e citizen participation of people with disabilities.
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ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697
Biotempo, 2021, 18(1), jan-jul.: 37-49.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
INDIVIDUAL AND JOINTLY EFFECT OF HONEYCOMB TRAP, QUEEN
REPLACEMENT AND GOOD MANAGEMENT PRACTICES ON VARROOSIS
IN BEEHIVES OF APIS MELLIFERA LINNAEUS, 1758 (HYMENOPTERA:
APIDAE) IN VILLA CLARA, CUBA
EFECTO INDIVIDUAL Y COMBINADO DEL PANAL TRAMPA, CAMBIO
DE REINA Y BUENAS PRÁCTICAS DE MANEJO SOBRE LA VARROOSIS
EN COLMENAS DE APIS MELLIFERA LINNAEUS, 1758 (HYMENOPTERA:
APIDAE) EN VILLA CLARA, CUBA
Maikel Madrigal-Hernández1; Leonel lazo-Pérez2; Rigoberto Fimia-Duarte3*; Lázaro Castro-
Betancourt2; Pedro María Alarcón-Elbal4; Pedro Y. de la Fe-Rodríguez2; José Iannacone5,6
& George Argota-Pérez7
Biotempo (Lima)
doi:10.31381/biotempo.v18i1.3782
1 Departamento de Sanidad Animal del Ministerio de la Agricultura (MINAG), Villa Clara, Cuba. E-mail: evsanidad@dlgdir.
vcl.minag.gob.cu
2 Facultad de Ciencias Agropecuarias (FCA), Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas, Villa Clara, Cuba. E-mail:
lazo@uclv.edu.cu , pedrodlfr@uclv.edu.cu
3 Facultad de Tecnología de la Salud y Enfermería (FTSE), Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara (UCM-VC),
Cuba. E-mail: rigobertofd@infomed.sld.cu
4 Instituto de Medicina Tropical & Salud Global (IMTSAG), Universidad Iberoamericana (UNIBE), Santo Domingo, Re-
pública Dominicana. E-mail: pedro.alarcon@uv.es
5 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM). Grupo
de Investigación en Sostenibilidad Ambiental (GISA). Escuela Universitaria de Posgrado. Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
6 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú. E-mail: joseiannacone@
gmail.com
7 Centro de Investigaciones Avanzadas y formación Superior en Educación, Salud y Medio Ambiente “AMTAWI”, Puno-
Perú. E-mail:george.argota@gmail.com
Maikel Madrigal-Hernández: https://orcid.org/0000-0002-1735-5575
Leonel Lazo-Pérez: https://orcid.org/0000-0001-7632-4130
Rigoberto Fimia-Duarte: https://orcid.org/0000-0001-5237-0810
Lázaro Castro-Betancourt: https://orcid.org/0000-0002-8984-2989
Pedro María Alarcón-Elbal: https://orcid.org/0000-0001-5319-4257
Pedro Y. de la Fe-Rodríguez: https://orcid.org/0000-0002-0295-9886
José Iannacone: https://orcid.org/0000-0003-3699-4732
George Argota-Pérez: https://orcid.org/0000-0003-2560-6749
https://revistas.urp.edu.pe/index.php/Biotempo
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Madrigal-Hernández et al.
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ABSTRACT
e mite Varroa destructor Delnado & Baker, 1974 is the most serious pest of honey bee colonies worldwide. is
species has become a major plague for world beekeeping of European bees (Apis mellifera Linnaeus, 1758), although
the impact from mite infestations varies greatly between continents. e objective of this study was to calculate the
risk for varroosis after the application, individually and jointly, of three methods: honeycomb trap, queen replacement
and best practices; as well as to assess the economic losses in the province of Villa Clara, Cuba. A total of 467 apiaries
were investigated, three hives were sampled per apiary, for a sample size of 3,257 individuals. A retrospective descriptive
epidemiological analysis of the behavior of the occurrence of varroosis was carried out. A chronological series of three
years was analyzed and the seasonality, channels of habitual behavior and varroosis infestation rate were determined. A
risk analysis was carried out, applying an observational analytical study of transversal type, to determine the possible
association between the evaluated factors and the disease; an analysis of binomial proportion and Chi-square test was
performed for the infestation rate between municipalities. e infestation rate was 3,1%. e enzootic channel of the
Varroa infestation rate for the territory, in the period of study was from 2,2 to 4,6 and the trend it is to decrease. It is
concluded that the use of these three methods, individually and jointly, constitutes a protection factor since it prevents
varroosis signicantly.
