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Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
1
Laboratorio de Bioquímica y Nutrición, Escuela Académico Profesional de Biología, Universidad Ricardo Palma.
LOS EFECTOS DE LAS ANTOCIANINAS EXTRAÍDAS DE Zea mays L. (MAÍZ MORADO)
SOBRE LAS HIPERLIPIDEMIAS EN RATAS ALBINAS
1
Enzio Foy Valencia
RESUMEN
El propósito del presente estudio fue determinar el efecto de una dieta suplementada con antocianinas extraídas de la
coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo morado) sobre la concentración de lípidos y lipoproteínas séricas en ratas albi-
nas. El diseño experimental consistió en extraer el pigmento por medio del proceso de atomización y extracto acuoso
hervido conocido como chicha morada. Se trabajó con 12 ratas albinas en condiciones de laboratorio midiendóse los
lípidos basales, luego se les indujo a una hiperlipidemia consumiendo por 15 días una dieta hiper-grasa. Luego de veri-
ficar mediante una toma de muestra sanguínea que el perfil lipídico se incrementó (triglicéridos, colesterol y lipopro-
teínas de baja densidad LDL “colesterol malo”) se procedió a proporcionarles las antocianinas como un suplemento de
su dieta; en polvo al 5% y extracto acuoso (chicha morada) al 20% durante 15 días. Al término del cual se determinó
nuevamente el perfil lipídico. Lográndose una reducción del 79.40% en triglicérido, colesterol total disminuyó en
66,54% y lipoproteínas de baja densidad LDL “colesterol malo” disminuyó en 90,74%.
Palabras claves: Hyperlipidemia, LDL, Anthocyanins.
SUMMARY
The purpose of this study was to determine the effect of the diet supplemented with anthocyanin extracts from the Zea
mays L. (purple maize) on the concentration of lipids and blood lipoproteins in albino rats. The experimental design
consisted of extracting the pigment by the process of atomization and boiled aqueous extract known as chicha morada.
We worked with 12 albino rats under laboratory conditions lipids measured at baseline, then were induced hyperlipide-
mia eating a 15-day hyper-fat diet. After checking by taking a blood sample that increased lipid profile (triglycerides,
cholesterol and low density lipoprotein LDL "bad cholesterol") proceeded to provide the anthocyanins as a dietary sup-
plement, 5% powder and extract aqueous (chicha morada) to 20% for 15 days. After which it again found the lipid pro-
file. Achieving a 79.40% reduction in triglycerides, total cholesterol decreased by 66.54% and low density lipoprotein
LDL "bad" cholesterol decreased by 90.74%.
Key Words: Hyperlipidemia, LDL, Anthocyanins.
INTRODUCCIÓN Se consume como grano sancochado, harina y prepara-
ción de bebidas. En el caso de maíz amiláceo morado,
En la actualidad se ha incrementado el consumo de ali- se le emplea para la obtención de pigmentos, en espe-
mentos elaborados con contenidos altos de lípidos que cial la antocianina que se utiliza como colorante de ali-
ocasionan enfermedades al sistema cardiovascular en el mentos, cosméticos, textiles y pinturas.
hombre; de allí que se busca alimentos o productos natu-
rales que puedan solucionar dichos problemas de salud La materia colorante del maíz morado son las antociani-
sin los efectos colaterales que pueden ocasionar el uso nas de las cuales se han determinado, 3-glucósidos de
de productos o medicamentos sintéticos o no naturales; cianidina, pelargonidina y peonidina, 3-galactósido de
siendo así que, el maíz morado y sus pigmentos consti- cianidina, libres y acilado. También nos dice que actual-
tuyen un alimento promisorio para el mejoramiento de mente se preparan extractos acuosos atomizados; sin
la salud humana. embargo, los volúmenes de producción aún no compi-
ten con las enocininas. (Solano, Ricardo. 1999).
