en el Área
Natural Protegida Laguna de Términos fueron elegidos
con base a la presencia de vegetación acuática sumergida
(principalmente con praderas del pasto marino alassia
testudinum Banks ex König, 1805), similitudes en ujo
de agua, exposición al oleaje y profundidad. Los sitios
seleccionados fueron; S1 = Punta Gorda (18°43’34,5’’N,
91°34’22,6’’O), S2 = Matamoros (18°39’07,20’’N,
91°39’41,2’’O) y S3 = El Cayo (18°38’17,8’’N,
91°42’0,83’’O). La distancia entre los sitios 1 y 2 fue de
aproximadamente 12,8 km y entre los sitios 2 y 3 de 4,1
km (Fig. 1). La profundidad en el S1 fue de 1,14 m, en el
S2 de 1,17 m y en el S3 de 1,21 m.
Figura 1. Localización de los sitios de estudio en el Área Natural Protegida Laguna de Términos,
Campeche, México.
P
ara la colecta de los individuos de H. zostericola se barrió un
área de 50 m
2
con una red de arrastre manual tipo Renfro.
Se efectuaron tres lances por sitio cada mes durante un año
(marzo 2011–marzo 2012). En los laboratorio de Zoología
y Parasitología del Centro de Investigación de Ciencias
Ambientales (CICA) de la Universidad Autónoma del
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Rodríguez-Santiago et al.
64
Carmen (UNACAR) se caracterizaron y se determinaron
los porcentajes de individuos de H. zostericola infestados
por B. abbreviata. Los especímenes estudiados fueron
depositados en la colección de parásitos del Laboratorio de
Parasitología del CICA-UNACAR.
De acuerdo con datos históricos (1951–2012) de
precipitación pluvial en la Isla del Carmen, las épocas
climáticas más marcadas en esta región son “secas”
(febrero–mayo) y “lluvias” (junio-enero). En cada sitio
se registraron los parámetros sicoquímicos del agua
(temperatura, salinidad, pH y oxígeno disuelto) utilizando
sondas multiparamétricas marca YSI (modelos 63 y 85).
La temperatura se midió con un registrador de datos
HOBO colocado en la boca de la red y programado para
tomar lecturas cada un segundo. También se obtuvieron
datos de precipitación pluvial mensual (mm) del periodo
de estudio (CONAGUA, 2012). Para determinar si dos
o más parámetros ambientales se relacionaron con la
variabilidad intra-anual de la prevalencia del isópodo B.
abbreviata en H. zostericola se llevaron a cabo análisis de
correlación múltiple utilizando el software Statgraphics
Centurion XVII.II-X64.
Aspectos éticos
Los autores indican que se siguieron todos los
procedimientos éticos estándares del país.
RESULTADOS
Los tres sitios de estudio tuvieron características
ambientales similares. En general, la mayor temperatura
fue registrada en agosto (30,6°C) y la menor en diciembre
(25,8°C) (Fig. 2a). La salinidad fue mayor entre los
meses de enero y agosto (31,1–39,5 ups) y menor entre
septiembre y diciembre (18,6–27,6 ups) (Fig. 2a). Los
valores promedio de oxígeno disuelto tuvieron un mínimo
en julio (5,4 mg·L-1) y un subsecuente incremento a
partir del mes de septiembre hasta alcanzar un máximo
en enero (9,6 mg·L-1). El pH no varió entre sitios ni entre
meses durante el período de muestreo (promedio 8,5). En
cuanto al régimen de precipitación pluvial, se determinó
que la época de secas durante el año de estudio abarcó
desde noviembre de 2011 hasta mayo de 2012 y la de
lluvias desde junio hasta octubre de 2011 (Fig. 2b).
Con respecto a la densidad de H. zostericola, ésta fue
mayor en los sitios S2 (36,8 ind· m-2) durante la época de
lluvias y S3 (30,6 ind·m-2) en la época de secas. La menor
densidad se registró en el sitio S1 durante la época de
secas (11,4 ind·m-2) y lluvias (4,6 ind·m-2). De un total de
116.002 individuos de H. zostericola colectados, el sitio S2
aportó el 47,25% de individuos, el sitio S3 el 37,89% y el
sitio S1 el 14,85% (Fig. 2c).