Key words: Apis mellifera – queen replacement – exposed beehives – honeycomb trap – varroasis – Villa Clara
RESUMEN
El ácaro Varroa destructor Delnado & Baker, 1974 es la plaga más grave de las colonias de abejas en todo el mundo. Esta
especie se ha convertido en una plaga importante para la apicultura mundial de la abeja europea (Apis mellifera Linnaeus,
1758), aunque el impacto de las infestaciones varía mucho entre los continentes. El objetivo de la investigación consistió
en calcular el riesgo por varroosis tras la aplicación, individual y conjunta, de tres métodos: panal trampa, cambio de
reina y buenas prácticas de manejo; así como determinar las pérdidas económicas en la provincia Villa Clara, Cuba. Se
investigaron 467 apiarios, se muestrearon tres colmenas por apiario, para un tamaño de muestra de 3,257 individuos. Se
realizó un análisis epidemiológico descriptivo de tipo retrospectivo, del comportamiento de la ocurrencia de varroosis.
Se analizó una serie cronológica de tres años y se determinó la estacionalidad, canales de comportamiento habitual
y tasa de infestación por varroosis. Se realizó un análisis de riesgo, aplicándose un estudio analítico observacional de
tipo transversal, para determinar si había asociación entre los factores evaluados y la enfermedad; asimismo, se aplicó
un análisis de proporción binomial y prueba de Chi cuadrado para la tasa de infestación entre municipios. La tasa
de infestación fue de 3,1%. El canal enzoótico de la tasa de infestación por Varroa para el territorio, en el período de
estudio fue de 2,2 a 4,6 y la tendencia es a la disminución. Se concluye que el empleo de estos tres métodos, individual
y conjuntamente, constituye un factor de protección, ya que previenen signicativamente la varroosis.
Palabras clave: Apis mellifera – cambio de reina – colmenas expuestas – panal trampa – varroasis – Villa Clara
Varroosis in beehives of Apis mellifera
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INTRODUCCIÓN
Alrededor del mundo, el interés del hombre por las
abejas comenzó con la caza y el robo de las colonias
de abejas silvestres, que se encontraban en huecos de
troncos o en hendiduras de las piedras (Alaux et al.,
2010). La miel tenía valor no solo como producto
comestible, sino por sus usos en la medicina popular
(Berkelaar et al., 2001; Mitzman, 2012; Pritchard,
2016; Cheruiyot et al., 2018). Se ha observado y
estudiado la abeja con el n de aumentar la producción
de la miel y facilitar la cosecha (Medina-Flores et al.,
2014a; Kurze et al., 2016; Beaurepaire et al., 2017;
Eliash & Mikheyev, 2020).
El desarrollo de esta actividad ha alcanzado niveles
importantes y ha avanzado a pasos agigantados
(Prandin et al., 2001; Anido et al., 2012; Noel et
al., 2020). La producción apícola es una actividad
que produce importantes benecios en el desarrollo
agrícola y forestal mediante la acción polinizadora de
las abejas, contribuyendo a aumentar la productividad
del sistema de explotación y acrecentando la diversidad
biológica (Adjlane et al., 2013; Abdelkader et al., 2014;
Hamiduzzaman et al., 2017; Mondet et al., 2019).
El estado sanitario de las colmenas es tanto más
satisfactorio cuando mejor se adapten a los factores
ecológicos (Sanabria et al., 2015; Kirrane et al., 2018;
Ali & Ghramh, 2021). La adaptación incompleta se
maniesta por la disminución del rendimiento y por
la predisposición a las enfermedades. Los factores
ambientales adversos que inuyen de una manera
determinante sobre la resistencia de las colonias
están cimentados en las condiciones climáticas y
meteorológicas (Neumann & Carreck, 2010; Allam
et al., 2021), así como en las medidas que toma el
apicultor y en la forma de adaptación que manieste
el insecto.
Las enfermedades de las abejas causan, anualmente,
serias pérdidas en la producción apícola y en muchos
casos ocasionan hasta la muerte de las colonias (Murilhas,
2002; Tamura et al., 2013; Eliash & Mikheyev, 2020;
Allam et al., 2021). Uno de los problemas más serios
que atraviesa el sector apícola es Varroa destructor
Delnado & Baker, 1974 (Acari: Varroidae), un ácaro
capaz de deprimir nueve funciones principales para
el buen funcionamiento de las abejas (Ramsey, 2018;
Allam et al., 2021; Ali & Ghramh, 2021). Este ácaro se
alimenta, principalmente, del tejido corporal graso de
Apis mellifera Linnaeus, 1758 (Hymenoptera: Apidae),
también conocida como abeja europea o melífera, un
órgano en los insectos que cumple una función similar
al hígado humano, haciéndolas más susceptibles a la
aparición de infecciones secundarias (Uchida, 2011;
Arechavaleta-Velasco et al., 2012; Kiprotich et al.,
2020).
El ácaro V. destructor causa anualmente serias pérdidas
en la producción apícola, y está considerada la principal
amenaza para la apicultura mundial (Harris & Harbo,
2001; Dahmane, 2020; Eliash & Mikheyev, 2020). Su
gran importancia estriba en las numerosas pérdidas de
colonias que provocan anualmente (Potts et al., 2010;
Uchida, 2011; Dahmane, 2020; Noël et al., 2020;
Allam et al., 2021) y por afectar la producción de
miel (Medina-Flores et al., 2014a). Por ello debe ser
controlada regularmente para evitar dichas pérdidas
(Harris & Harbo, 2001; Abdelkader et al., 2014;
Kirrane et al., 2018).