El maíz (Zea mays L. Amiláceo) es una gramínea, origi-
naria del continente americano. Para el caso del maíz Fernández (1995) estudió en una primera etapa la
amiláceo morado se encuentra en el área andina de Boli- influencia de los parámetros de maceración de la coron-
via, Chile, Argentina, Ecuador y Perú. ta y la combinación de maceración y calentamiento en
Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
el rendimiento de la extracción de antocianinas. En una coronta del maíz en una proporción del 20% bajo la
segunda etapa estudió la purificación del extracto forma de chicha morada, la cual fue administrada como
mediante precipitación con acetato de plomo básico y bebida ad libitum a los animales de experimentación.
resinas de intercambio iónico. Las antocianinas fueron extraídas por atomización,
En lo referente a las antocianinas del maíz morado, luego por calentamiento a 100°C. que es la forma
estas son colorantes naturales obtenidos a partir del común de preparación de la chicha morada.
maíz morado, una variedad única que se cultiva en el
Perú, y viene siendo utilizada durante cientos de años Diseño experimental
para elaborar bebidas y postres. Sus coloraciones van Se preparo una dieta suplementada con antocianinas
del morado rojizo al morado muy oscuro. Se utiliza en extraídas por atomización de la coronta de Zea mays L.
bebidas, vegetales en conserva, mermeladas, dulces, (maíz amiláceo morado) al 5% y otra con el extracto de
panificación, helados, gelatinas, gomas de mascar, sal- coronta de maíz morado hervido al 20%, en el lapso de
sas, etc. La Antocianina, motivo de los estudios, se con- dos semanas
centra principalmente en la coronta del maíz morado y
se exporta desde el Perú hacia países como Japón y Ale- Se trabajó con dos bloques de especimenes de ratas albi-
mania que lo utilizan para " balancear " el color de los nas machos, uno para el consumo de dieta con 5% de
licores de fantasía. A nivel local se emplea la antociani- antocianinas y otro para la utilización del extracto de
na para colorear yogur (Salinas Moreno, et al. .2005) y maíz morado hervido al 20% o chicha morada; es decir,
en menores cantidades para bebidas alcohólicas, espe- una dieta suplementada con antocianinas extraídas de la
cialmente vinos. coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo morado) y la
otra suplementada con extracto hervido del maíz. Con
El efecto de las antocianinas fue probado en conejos dia- un total de 12 ratas albinas divididas en dos bloques
béticos inducidos con aloxano y luego de 28 días de experimentales.
observación se verificó experimentalmente que la anto-
cianina fue más eficaz, en inducir la caída de los niveles
de glucosa, con reducciones de 10,78 por ciento a los 7
días, 10,54 por ciento a los 14 días, 17,33 por ciento a
los 21 días. Se observó reducción de los porcentajes de
variación de triglicéridos en 22,74 por ciento por la anto-
cianina y 22,60 por ciento por el tratamiento con própo-
lis a los 28 días (Oliveira, Tânia y cols. 2002)
La antocianina, de fuerte presencia en el maíz morado,
parece ser una de las sustancias más saludables para
combatir el envejecimiento. La antocianina es un flavo-
noide, o un antioxidante de la planta. Los antioxidantes
poseen la capacidad de neutralizar el efecto de los radi-
cales libres. Estas moléculas inestables, los radicales
libres, son capaces de atacar las células del organismo y
dañar su ADN, siendo la causa del cáncer y las enferme-
dades relacionadas con el envejecimiento. También,
ayuda a que la piel se regenere evitando arrugas de la
piel (Hernández, Humberto 2003)
El objetivo de la presente investigación es determinar el
efecto de una dieta suplementada con antocianinas
extraídas de la coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo
morado) sobre la concentración de lípidos y lipopro-
teínas séricas en ratas albinas.
MATERIAL Y MÉTODOS
Extracción de las antocianinas por atomización
Se uso el flujo general de operaciones para la obtención
de antocianinas del maíz morado, de acuerdo a la Figura
1. El extracto fue obtenido del maíz morado proceden-
te de la provincia de Canta, Dpto. de Lima, a partir de la
Figura 1. Flujograma de extracción de antocianinas
del maíz morado.
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Laboratorio de Bioquímica y Nutrición, Escuela Académico Profesional de Biología, Universidad Ricardo Palma.