Continua Fig. 2
Population dynamics of the Isopod Bopyrina
65
En cuanto al grado de infestación por isópodos
parásitos, se encontró que un 4,85% de los individuos
de H. zostericola examinados estuvieron infestados
(n = 5626 individuos) con B. abbreviata. La mayor
incidencia de parasitismo ocurrió entre los meses de
febrero y abril (época de secas), siendo mayor en el
sitio S
3
(11,8%) y menor en sitio S
1
(3,3%). El menor
porcentaje de individuos infestados ocurrió en la
época de lluvias y en el sitio S
1
(0%). En este estudio
se encontraron machos y hembras de B. abbreviata,
algunas de las cuales estaban ovígeras (Fig. 3a-d).
Figura 2. a) Variabilidad intra-anual en la temperatura y salinidad del agua, b) en la precipitación
pluvial (durante el periodo de estudio e histórica). c) Densidad promedio (± desviación estándar)
de Hippolyte zostericola en los tres sitios de muestreo (S1, S2 y S3).
Continua Fig. 2
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Rodríguez-Santiago et al.
66
Los resultados del análisis de regresión múltiple indicaron
que los parámetros que se relacionaron signicativamente
(Anova, p < 0,05) con la variabilidad intra-anual de la
prevalencia de B. abbreviata fueron la temperatura (p <
0,05), precipitación pluvial (p < 0,01) y el oxígeno disuelto
(p < 0,05). El modelo de esta regresión (prevalencia =
-397,92 + 12,12 temperatura – 0,23 precipitación + 14,33
oxígeno disuelto) explica el 68,1% de la variabilidad en la
prevalencia de B. abbreviata. El estadístico Durbin-Watson
(DW = 1,9) que examina los residuos para determinar si
hay alguna correlación signicativa basada en el orden
en el que se presentan en el archivo de datos mostró un
valor-P mayor que 0,05, indicando que no hay indicación
de una autocorrelación serial en los residuos con un nivel
de conanza del 95,0%.
DISCUSIÓN
En este estudio se identicó al isópodo epicárido parásito
B. abbreviata en el cefalotórax del carideo H. zostericola.
Se encontraron machos y hembras de este parásito, y
algunas hembras que estaban en etapa reproductiva (con
presencia de huevos), lo cual muestra evidencia de la
Figura 3. a) Isópodo parásito Bopyrina abbreviata en el cefalotórax del carideo Hippolyte
zostericola. b) Huevos (1), hembra (2) y macho (3) de B. abbreviata. c) Individuo completo de H.
zoztericola. d) Hembra de B. abbreviata.
Population dynamics of the Isopod Bopyrina
67
estrecha relación que establecen con su hospedero. La
relación parasítica entre H. zostericola y B. abbreviata
ha sido registrada previamente para esta misma área de
estudio (Román-Contreras & Romero-Rodríguez, 2005)
y se ajusta a las características descritas en otras relaciones
entre isópodos y camarones carideos documentadas en
diferentes regiones del mundo (Williams & Boyko, 2012;
Briggs et al., 2017).
Concretamente, en el presente trabajo se conrmó que
la prevalencia de este parásito varía a lo largo del año,
con mayores valores durante la estación seca y menores
en la de lluvias. Este resultado fue consistente con
lo reportado previamente por Romero-Rodríguez &
Román-Contreras (2013), quienes también encontraron
una variabilidad intra-anual y mayores prevalencias entre
febrero y abril (pero de 2010), y lo atribuyen a un pico
en el periodo de reclutamiento de este parásito, el cual
también parece coincidir con el periodo de reclutamiento
y un pico reproductivo de H. zostericola en la Laguna de
Términos (febrero–junio). También se ha sugerido que el
aumento en la prevalencia de esta especie de ectoparásito
puede estar relacionada con un aumento en el tamaño de
los hospederos como se ha documentado en relaciones
similares (Romero-Rodríguez & Román-Contreras,
2013).
De acuerdo con Owens & Rothlisberg (1995), factores
ecológicos como la estación del año, la profundidad, la
temperatura y la salinidad han resultado ser predictores
de la abundancia de bopiridos en etapas móviles (es decir,
larvas de Cryptoniscus Müller, 1864). En otros estudios
se ha sugerido que la composición de la comunidad de
humedales (e.g. la cobertura de Spartina Screb) también
afecta a las comunidades de parásitos de ciertas especies
de camarones de praderas de pastos marinos (Sheehan
et al., 2011). Más recientemente, Briggs et al. (2017),
encontraron que las tasas de infección por isópodos
bopiridos están asociadas por una combinación de factores
como son la abundancia de los camarones hospederos,
algas y pastos marinos, y un subconjunto limitado de
variables ambientales, que incluyen temperatura y la
profundidad. En el caso concreto de B. abbreviata, estos
mismos autores realizaron un análisis multivariado y
encontraron que su abundancia estuvo más inuenciada
por la abundancia de su huésped Hippolyte spp. y por la
cobertura del alga Penicillus sp.