Este ácaro fue descubierto en la Isla de Java en colonias
de Apis cerana Fabricius, 1793 en el año 1904 por
Edward Jacobson, posteriormente fue detectado en
Rusia y Japón (1958), en China (1960), en Europa y
Norte de África en el año 1967 y 1982, respectivamente
(Dahmane, 2020; Roth et al., 2020).
En Cuba, desde el reporte de ácaro V. destructor
en 1996, la varroasis tuvo un comportamiento en
extremo agresivo (Martínez, 2007; Guzmán-Novoa
et al., 2010a), con una elevadísima mortalidad de
colmenas y serias afectaciones de las sobrevivientes en
las provincias de Mayabeque, Artemisa, La Habana y
Matanzas (Paz et al., 2008; Bande et al., 2009).
En el período 1995-1996 las producciones de miel
en La Habana y Matanzas se redujeron drásticamente
(BAP, 1996). Un año después, en Villa Clara ocurrió
algo similar (BAP, 1997), sin embargo, en la provincia
Granma, el ácaro Varroa Oudemans, 1904, detectado
a nales del 1999, no produjo el gran impacto
y agresividad, como se observó en las provincias
occidentales y centrales del país (BAP, 2000).
Su control exclusivo con sustancias químicas trae
consigo diversos inconvenientes y, aunque en Cuba
existe un sistema de lucha integrada, en el último
trienio se han importado 156,000 tratamientos por
valor aproximado de 462,000 € (Valle et al., 2010;
Dobrynin et al., 2013).
Si tenemos en cuenta, que el ácaro V. destructor se ha
convertido en la plaga más grave de las colonias de
abejas en todo el mundo (Floris et al., 2020; Kiprotich
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Madrigal-Hernández et al.
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et al., 2020; Roth et al., 2020), con un marcado impacto
en el continente americano, en especial en la región
del caribe, donde Cuba no está exenta, entonces se
hace necesario y de vital importancia, la realización de
estudios e investigaciones encaminadas a la mitigación
y control de la infestación por V. destructor, donde
desempeñen un rol fundamental, las buenas prácticas
de control y manejo integrado.
El objetivo de la investigación estuvo encaminado
a calcular el riesgo por varroosis en las colmenas
expuestas y no expuestas al panal trampa, de conjunto
con las buenas prácticas de manejo y el cambio de
reina, así como las pérdidas económicas en la provincia
Villa Clara, Cuba.
MATERIALES Y MÉTODOS
El presente trabajo se realizó en la provincia Villa Clara,
ubicada en el centro de Cuba, con límites al norte con
el océano Atlántico, al este, con las provincias Sancti
Spíritus y Ciego de Ávila, al sur con Sancti Spíritus y al
oeste con las provincias Matanzas y Cienfuegos. Posee
una extensión territorial de 8 412 km², incluidos 719
cayos, lo que la ubica en el quinto lugar por extensión
entre las 16 provincias del territorio nacional; su
extensión representa el 7,8 % del área total del país.
Las costas de la provincia son bajas y pantanosas,
alcanzan una longitud aproximada de 191 km por el
norte y son la única frontera marítima (Fig. 1).
Diagnóstico de Laboratorio
Figura 1. Mapa político administrativo de la provincia Villa Clara (Centro Meteorológico
Provincial de Villa Clara, Cuba).
El procedimiento diagnóstico empleado para la
conrmación de la enfermedad fue el diagnóstico en
cría y abeja adulta, el cual se realizó mediante la prueba
Vandame & David de Jong, respectivamente. Se trabajó
con un total de 459 apiarios y ocho centros de cría,
muestreando tres colmenas por apiario; en cada una
de ellas se recogieron 100 abejas. Se procesaron 3 257
muestras, de ellas, formadas por abejas adultas y panales
con cría, que fueron enviados al Centro de Epizootiología
y Diagnóstico Veterinario de Villa Clara, durante el
período comprendido entre enero de 2015 a diciembre
de 2017.
Para el análisis de riesgo se aplicó una encuesta
epizootiológica a 85 apicultores de la Unidad Estatal
Básica (UEB) Apícola Villa Clara, que disponían de 17
309 colmenas, durante el período de estudio. Se creó una
base de datos en la cual se plasmó la información referente
a buenas prácticas de manejo de colmenas, utilización del
panal trampa y los datos relacionados con el cambio de
reina por encima del 75 %, según Programa de Lucha
del Departamento de Sanidad Animal (Verde-Jiménez
& Chan-Valdés, 2005). Se empleó el paquete estadístico
Statgraphics. Plus 5.1. Versión XV.II de 2006.