LOS EFECTOS DE LAS ANTOCIANINAS EXTRAÍDAS DE Zea mays L. (MAÍZ MORADO)
SOBRE LAS HIPERLIPIDEMIAS EN RATAS ALBINAS
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Enzio Foy Valencia
RESUMEN
El propósito del presente estudio fue determinar el efecto de una dieta suplementada con antocianinas extraídas de la
coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo morado) sobre la concentración de lípidos y lipoproteínas séricas en ratas albi-
nas. El diseño experimental consistió en extraer el pigmento por medio del proceso de atomización y extracto acuoso
hervido conocido como chicha morada. Se trabajó con 12 ratas albinas en condiciones de laboratorio midiendóse los
lípidos basales, luego se les indujo a una hiperlipidemia consumiendo por 15 días una dieta hiper-grasa. Luego de veri-
ficar mediante una toma de muestra sanguínea que el perfil lipídico se incrementó (triglicéridos, colesterol y lipopro-
teínas de baja densidad LDL “colesterol malo”) se procedió a proporcionarles las antocianinas como un suplemento de
su dieta; en polvo al 5% y extracto acuoso (chicha morada) al 20% durante 15 días. Al término del cual se determinó
nuevamente el perfil lipídico. Lográndose una reducción del 79.40% en triglicérido, colesterol total disminuyó en
66,54% y lipoproteínas de baja densidad LDL “colesterol malo” disminuyó en 90,74%.
Palabras claves: Hyperlipidemia, LDL, Anthocyanins.
SUMMARY
The purpose of this study was to determine the effect of the diet supplemented with anthocyanin extracts from the Zea
mays L. (purple maize) on the concentration of lipids and blood lipoproteins in albino rats. The experimental design
consisted of extracting the pigment by the process of atomization and boiled aqueous extract known as chicha morada.
We worked with 12 albino rats under laboratory conditions lipids measured at baseline, then were induced hyperlipide-
mia eating a 15-day hyper-fat diet. After checking by taking a blood sample that increased lipid profile (triglycerides,
cholesterol and low density lipoprotein LDL "bad cholesterol") proceeded to provide the anthocyanins as a dietary sup-
plement, 5% powder and extract aqueous (chicha morada) to 20% for 15 days. After which it again found the lipid pro-
file. Achieving a 79.40% reduction in triglycerides, total cholesterol decreased by 66.54% and low density lipoprotein
LDL "bad" cholesterol decreased by 90.74%.
Key Words: Hyperlipidemia, LDL, Anthocyanins.
INTRODUCCIÓN Se consume como grano sancochado, harina y prepara-
ción de bebidas. En el caso de maíz amiláceo morado,
En la actualidad se ha incrementado el consumo de ali- se le emplea para la obtención de pigmentos, en espe-
mentos elaborados con contenidos altos de lípidos que cial la antocianina que se utiliza como colorante de ali-
ocasionan enfermedades al sistema cardiovascular en el mentos, cosméticos, textiles y pinturas.
hombre; de allí que se busca alimentos o productos natu-
rales que puedan solucionar dichos problemas de salud La materia colorante del maíz morado son las antociani-
sin los efectos colaterales que pueden ocasionar el uso nas de las cuales se han determinado, 3-glucósidos de
de productos o medicamentos sintéticos o no naturales; cianidina, pelargonidina y peonidina, 3-galactósido de
siendo así que, el maíz morado y sus pigmentos consti- cianidina, libres y acilado. También nos dice que actual-
tuyen un alimento promisorio para el mejoramiento de mente se preparan extractos acuosos atomizados; sin
la salud humana. embargo, los volúmenes de producción aún no compi-
ten con las enocininas. (Solano, Ricardo. 1999).
El maíz (Zea mays L. Amiláceo) es una gramínea, origi-
naria del continente americano. Para el caso del maíz Fernández (1995) estudió en una primera etapa la
amiláceo morado se encuentra en el área andina de Boli- influencia de los parámetros de maceración de la coron-
via, Chile, Argentina, Ecuador y Perú. ta y la combinación de maceración y calentamiento en
Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
el rendimiento de la extracción de antocianinas. En una coronta del maíz en una proporción del 20% bajo la
segunda etapa estudió la purificación del extracto forma de chicha morada, la cual fue administrada como
mediante precipitación con acetato de plomo básico y bebida ad libitum a los animales de experimentación.
resinas de intercambio iónico. Las antocianinas fueron extraídas por atomización,
En lo referente a las antocianinas del maíz morado, luego por calentamiento a 100°C. que es la forma
estas son colorantes naturales obtenidos a partir del común de preparación de la chicha morada.
maíz morado, una variedad única que se cultiva en el
Perú, y viene siendo utilizada durante cientos de años Diseño experimental
para elaborar bebidas y postres. Sus coloraciones van Se preparo una dieta suplementada con antocianinas
del morado rojizo al morado muy oscuro. Se utiliza en extraídas por atomización de la coronta de Zea mays L.