En este trabajo se encontró que este patrón de variabilidad
intra-anual de la prevalencia de B. abbreviata puede estar
asociado (entre otros factores no considerados en este
este estudio) a cambios estacionales en las condiciones
ambientales. Los resultados del análisis de regresión
múltiple mostraron que entre el conjunto de factores que
se consideraron en este estudio, los que se relacionaron
signicativamente con la variabilidad temporal de la
prevalencia de B. abbreviata fueron la temperatura, la
precipitación y el oxígeno disuelto.
En el caso de la temperatura, se ha mencionado que
este puede ser uno de los factores más importantes para
explicar este patrón de variación de estos parásitos,
ya que se ha encontrado que a mayores temperaturas
las infecciones por isópodos bopiridos se vuelven más
patogénicas (Sherman & Curran, 2013). Sin embargo,
esta información contrasta con la del presente estudio,
ya que las temperaturas más altas fueron registradas entre
julio y septiembre. Aquí encontramos que el régimen de
precipitación pluvial fue el factor más correlacionado (de
manera negativa) con la abundancia de B. abbreviata,
lo cual podría explicarse por el hecho de que durante
la época de lluvias en esta región se presenta una mayor
frecuencia de tormentas y cuando los vientos dominantes
(con dirección sur-sureste de mayo a septiembre y
norte de octubre a enero) son de mayor intensidad.
En consecuencia, las condiciones de alta turbidez y
oleaje son más frecuentes durante este periodo, lo que
podría afectar de manera negativa la abundancia de B.
abbreviata. De hecho, en un estudio reciente realizado
en la misma área de estudio también se encontró
que la estructura de la comunidad (composición y
abundancia de sus componentes) de macroinvertebrados
bentónicos asociados a praderas de pastos marinos varía
signicativamente entre sitios con relación al grado de
exposición al oleaje generado por los vientos dominantes
(Ávila et al., 2015). Por lo tanto, no se podría descartar
la posibilidad de que la abundancia de H. zostericola y la
prevalencia de B. abbreviata hayan sido variables entre los
sitios de muestreo debido al diferente grado de exposición
al oleaje que tenían los sitios de estudio.
Por otra parte, en el estudio realizado por Romero-
Rodríguez & Román-Contreras (2013) mencionan que
la variabilidad de la prevalencia de B. abbreviata también
podría estar relacionada con la presencia de contaminantes
(químicos y/o biológicos) de origen antrópico cercanas al
área de estudio, tal como se ha documentado para otras
especies de parásitos (p.ej. Guzmán & Román-Contreras,
1983; Siddal et al., 1993; Penha-Lopes et al., 2011).
Durante el periodo de este estudio, no se detectaron
evidencias de la presencia de algún contaminante en el
área de estudio que haya podido inuir en la variabilidad
espacio-temporal observada en la prevalencia de B.
abbreviata en los individuos de H. zostericola.
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Rodríguez-Santiago et al.
68
En resumen, este estudio muestra evidencias de que
los cambios en las condiciones ambientales (además de
factores biológicos) pueden afectar la dinámica espacio-
temporal de las relaciones hospedero parásito. En este
caso, los cambios intra-anuales en la prevalencia del
isópodo B. abbreviata en su hospedero el carideo H.
zostericola fueron mayores durante la estación seca y los
parámetros ambientales que inuyeron en este patrón de
variación fueron la temperatura del agua, la precipitación
pluvial y el oxígeno disuelto. Se recomienda desarrollar
más estudios (en condiciones de laboratorio) para
determinar la posible inuencia de otros parámetros
biológicos y sicoquímicos que ayuden a profundizar más
el conocimiento de esta relación ecológica.