Se escogió el año 2016, en el que hubo mayor cantidad
de envíos al laboratorio, con una frecuencia mensual. Se
efectuó un análisis de riesgo, mediante un estudio analítico
observacional de tipo transversal, donde se estimó la
razón de prevalencia y se determinó si había asociación
Varroosis in beehives of Apis mellifera
41
entre los factores (cambio de reina, utilización de panal
trampa y buenas prácticas de manejo de colmenas) con
el suceso cantidad de abejas afectadas por varroasis,
mediante la conformación de tablas de contingencia 2x2
con el siguiente esquema (Tabla 1).
Tabla 1. Tabla de contingencia 2x2.
Clasicación Abejas afectas Abejas no afectadas Total
Colmenas expuestas a b (a+b)
Colmenas no expuestas c d (c+d)
Total (a+c) (b+d) (a+c) + (b+d)
La razón de prevalencia en las colmenas expuestas al panal
trampa, cambio de reina y buenas prácticas de manejo
(P1) viene dada por: P1 = a/(a+b). La razón de prevalencia
entre las colmenas no expuestas al panal trampa, cambio
de reina y buenas prácticas de manejo por: P2 = c / (c+d).
La razón de prevalencia (RP) viene dado por: RP= P1/P2.
La fracción prevenible en expuesto (FPE) viene dada por
FPE = RP - 1/R. Para todos estos análisis se empleó un
programa para análisis epidemiológico de datos tabulados
(EPIDAT) versión 3.1.
Para construir el canal enzoótico de la ocurrencia de la
Tasa de Infestación del Acaro (TIA) mensuales en el
período 2015-2017, se empleó el método de la mediana,
primer y tercer cuartiles, el cual se basa en determinar
para cada período (meses) una medida de tendencia
central y sus valores mínimos y máximos, con la nalidad
de denir zonas de seguridad o alerta. Para lo cual se halló
la mediana, el valor mínimo y máximo de la ocurrencia
TIA en cada mes del período de tres años de la serie
de tiempo analizada, y se construyó los canales con la
medida central, el rango inferior y el rango superior,
estableciéndose las zonas de éxito (valores iguales o
inferiores al límite inferior), zona de seguridad (valores
iguales o inferiores a la mediana y superiores al límite
inferior), zona de alerta (valores iguales o superiores a la
mediana e inferiores al límite superior) y zona epizoótica
(valores iguales o superiores al límite superior).
Se determinó la ocurrencia de TIA mensuales durante
el año 2018 y se superpuso sobre el comportamiento
histórico de los canales de comportamiento habitual
hallados para el período 2015-2017. Se realizó una
prueba de comparación de proporción binomial para la
tasa de infestación por V. destructor trimestralmente, y
un análisis de proporción binomial, así como una prueba
de Chi cuadrado para la bondad de ajuste. Se comparó
el municipio de mayor tasa de infestación (en el que no
se aplica el panal trampa, el cambio de reinas y buenas
prácticas de manejo de colmenas) con el de más baja tasa
(en el que se aplica el panal trampa, el cambio de reinas y
las buenas prácticas de manejo de colmenas).
Análisis Económico
Se estimaron las pérdidas económicas por los daños
ocasionados por V. destructor en el período de estudio. Se
calculó la posible producción de miel de abeja obtenida,
y los ingresos para los apicultores, de no haber estado
afectadas las colmenas. Además, se calculó el monto que
dejó de ganar la empresa apícola de la provincia, por
concepto de infestación por varroosis.
Para este análisis se realizó una estimación de las pérdidas
en producción de miel por colonia, al tener en cuenta
que en abejas adultas se reduce la producción de miel por
colonia en un 19 %, según Martin (2001).
Aspectos éticos
La investigación estuvo sujeta a normas éticas que
posibilitaron promover y asegurar el respeto de todos los
participantes en el estudio, de modo que se respetaron
sus criterios/opiniones y derechos individuales, para
poder generar nuevos conocimientos sin violar los
principios éticos de la intimidad y condencialidad
de la información personal, de todos los participantes
en la investigación. Por otra parte, todos los autores
involucrados en la investigación, publicación y difusión
de los resultados, somos responsables de la conabilidad y
exactitud de los resultados mostrados (DHAMM, 2013).
RESULTADOS
Análisis de Riesgo con el Factor «Panal Trampa»
En los apiarios expuestos al panal trampa, el riesgo de
padecer varroasis es menor que en los apiarios que
no emplean este método. La razón de prevalencia en
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los panales expuestos (RP= 0,57) demuestra que este
procedimiento constituye un factor de protección, siendo
esta asociación estadística (p ≤ 0,05) signicativa (IC:
95%) [0,55; 0,59] (Tabla 2).
Tabla 2. Análisis de riesgo y asociación factor panal trampa.