bebidas, vegetales en conserva, mermeladas, dulces, (maíz amiláceo morado) al 5% y otra con el extracto de
panificación, helados, gelatinas, gomas de mascar, sal- coronta de maíz morado hervido al 20%, en el lapso de
sas, etc. La Antocianina, motivo de los estudios, se con- dos semanas
centra principalmente en la coronta del maíz morado y
se exporta desde el Perú hacia países como Japón y Ale- Se trabajó con dos bloques de especimenes de ratas albi-
mania que lo utilizan para " balancear " el color de los nas machos, uno para el consumo de dieta con 5% de
licores de fantasía. A nivel local se emplea la antociani- antocianinas y otro para la utilización del extracto de
na para colorear yogur (Salinas Moreno, et al. .2005) y maíz morado hervido al 20% o chicha morada; es decir,
en menores cantidades para bebidas alcohólicas, espe- una dieta suplementada con antocianinas extraídas de la
cialmente vinos. coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo morado) y la
otra suplementada con extracto hervido del maíz. Con
El efecto de las antocianinas fue probado en conejos dia- un total de 12 ratas albinas divididas en dos bloques
béticos inducidos con aloxano y luego de 28 días de experimentales.
observación se verificó experimentalmente que la anto-
cianina fue más eficaz, en inducir la caída de los niveles
de glucosa, con reducciones de 10,78 por ciento a los 7
días, 10,54 por ciento a los 14 días, 17,33 por ciento a
los 21 días. Se observó reducción de los porcentajes de
variación de triglicéridos en 22,74 por ciento por la anto-
cianina y 22,60 por ciento por el tratamiento con própo-
lis a los 28 días (Oliveira, Tânia y cols. 2002)
La antocianina, de fuerte presencia en el maíz morado,
parece ser una de las sustancias más saludables para
combatir el envejecimiento. La antocianina es un flavo-
noide, o un antioxidante de la planta. Los antioxidantes
poseen la capacidad de neutralizar el efecto de los radi-
cales libres. Estas moléculas inestables, los radicales
libres, son capaces de atacar las células del organismo y
dañar su ADN, siendo la causa del cáncer y las enferme-
dades relacionadas con el envejecimiento. También,
ayuda a que la piel se regenere evitando arrugas de la
piel (Hernández, Humberto 2003)
El objetivo de la presente investigación es determinar el
efecto de una dieta suplementada con antocianinas
extraídas de la coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo
morado) sobre la concentración de lípidos y lipopro-
teínas séricas en ratas albinas.
MATERIAL Y MÉTODOS
Extracción de las antocianinas por atomización
Se uso el flujo general de operaciones para la obtención
de antocianinas del maíz morado, de acuerdo a la Figura
1. El extracto fue obtenido del maíz morado proceden-
te de la provincia de Canta, Dpto. de Lima, a partir de la
Figura 1. Flujograma de extracción de antocianinas
del maíz morado.
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La dieta basal que se le administró a los dos bloques con- en el maíz morado, ya sea ingiriéndolos como compo-
sistió de una dieta libre de colesterol, la cual estuvo con- nentes de la dieta en una proporción al 5% o bebiéndola
formada por insumos de origen vegetal, proporcionada en una proporción al 20% (como chicha morada). Con-
a las ratas por una semana a fin de adecuarlas a las con- siderando que los niveles de triglicéridos fueron incre-
diciones de crianza del bioterio .Aquí se tomó una pri- mentados por ingestión de una dieta excesiva de grasa
mera muestra sanguínea para verificar las concentra- (dieta hipergrasa), al incluirse en la dieta los pigmentos
ciones basales de lípidos del maíz morado o antocianinas los niveles de triglicéri-
dos disminuyeron. Si tenemos en cuenta que una eleva-
A los dos bloques experimentales se le indujo a una ción de los triglicéridos sanguíneos es perjudicial para
hiperlipidemia, administrándose una dieta con alimen- la salud de las personas debemos considerar que el con-
tos grasos de uso común (se le dio de forma alternada sumo de los pigmentos en cualquiera de sus formas
pizzas de queso con embutidos, así como yema de hue- (como pigmento o como extracto) podría ayudar a una
vos de gallina e hígado de pollo hervidos), por el perio- reducción de sus valores sanguíneos y por consiguiente
do de tres semanas. Al término de las cuales se les tomó a mejorar su salud con respecto a las concentraciones de
a las ratas una segunda muestra de sangre con la finali- lípidos.