AGRADECIMIENTOS
JPLL agradece al Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología de México (CONACyT) por su beca de
posgrado. Los autores desean expresar su gratitud a
E. Ávila por su asesoría cientíca y revisión crítica del
escrito. Este estudio fue apoyado por el Laboratorio de
Parasitología Ambiental del Centro de Investigación de
Ciencias Ambientales (CICA), UNACAR. Queremos
agradecer a Roberto Brito Pérez, Enrique Amador-del
Ángel y a Emma Guevara Carrió por proporcionarnos
las muestras obtenidas a través del proyecto FORDECyT
DSC-0015.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Astete-Espinoza, L.P. & Caceres, C.W. 2000. Efecto del
parasitismo del isópodo bopírido Ionella agassizi
(Isopoda: Epicaridea) (Bornnier, 1900) sobre
la siología nutricional del nape Neotrypaea
uncinata (M. Edwards, 1837) (Decapoda:
alassinidea). Revista Chilena de Historia
Natural, 73: 243–252.
Ávila, E.; Yáñez, B. & Vázquez-Maldonado, L.E. 2015.
Inuence of habitat structure and environmental
regime on spatial distribution patterns of
macroinvertebrate assemblages associated with
seagrass beds in a southern Gulf of Mexico
coastal lagoon. Marine Biology Research, 11:
755–764.
Barba, M.E. 1999. Variación de la diversidad y la biomasa
de peces juveniles y decápodos epibentónicos
de la región central de la Laguna Madre,
Tamaulipas. Hidrobiológica, 9: 103–116.
Barba, E.; Sánchez, A.J.; Raz-Guzmán, A. & Gallegos, M.
2000. Dieta natural y tasa de forrajeo del camarón
carideo Hippolyte zostericola Smith sobre epítas
de alassia testudinum Banks et Solander ex
K
ö
nig. Hidrobiológica, 10: 139–146.
Briggs, S.A.; Blanar, C.A.; Robblee, M.B.; Boyko, C.B. &
Hirons, A.C. 2017. Host abundance, sea-grass
cover, and temperature predict infection rates of
parasitic isopods (Bopyridae) on caridean shrimp.
e Journal of Parasitology, 103: 653–662.
Calado, R.; Bartilotti, C. & Narciso, L. 2005. Short
report on the eect of a parasitic isopod on the
reproductive performance of a shrimp. Journal
of Experimental Marine Biology and Ecology,
321: 13–18.
Calado, R.; Vitorino, A. & Dinis, M.T. 2006. Bopyrid
isopods do not castrate the simultaneously
hermaphroditic shrimp Lysmata amboinensis
(Decapoda: Hippolytidae). Diseases of Aquatic
Organisms, 73: 73–76.
CONAGUA. 2012. Comisión Nacional del Agua.
Consultado el 14 de abril de 2020, < https://
smn.conagua.gob.mx/tools/RESOURCES/
Normales5110/NORMAL04007.TXT>
Guzmán, A.M. & Román-Contreras, R. 1983. Parasitismo
de Probopyrus pandalicola (Isopoda, Bopyridae)
sobre el langostino Macrobrachium tenellum en la
Costa Pacíca de Guerrero y Michoacán, México.
pp. 345–357. In: Arana, P. M. (ed.), Proceedings
of the International Conference on Marine
Resources of the Pacic, Viña del Mar, Chile.
Jay, C.V. 1989. Prevalence, size and fecundity of the
parasitic isopod Argeia pugettensis on its host
Crangon franciscorum. American Midland
Naturalist, 121: 68–77.
Jordá, M.T. & Roccatagliata, D. 2002. Population
dynamics of Leidya distorta (Isopoda: Bopyridae)
infesting the ddler crab Uca uruguayensis at the
Río de la Plata Estuary, Argentina. Journal of
Crustacean Biology, 22: 719–727.
Markham, J.C. 1986. Evolution and zoogeography of
the Isopoda Bopyridae, parasites of Crustacea
Decapoda. In: Crustacean biogeography.
Crustacean Issues 4, Gore, R.H. & Heck, K.L.
(eds.). Balkema, Leiden. p. 143–164.
Population dynamics of the Isopod Bopyrina
69
Masunari, S.A.; Da Silva, C. & Oliveira, E. 2000. e
population structure of Probopyrus oridensis
(Isopoda, Bopyridae) a parasite of Macrobrachium
potiuna (Decapoda, Palaemonidae) from the
Perenquê River, Paranaguá Basin, Southern
Brazil. Crustaceana, 73: 1095–1108.