Asociación Signicación estadística Medidas de impacto
Grupo RP IC: 95% χ2Valor de p FPE IC: 95% FPP IC: 95%
Panal
trampa 0,57 0,55-0,59 1291,92 0,000 0,42 0,40-0,44 0,23 0,22-0,24
RP: Razón de prevalencia, IC: Intervalo de Conanza, FPE: Fracción Prevenible en Expuestos, FPP: Fracción Prevenida en la Población.
La prevalencia de casos de abejas afectadas por varroasis
en las muestras procedentes de apiarios expuestos al panal
trampa fue de 5,48 %, mientras que en los apiarios no
expuestos (donde no se utiliza el panal trampa) fue de
9,51 %.
Como resultado de este análisis de asociación se pudo
determinar que la fracción prevenible en los apiarios
expuestos es de 0,42; es decir, la utilización del panal
trampa previene la varroasis en un 42 %, de los apiarios
expuestos y en un 23 % en toda la población (fracción
prevenible en la población), por lo que se explica, que
el uso de cuadros zanganeros (conocidos en Cuba por
panales trampas de zánganos), está conrmado que
elimina el 60 % de Varroa mediante la incorporación y
posterior eliminación de los cuadros zanganeros.
La reducción relativa de riesgo (RRR) de padecer varroasis
fue de 0,43, o sea, el empleo del panal trampa redujo el
43 % de las afectaciones. La reducción absoluta de riesgo
(RAR) fue de 0,04.
Para este estudio se separaron las colmenas que presentaban
más de 40 % de utilización del panal trampa de las otras;
es decir, se separaron aquellas que trabajaban con este
control todo el año, o el primer trimestre, de aquellas que
no lo utilizan o lo colocan en épocas erróneas.
Análisis de Riesgo con el Factor «Cambio de Reina»
Las abejas procedentes de colmenas en apiarios expuestos
al cambio de reinas tienen menor probabilidad de afectarse
por varroasis, que las abejas procedentes de colmenas de
apiarios donde no se realiza el cambio de reinas (razón
de prevalencia, RP = 0,77). Por ello, este procedimiento
constituye un factor de protección, siendo esta asociación
estadística (p ≤ 0,05) signicativa (IC: 95%) [0,72; 0,82]
(Tabla 3).
Tabla 3. Análisis de riesgo y asociación factor cambio de reinas.
Asociación Signicación
estadística Medidas de Impacto
Grupo RP IC:95% χ2Valor de p FPE IC: 95% FPP IC: 95%
Cambio de
Reinas 0,77 0,72-0,82 56,48 0,000 0,22 0,17-0,27 0,01 0,01-0,02
RP: Razón de prevalencia, IC: Intervalo de Conanza, FPE: Fracción Prevenible en Expuestos, FPP: Fracción Prevenida en la Población.
La prevalencia de casos de abejas afectadas por varroasis en
las muestras procedentes de apiarios expuestos al cambio
de reinas fue de 6,38 %, mientras que en los apiarios no
expuestos (donde no se utiliza el cambio de reinas) fue
de 8,26 %.
Como resultado de este análisis de asociación, se pudo
determinar que la fracción prevenible en los apiarios
expuestos fue de 0,22, por lo que la utilización del cambio
de reina previene la varroasis en un 22 % en los apiarios
expuestos y en un 1% en toda la población (fracción
prevenible en la población).
La RRR de padecer varroasis fue de 0,23, el empleo del
cambio de reinas redujo el 23 % de las afectaciones. La
reducción absoluta de riesgo RAR fue de 0,01.
Para este estudio se separaron las colmenas que
presentaban más de 75 % de cambio de reinas de las
otras. Luego se realizó un conteo de las abejas y los ácaros
que presentaban estas muestras en el año 2016.
Varroosis in beehives of Apis mellifera
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Análisis de Riesgo con el Factor «Buenas Prácticas de
Manejo»
Las abejas procedentes de colmenas en apiarios con
buen manejo de la colmena tienen menor probabilidad
de afectarse por varroasis, que las abejas procedentes de
colmenas de apiarios donde no se realiza buen manejo
(razón de prevalencia, RP = 0,44), por lo que este
procedimiento constituye un factor de protección, siendo
esta asociación estadística (p ≤ 0,05) signicativa (IC:
95% [0,42; 0,45] (Tabla 4).
Tabla 4. Análisis de riesgo y asociación a buenas prácticas de manejo.
Asociación Signicación
estadística Medidas de Impacto
Grupo RP IC: 95% χ2Valor
de p FPE IC: 95% FPP IC: 95%
Buenas
prácticas de
manejo 0,44 0,42-0,45 2 158,53 0,000 0,55 0,54-0,57 0,22 0,22-0,23
RP: Razón de prevalencia, IC: Intervalo de Conanza, FPE: Fracción Prevenible en Expuestos, FPP: Fracción Prevenida en la Población.
La prevalencia de casos de abejas afectadas por varroasis en las
muestras procedentes de apiarios expuestos al buen manejo
fue de 4,17 %, mientras que en los apiarios no expuestos
(donde no se realiza buen manejo) fue de 9,43 %.