dad de verificar la elevación de las concentraciones de
lípidos sanguíneos. Con respecto al colesterol total sanguíneo, éste es un
componente de los lípidos corporales que cuando se ele-
Posteriormente a los animales se les separó en dos gru- van sus concentraciones sanguíneas trae problemas car-
pos experimentales. A uno de los grupos que se le indu- diovasculares y cerebro vasculares que pueden poner en
jo a la hiperlipidemia se le administró una dieta suple- peligro la salud de las personas, por consiguiente, el
mentada con antocianinas al 5% extraídas de la coronta hecho que al haber inducido de forma experimental a
de Zea mays L. (maíz amiláceo morado) por un lapso de una elevación del colesterol sanguíneo (hipercolestero-
dos semanas y a un segundo grupo que se le indujo a la lemia) en las ratas albinas durante 15 días, para luego
hiperlipidemia se le adicionó en la dieta extracto hervi- hacerles un tratamiento con las antocianinas (los pig-
do de la coronta de Zea mays L. al 20 % (maíz amiláceo mentos del maíz morado) por 15 días también, permitie-
morado) (chicha morada) por un lapso de dos semanas. ron una reducción bastante apreciable (66,54%) de sus
concentraciones sanguíneas. Por lo tanto, consideramos
Al cabo de haberse administrado la dieta suplementada que si una persona que presenta elevaciones de su
con antocianinas extraídas de la coronta de Zea mays L. colesterol total, se somete a un tratamiento en el cual con-
(maíz amiláceo morado) y adicionado la chicha morada suma como suplemento dietético las antocianinas (sea
en la dieta por dos semanas también; se realizó un tercer como pigmento o como extracto, es decir la chicha mora-
análisis bioquímico del suero sanguíneo para compro- da) podrá lograr una reducción y un mejoramiento de su
bar el efecto sobre los niveles de lípidos del producto colesterolemia. Es importante destacar que consumien-
que estamos investigando. do tanto el pigmento como la chicha morada se logran
reducciones en proporciones similares en las concen-
Para el tratamiento de la dieta con grasa animal, como traciones del colesterol, lo cual significa que en esencia
para la dieta suplementada con antocianinas extraídas son los pigmentos extraídos los cuales logran las referi-
de la coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo morado), das disminuciones. Si tenemos en cuenta que cuando el
el periodo de aplicación fue por un lapso de tres y dos colesterol se encuentra elevado se puede generar una ate-
semanas respectivamente. roesclerosis (endurecimiento de las arterias y una poste-
rior obstrucción arterial) que por lo general es de carác-
Se determinó los niveles séricos de colesterol, triglicé- ter irreversible; entonces consumiendo las antocianinas
ridos, LDL colesterol por métodos enzimáticos. del maíz morado se puede lograr una prevención y evitar
que se generen las alteraciones referidas o en todo caso
Al término del experimento los animales fueron sacrifi- evitar que éstas se agraven en caso que ya existan.
cados. Los lípidos o grasas son compuestos no solubles en
agua, entonces para ser transportados en la sangre se for-
RESULTADOS man unos compuestos denominados lipoproteínas que
permiten transportarlos por la circulación general; éstas
Los resultados se pueden apreciar en las tablas 1, 2, 3, lipoproteínas pueden ser de diversos tipos según su den-
4,y 5. sidad, una de ellas son las lipoproteínas de baja densidad
(conocidas como LDL) que se caracteriza por presentar
DISCUSIÓN en su composición una alta concentración de colesterol
que se va quedando en la circulación y en las arterias y
Los triglicéridos sanguíneos se reducen notablemente que cuando sus concentraciones se elevan traen los pro-
(79,40%) cuando se realiza la ingestión de una dieta blemas de endurecimiento de las arterias y sus consi-
suplementada con extractos de antocianinas presentes guientes problemas cardiovasculares y cerebro vascula-
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res; razón por la cual también se le conoce como el “co- LITERATURA CITADA
lesterol malo”. En el diseño experimental al proporcio-
narles a las ratas albinas la dieta hipergrasa durante 15 CEDEP. 1999. Una introducción al cultivo de ají pápri-
días se logró una elevación de estas lipoproteínas LDL ka. Revista cedep. 15 pp.