Miranda, I. & Mantelatto, F. 2010. Temporal dynamic
of the relationship between the parasitic isopod
Aporobopyrus curtatus (Crustacea: Isopoda:
Bopyridae) and the anomuran crab Petrolisthes
armatus (Crustacea: Decapoda: Porcellanidae)
in southern Brazil. Latin American Journal of
Aquatic Research, 38: 210–217.
Oliveira, E. & Masunari, S. 1998. Population relationships
between the parasite Aporobopyrus curtatus
(Richardson, 1904) (Isopoda: Bopyridae) and
one of its porcelain crab host Petrolisthes armatus
(Gibbes, 1850) (Decapoda: Porcelanidae) from
Farol Island, southern Brazil. Journal of Natural
History, 32: 1707–1717.
Owens, L. & Rothlisberg, P.C. 1995. Epidemiology of
cryptonisci (Bopyridae: Isopoda) in the Gulf of
Carpentaria, Australia. Marine Ecology Progress
Series, 122: 159-164.
Penha-Lopes, G.; Torres, P.; Cannicci, S.; Narciso, L.
& Paula, J. 2011. Monitoring anthropogenic
sewage pollution on mangrove creeks in
southern Mozambique: a test of Palaemon
concinnus Dana, 1852 (Palaemonidae) as a
biological indicator. Environmental Pollution,
159: 636–645.
Pérez, C. 1976. Parasitología. Hermann Blume Ed.,
Madrid, España. 422 pp.
Román-Contreras, R. & Martínez-Mayén, M. 2011.
Registros nuevos de parásitos epicarideos
(Crustacea: Isopoda) en México y suroeste
del golfo de México. Revista Mexicana de
Biodiversidad, 82: 1145–1153.
Román-Contreras, R. & Romero-Rodríguez, J. 2005.
Incidence of infestation by Bopyrina abbreviata
Richardson, 1904 (Isopoda: Bopyridae) on
Hippolyte zostericola (Smith, 1873) (Decapoda:
Hippolytidae) in Laguna de Términos, Gulf of
Mexico. Nauplius, 13: 83–88.
Romero-Rodríguez, J. & Román-Contreras R. 2008.
Aspects of the reproduction of Bopyrinella
thorii (Richardson, 1904) (Isopoda, Bopyridae),
a branchial parasite of or oridanus Kingsley,
1878 (Decapoda, Hippolytidae) in Bahía de la
Ascensión, Mexican Caribbean. Crustaceana,
81: 1201–1210.
Romero-Rodríguez, J.; Román-Contreras, R.; Cházaro-
Olvera, S. & Martínez-Muñoz, M. A. 2016.
Growth of individuals within the parasite–
host association Bopyrina abbreviata (Isopoda,
Bopyridae) and Hippolyte zostericola (Decapoda,
Caridea), and variations in parasite morphology.
Invertebrate Reproduction & Development,
60: 39–48.
Romero-Rodríguez, J. & Román-Contreras, R. 2013.
Prevalence and Reproduction of Bopyrina
Abbreviata (Isopoda, Bopyridae) in Laguna
de Términos, SW Gulf of Mexico. Journal of
Crustacean Biology, 33: 641–650.
Sánchez, O. 2007. Perspectivas sobre conservación de
ecosistemas acuáticos en México. Instituto
Nacional de Ecología, D. F., México, 293 pp.
Sheehan, K.L.; Laerty, K.D.; O’Brien, J. & Cebrian,
J. 2011. Parasite distribution, prevalence, and
assemblages of the grass shrimp, Palaemonetes
pugio, in southwestern Alabama, USA.
Comparative Parasitology, 78: 245–256.
Sherman, M.B. & Curran, M.C. 2013. e eect of the
bopyrid isopod Probopyrus pandalicola (Packard,
1879) (Isopoda, Bopyridae) on the survival time
of the daggerblade grass shrimp Palaemonetes
pugio Holthuis, 1949 (Decapoda, Palaemonidae)
during starvation at two dierent temperatures.
Crustaceana, 86: 1328–1342.
Siddal, R.; Pike, A.W. & McVicar, A.H. 1993. Parasites of
Baccinum andatum (Mollusca: Prosobranchia) as
biological indicators of sewage-sludge dispersal.
Journal of Marine Biological Association of the
United Kingdom, 73: 931–948.
Williams, J. & Bokyo, C. 2012. e global diversity of
parasitic isopods associated with crustacean hosts
(Isopoda: Bopyroidea and Cryptoniscoidea).
PLoS One, 7: 1–7.
Received, April 27, 2020.
Accepted May 25, 2020.