Como resultado de este análisis de asociación, se pudo
determinar que la fracción prevenible en los apiarios
expuestos es de 0,55, donde la realización de un buen
manejo de colmenas previene la varroasis, en un 55 % de
los apiarios expuestos, y en un 22 % en toda la población
(fracción prevenible en la población). La RRR de padecer
varroasis fue de 0,56, donde el buen manejo de colmenas
redujo el 56 % de las afectaciones, mientras que la
reducción absoluta de riesgo RAR fue de 0,05.
Para este estudio se separaron las colmenas que presentaban
más de 40% de buenas prácticas de manejo, de las otras,
y se separaron aquellas que trabajaban las colmenas más
de dos veces al mes, de aquellas que se trabajan dos veces
o menos. Luego se realizó un conteo de las abejas y los
ácaros que presentaban estas muestras en el año 2016.
Por todo lo anteriormente expuesto, las abejas procedentes
de colmenas en apiarios expuestos al panal trampa, al
cambio de reina y a las buenas prácticas de manejo de
colmenas tienen menor probabilidad de afectarse por
varroosis que las abejas procedentes de colmenas de
apiarios, donde no se utilizan estos métodos de control.
Análisis de Riesgo con el Factor «Sistema Integral»
Como los tres factores evaluados individualmente
resultaron factores de protección a la infestación del ácaro
V. destructor, se realizó el análisis al sistema integrado,
donde se valoraron los datos de estos tres factores. En
conjunto, se halló que, al aplicarse el sistema integrado,
con los tres elementos, los resultados fueron positivos (RP
= 0,53), igual que los demostrados con el empleo de cada
estrategia por separado, panal trampa (RP = 0,57), cambio
de reina (RP= 0,77) y manejo de la colmena (RP= 0,44).
Las abejas procedentes de colmenas en apiarios expuestos
a la aplicación del sistema integral, tienen menor
probabilidad de afectarse por varroosis, que las abejas
procedentes de colmenas de apiarios donde no se utiliza
el sistema integrado, o lo hacen decientemente (razón
de prevalencia, RP = 0,57), por lo que este sistema
constituye un factor de protección, siendo esta asociación
estadística (p ≤ 0,05) (IC: 95% [0,55; 0,59] (Tabla 5).
Tabla 5. Análisis de riesgo y asociación del sistema integrado a la ocurrencia de varroasis.
Asociación Signicación
estadística Medidas de Impacto
Grupo RP IC: 95% χ2Valor de p FPE IC: 95% FPP IC: 95%
Sistema
Integrado 0,53 0,51-0,54 1,732 0,000 0,42 0,40-0,44 0,23 0,22-0,24
RP: Razón de prevalencia, IC: Intervalo de Conanza, FPE: Fracción Prevenible en Expuestos, FPP: Fracción Prevenida en la Población.
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Madrigal-Hernández et al.
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La prevalencia de casos de abejas afectadas por
varroosis en las muestras procedentes de apiarios
expuestos a un mejor trabajo del sistema integrado
fue de 54 %, mientras que en los apiarios no
expuestos (donde no se realiza buen trabajo del
sistema integrado) fue de 100 %. Como resultado de
este análisis de asociación, se pudo determinar que
la fracción prevenible en los apiarios expuestos es
de 0,53, la utilización de un mejor trabajo sistema
integrado previene varroosis en un 53 % de los
apiarios expuestos y en un 23% en toda la población
(fracción prevenible en la población).
El análisis de riesgo, permite comparar el municipio de
mayor tasa de infestación por V. destructor, donde peor
se aplica el sistema integral, con el municipio de menor
tasa de infestación por V. destructor y que es, donde mejor
se aplica el sistema integral. Ello demostró que la TIA
en el municipio Corralillo es mayor que en el municipio
Cifuentes, con diferencias signicativas (Tabla 6).
Tabla 6. Comparación entre el municipio de mejor situación epizootiológica
con el de peor situación, en base a la varroosis.
Municipios n TIA (%) Proporción χ2P valor
Corralillo 26,000 3,6 0,03a
27,10 0,00
Cifuentes 29,000 2,8 0,02b
a,b Letras desiguales en una misma columna dieren estadísticamente p≤ 0,001 por pruebas de comparación de proporción
binomial y Chi cuadrado.
Análisis Económico
La producción de miel, cera y propóleo en la provincia
Villa Clara se comportó de la forma siguiente: 1 996,3t
para la miel en los tres años de estudio, además 32,7t de
cera y 8,1t de propóleos, ingresándose 31 251 507 €/24
055 415 USD para los productores y 5 167 802 € para el
país (Tabla 7).
Tabla 7. Producción e ingresos por años.