(“colesterol malo”), y que cuando a los referidos anima- DELGADO E. J. 1989. Ensayos sobre el uso de
les de laboratorio, se les sometió al tratamiento con las microencapsulantes en el secado por atomización
antocianinas se logró una reducción del 90,74%, lo cual de concentrado de maíz morado (Zea mays L.).
consideramos que es un valor sorprendente en lo refe- Tesis UNA. Lima.
rente a una disminución del colesterol considerado FERNÁNDEZ, N. A. 1995. Estudio de la extracción y
como “malo” el cual es sumamente perjudicial para pre purificación de antocianinas de maíz morado
nuestro organismo. Como resultado de nuestro estudio (Zea mays L.). Tesis. UNA. Lima
estamos en condiciones de poder afirmar que el consu- FERNÁNDEZ N.A 1995. Estudio de la extracción y
mo de las antocianinas del maíz morado mejoran los pre purificación de antocianinas de maíz morado
niveles de las lipoproteínas de baja densidad LDL o “co- (Zea mays L.). Tesis UNA. Lima.
lesterol malo” y podrían servir para la prevención de los FUENTES WL, IPARRAGUIRRE FH Y
problemas circulatorios ocasionados por las elevaciones DELGADO R. 2004. Efecto del refresco de maíz
de estas fracciones de los lípidos sanguíneos. morado y vino tinto en la agregación plaquetaria en
personas sanas. Anales de la Facultad de Medicina.
Los resultados obtenidos se pueden proyectar hacia las In press.
personas en razón que el metabolismo de lípidos en las IPARRAGUIRRE FH, Fuentes WL 2004. Efecto del
ratas albinas responde de manera similar a como sucede concentrado liofilizado de Zea mays morado en la
con los seres humanos, de allí que los trabajos experi- inhibición de la agregación plaquetaria en conejos.
mentales de este tipo se suelen realizar con estos anima- Anales de la Facultad de Medicina In press.
les de laboratorio. IPARRAGUIRRE FH, FUENTES Wl. 2004. Efecto
del concentrado liofilizado de Zea mays morado en
CONCLUSIONES la inhibición de la agregación plaquetaria en volun-
tarios sanos. Anales de la Facultad de Medicina. En
prensa.
•El consumo de extracto de antocianinas del maíz GIACONI, V. 1990. Cultivo de hortalizas. ed. univer-
morado en una proporción del 20% reduce los nive- sitarias. santiago-chile. 308 pp.
les de triglicéridos desde 180,8 mg/dL hasta 48,17 GOULD, K.S. Y LEE D.W. 2002. Antricyanins in Lea-
mg/dL es decir un 73,4%. ves. Advances in Botanical Research, Editores Vol.
•El consumo de extracto antocianinas del maíz mora- 37, Octubre.
do en una proporción del 20% reduce los niveles de HERNÁNDEZ SÁNCHEZ, HUMBERTO, 2003.
colesterol desde 96,66 mg/dL hasta 35,35 mg/dL lo Antioxidantes en alimentos. Universidad Autóno-
cual significa una reducción del 63,39%. ma de Nuevo León Revista de la Facultad de Salud
•El consumo de extracto de antocianinas maíz mora- Pública y Nutrición Vol. 4 No.4 Octubre-
do en una proporción del 20% reduce los niveles de Diciembre
colesterol LDL (colesterol malo) desde 23,62 MAROTO, J. 1986. Horticultura herbacea y especial.
mg/dL hasta 3,08 mg/dL, y representa una disminu- ed. mundi-prensa 5ta edición. madrid-españa. 590
ción del 86,96%. pp.
NAMESNY, A. 1996. Pimientos. Ediciones de horti-
•El consumo de los pigmentos antocianinas extraí- cultura, sl. Madrid-españa. 135 pp.
dos del maíz morado y consumidos en una propor- NUEZ, F. GIL ORTEGA,R. COSTA, J. 1996. El cul-
ción del 5% reduce los niveles de triglicéridos tivo de pimientos, chiles y ajies. Ediciones Mundi-
desde 180,6 mg/dL hasta 26,36 mg/dL reduciéndo- prensa Madrid-España. 586 pp.
los en 85,41%. OLIVEIRA, T. Y COLS. 2002. Efeito de antocianina e
•El consumo de los pigmentos antocianinas extraí- própolis em diabetes induzida em coelhos / Effects
dos del maíz morado y consumidos en una propor- of anthocyanin and propolis in diabetic rabbits.
ción del 5% reduce los niveles de colesterol desde Medicina (Ribeirão Preto);35(4):464-469, out.-
96,43 mg/dL hasta 29,22 mg/dL lo cual significa dez.. tab.
una disminución de 69,69%. PETOSEED. 1986. Catalogo de cultivares. 72 pp.