Producciones Miel Cera Propóleo Total por Año
Año 2015 (t)
Producciones 657,7 11,7 0,8
Precio Acopio (cup x t) 17,900 45,000 10,000
Ingreso Producción 11,772,830 526,500 8,000 12,307,330
Precio Mercado (€ x t) 2,700
Ingreso Producción 1,775,790 1,775,790
Año 2016 (t)
Producciones 982,1 14,7 6,3
Precio Acopio (cup x t) 16,758 45,000 10,000
Ingreso Producción 16,458,032 661,500 63,000 17,182,531
Precio Mercado (€ x t) 2,534
Ingreso Producción 2,488,641 2,488,641
Año 2017 (t)
Producciones 356.5 6.3 1.0
Precio Acopio (cup x t) 16,758 45,000 10,000
Ingreso Producción 5,974,227 283,500 10,000 6,267,727
Precio Mercado (€ x t) 2,534
Ingreso Producción 903,371 903,371
Varroosis in beehives of Apis mellifera
45
Las colmenas infectadas con varroosis pueden llegar a
perder 13 kg en cera por cada t de miel dejada de producir,
19 % de pérdidas de miel. En el período analizado
en Villa Clara, de un total de 17 309 colmenas, todas
estaban afectadas, y la producción de miel en este periodo
fue de 1 993,3, por lo que, si las colmenas de la provincia
no hubiesen estado infestadas por varroasis o la tasa de
infestación hubiese sido mínima (que prácticamente no
existiera clínica de la enfermedad), las producciones de
cera hubiesen alcanzado un rendimiento de 13 kg por t
de miel (Tabla 8).
Tabla 8. Posibles producciones estimadas e ingresos por años/correlación estimada.
Producciones Miel + 19 % Cera Propóleo Total x Año
Año 2015 (t)
Producciones 782,7 13,3 0,8
Precio Acopio (cup x t) 17,900 45,000 10,000
Ingreso Producción 14 009 667 598,500 8,000 14 616 167
Precio Mercado (€ x t) 2,700
Ingreso Producción 2 113 190 2 113 190
Año 2016 (t)
Producciones 1 168,1 17,1 6,3
Precio Acopio (cup x t) 16,758 45,000 10,000
Ingreso Producción 19 575 020 769,500 63,000 20 407 519
Precio Mercado (€ x t) 2,534
Ingreso Producción 2 959 965 2 959 965
Año 2017 (t)
Producciones 424,2 7,2 1,0
Precio Acopio (cup x t) 16,758 45,000 10,000
Ingreso Producción 7 108 743 324,000 10,000 7 442 743
Precio Mercado (€ x t) 2,534
Ingreso Producción 1 074 922 1 074 922
Con respecto a la producción de miel de abeja, si las
colmenas de la provincia no hubiesen estado infestadas
por varroosis o la tasa de infestación hubiese sido mínima,
las producciones de miel hubiesen alcanzado 139 t y la
producción de cera, cinco t. Con respecto al propóleo,
éste no se relaciona con la producción de miel (Tabla 9).
Tabla 9. Producciones de miel y cera estimada más ganancias.
Pérdidas por varroasis Miel (t) Cera (t) Ingreso total
Producción estimada 379 5 --
Diferencia productores 6 488 342 220 500 6 708 842
Diferencia ingreso provincia 1 320 539 1 541 039
Los resultados del presente estudio demuestran que
la aplicación del sistema integral como método de
prevención y control, permite reducir las tasas de
infestación de varroosis en el territorio, siendo importante
la capacitación de los propietarios de colmenas sobre
estos temas (panal trampa, cambio de reina y buenas
prácticas de manejo de colmenas), asegurar los recursos
que se necesiten, para lo que dependa del apicultor,
se realice con calidad y lo que no esté a su alcance, lo
suministren las entidades facultadas para ello. Como
trabajo de sistema integrado contra la V. destructor, el
Departamento de Sanidad Animal de la provincia debe
Revista Biotempo: ISSN Versión Impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697 Madrigal-Hernández et al.
46
garantizar el cumplimiento estricto de las medidas como
sistema, y, por tanto, las colmenas serán más sanas y las
producciones aumentarán.
DISCUSIÓN
En cuanto a los resultados obtenidos en los apiarios
expuestos al panal trampa, estos resultados concuerdan
con los obtenidos por otros autores al respecto (Guzmán-
Novoa et al., 2010b; Cabrera, 2012; Roth et al., 2020).
La prevalencia de casos de abejas afectadas por varroosis
en las muestras procedentes de apiarios expuestos al panal
trampa, los resultados coinciden con los obtenidos por
otros autores (Adjlane et al., 2013; Medina-Flores et al.,
2014b; Eliash & Mikheyev, 2020). Como resultado de
este análisis de asociación se pudo determinar que la
fracción prevenible en los apiarios, donde la utilización
del panal trampa previene la varroosis; además del uso
de cuadros zanganeros (CONASA, 2004), conocidos
en Cuba por panales trampas de zánganos, donde está
conrmado que elimina el 60 % de Varroa mediante la
incorporación y posterior eliminación de los cuadros
zanganeros (Anido et al., 2012; Cabrera, 2012).
La reducción relativa de riesgo (RRR) y la reducción
absoluta de riesgo (RAR) de padecer varroosis fue mucho
menor, o sea, el empleo del panal trampa redujo las
afectaciones, coincidiendo con otras investigaciones que
han demostrado que la V. destructor se encuentra 12 veces
más en las celdillas zanganeras en relación con las celdillas
de obreras (Paz et al., 2008; Dahmane, 2020; Roth et al.,
2020).
La prevalencia de casos de abejas afectadas por varroosis
en las muestras procedentes de apiarios expuestos al
cambio de reinas fue menor, mientras que en los apiarios
no expuestos (donde no se utiliza el cambio de reinas) fue
ligeramente superior, estos resultados coinciden con los
obtenidos por otros autores al respecto (Guzmán-Novoa
et al., 2010a; Dobrynin et al., 2013; Roth et al., 2020;
Allam et al., 2021).
Como resultado del análisis, la utilización del cambio de
reina previene la varroosis en un 22 % de los apiarios
expuestos y en un 1 % en toda la población, coincidiendo
con Sanabria et al. (2015), que plantean que reinas
seleccionadas en un centro especializado tienen mejores
hábitos higiénicos, mecanismos de defensa para la V.
destructor, por tanto, mayor producción de miel. Estos
resultados pudieran ser mejores si se trabajara con los
centros de abejas reinas, ya que existen problemas con la
certicación de los centros de reproducción, ya que los
pies de crías no están seleccionados genéticamente.
La prevalencia de casos de abejas afectadas por varroosis
en las muestras procedentes de apiarios expuestos al
buen manejo fue menor, mientras que en los apiarios no
expuestos (donde no se realiza buen manejo) fue mayor,
prácticamente el doble, dichos resultados concuerdan con
los alcanzados por Bande et al. (2009) y Mitzman (2012).
La fracción prevenible en los apiarios expuestos fue
de 0,55, donde la realización de un buen manejo de
colmenas previene la varroosis, en los apiarios expuestos,
y en un 22 % en toda la población (fracción prevenible
en la población). Si se reemplaza la abeja reina de las
colmenas, se renuevan seis panales de la cámara de cría,
se realiza crecimiento vertical de la colmena acorde con
la población de abejas, alimentación suplementaria,
incluyendo ofertar el agua y mantenimiento de la higiene
interior de la colonia y del apiario, las tasas disminuirían
ostensiblemente, todo lo cual concuerda con lo planteado
por otros autores al respecto (Bande, 2004; Dahmane,
2020; Allam et al., 2021; Ali & Ghramh, 2021), pero las
condiciones de transportación y de combustible juegan
un papel primordial para que los apicultores, conocedores
de la actividad, no realicen todas las tareas al colmenar en
tiempo y con la calidad que requiere la varroosis.
Las abejas procedentes de colmenas en apiarios expuestos
al panal trampa, al cambio de reina y a las buenas prácticas
de manejo de colmenas tienen menor probabilidad de
afectarse por varroosis que las abejas procedentes de
colmenas de apiarios, donde no se utilizan estos métodos
de control, lo cual coincide con lo obtenido por Demedio
(2001) y Kamler et al. (2016).
Los resultados obtenidos en relación con la prevalencia
de casos de abejas afectadas por varroosis en las muestras
procedentes de apiarios expuestos, y en los no expuestos
coinciden con los alcanzados por Martin (2001). Se
corroboró, que la utilización de un mejor trabajo sistema
integrado previene varroosis sustancialmente, cuyos
resultados coinciden con los alcanzados por otros autores
en diferentes latitudes del planeta (Verde-Jiménez &
Chan-Valdés, 2005; Abdelkader et al., 2014; Kirrane et
al., 2018; Dahmane, 2020; Allam et al., 2021).
Las colmenas infectadas con varroosis pueden llegar
a perder 13 kg en cera por cada t de miel dejada de
producir (Dahmane, 2020; Kiprotich et al., 2020; Noël
et al., 2020). En el período analizado en Villa Clara, del
total de colmenas analizadas, todas estaban afectadas, por
Varroosis in beehives of Apis mellifera
47
lo que, si las colmenas de la provincia no hubiesen estado
infestadas por varroosis o la tasa de infestación hubiese
sido mínima, las producciones de cera hubiesen alcanzado
un rendimiento mucho mayor, lo cual corrobora los
criterios de Martin (2001).
Se concluye, que el empleo del panal trampa constituye un
factor de protección, al igual que el cambio de reina y las
buenas prácticas, tanto individual como conjuntamente,
ya que previenen signicativamente la varroasis. La
varroasis afectó tanto a la producción de miel como la de
cera y, en consecuencia, los ingresos de los productores en
la provincia Villa Clara.
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