•El consumo de los pigmentos antocianinas extraí- EEUU.
dos del maíz morado y consumidos en una propor- PETOSEED. Cultivo de pimiento al aire libre. 4 pp. sin
ción del 5% reduce los niveles de colesterol LDL fecha. Chile.
(colesterol malo) desde 23,39 mg/dL hasta 1,28 RAMÍREZ, F. 2000. Manejo nutricional y fertiliza-
mg/dL disminuyéndolo en 94,52%. ción balanceada en el cultivo de páprika. Manejo
del cultivo de páprika. Arequipa.
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La dieta basal que se le administró a los dos bloques con- en el maíz morado, ya sea ingiriéndolos como compo-
sistió de una dieta libre de colesterol, la cual estuvo con- nentes de la dieta en una proporción al 5% o bebiéndola
formada por insumos de origen vegetal, proporcionada en una proporción al 20% (como chicha morada). Con-
a las ratas por una semana a fin de adecuarlas a las con- siderando que los niveles de triglicéridos fueron incre-
diciones de crianza del bioterio .Aquí se tomó una pri- mentados por ingestión de una dieta excesiva de grasa
mera muestra sanguínea para verificar las concentra- (dieta hipergrasa), al incluirse en la dieta los pigmentos
ciones basales de lípidos del maíz morado o antocianinas los niveles de triglicéri-
dos disminuyeron. Si tenemos en cuenta que una eleva-
A los dos bloques experimentales se le indujo a una ción de los triglicéridos sanguíneos es perjudicial para
hiperlipidemia, administrándose una dieta con alimen- la salud de las personas debemos considerar que el con-
tos grasos de uso común (se le dio de forma alternada sumo de los pigmentos en cualquiera de sus formas
pizzas de queso con embutidos, así como yema de hue- (como pigmento o como extracto) podría ayudar a una
vos de gallina e hígado de pollo hervidos), por el perio- reducción de sus valores sanguíneos y por consiguiente
do de tres semanas. Al término de las cuales se les tomó a mejorar su salud con respecto a las concentraciones de
a las ratas una segunda muestra de sangre con la finali- lípidos.
dad de verificar la elevación de las concentraciones de
lípidos sanguíneos. Con respecto al colesterol total sanguíneo, éste es un
componente de los lípidos corporales que cuando se ele-
Posteriormente a los animales se les separó en dos gru- van sus concentraciones sanguíneas trae problemas car-
pos experimentales. A uno de los grupos que se le indu- diovasculares y cerebro vasculares que pueden poner en
jo a la hiperlipidemia se le administró una dieta suple- peligro la salud de las personas, por consiguiente, el
mentada con antocianinas al 5% extraídas de la coronta hecho que al haber inducido de forma experimental a
de Zea mays L. (maíz amiláceo morado) por un lapso de una elevación del colesterol sanguíneo (hipercolestero-
dos semanas y a un segundo grupo que se le indujo a la lemia) en las ratas albinas durante 15 días, para luego
hiperlipidemia se le adicionó en la dieta extracto hervi- hacerles un tratamiento con las antocianinas (los pig-
do de la coronta de Zea mays L. al 20 % (maíz amiláceo mentos del maíz morado) por 15 días también, permitie-
morado) (chicha morada) por un lapso de dos semanas. ron una reducción bastante apreciable (66,54%) de sus
concentraciones sanguíneas. Por lo tanto, consideramos
Al cabo de haberse administrado la dieta suplementada que si una persona que presenta elevaciones de su
con antocianinas extraídas de la coronta de Zea mays L. colesterol total, se somete a un tratamiento en el cual con-
(maíz amiláceo morado) y adicionado la chicha morada suma como suplemento dietético las antocianinas (sea
en la dieta por dos semanas también; se realizó un tercer como pigmento o como extracto, es decir la chicha mora-
análisis bioquímico del suero sanguíneo para compro- da) podrá lograr una reducción y un mejoramiento de su
bar el efecto sobre los niveles de lípidos del producto colesterolemia. Es importante destacar que consumien-
que estamos investigando. do tanto el pigmento como la chicha morada se logran
reducciones en proporciones similares en las concen-
Para el tratamiento de la dieta con grasa animal, como traciones del colesterol, lo cual significa que en esencia
para la dieta suplementada con antocianinas extraídas son los pigmentos extraídos los cuales logran las referi-
de la coronta de Zea mays L. (maíz amiláceo morado), das disminuciones. Si tenemos en cuenta que cuando el
el periodo de aplicación fue por un lapso de tres y dos colesterol se encuentra elevado se puede generar una ate-
semanas respectivamente. roesclerosis (endurecimiento de las arterias y una poste-
rior obstrucción arterial) que por lo general es de carác-
Se determinó los niveles séricos de colesterol, triglicé- ter irreversible; entonces consumiendo las antocianinas
ridos, LDL colesterol por métodos enzimáticos. del maíz morado se puede lograr una prevención y evitar
que se generen las alteraciones referidas o en todo caso
Al término del experimento los animales fueron sacrifi- evitar que éstas se agraven en caso que ya existan.
cados. Los lípidos o grasas son compuestos no solubles en
agua, entonces para ser transportados en la sangre se for-
RESULTADOS man unos compuestos denominados lipoproteínas que
permiten transportarlos por la circulación general; éstas
Los resultados se pueden apreciar en las tablas 1, 2, 3, lipoproteínas pueden ser de diversos tipos según su den-
4,y 5. sidad, una de ellas son las lipoproteínas de baja densidad
(conocidas como LDL) que se caracteriza por presentar
DISCUSIÓN en su composición una alta concentración de colesterol
que se va quedando en la circulación y en las arterias y
Los triglicéridos sanguíneos se reducen notablemente que cuando sus concentraciones se elevan traen los pro-
(79,40%) cuando se realiza la ingestión de una dieta blemas de endurecimiento de las arterias y sus consi-
suplementada con extractos de antocianinas presentes guientes problemas cardiovasculares y cerebro vascula-
35
Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
res; razón por la cual también se le conoce como el “co- LITERATURA CITADA
lesterol malo”. En el diseño experimental al proporcio-
narles a las ratas albinas la dieta hipergrasa durante 15 CEDEP. 1999. Una introducción al cultivo de ají pápri-
días se logró una elevación de estas lipoproteínas LDL ka. Revista cedep. 15 pp.
(“colesterol malo”), y que cuando a los referidos anima- DELGADO E. J. 1989. Ensayos sobre el uso de
les de laboratorio, se les sometió al tratamiento con las microencapsulantes en el secado por atomización
antocianinas se logró una reducción del 90,74%, lo cual de concentrado de maíz morado (Zea mays L.).
consideramos que es un valor sorprendente en lo refe- Tesis UNA. Lima.
rente a una disminución del colesterol considerado FERNÁNDEZ, N. A. 1995. Estudio de la extracción y
como “malo” el cual es sumamente perjudicial para pre purificación de antocianinas de maíz morado
nuestro organismo. Como resultado de nuestro estudio (Zea mays L.). Tesis. UNA. Lima
estamos en condiciones de poder afirmar que el consu- FERNÁNDEZ N.A 1995. Estudio de la extracción y
mo de las antocianinas del maíz morado mejoran los pre purificación de antocianinas de maíz morado
niveles de las lipoproteínas de baja densidad LDL o “co- (Zea mays L.). Tesis UNA. Lima.
lesterol malo” y podrían servir para la prevención de los FUENTES WL, IPARRAGUIRRE FH Y
problemas circulatorios ocasionados por las elevaciones DELGADO R. 2004. Efecto del refresco de maíz
de estas fracciones de los lípidos sanguíneos. morado y vino tinto en la agregación plaquetaria en
personas sanas. Anales de la Facultad de Medicina.
Los resultados obtenidos se pueden proyectar hacia las In press.
personas en razón que el metabolismo de lípidos en las IPARRAGUIRRE FH, Fuentes WL 2004. Efecto del
ratas albinas responde de manera similar a como sucede concentrado liofilizado de Zea mays morado en la
con los seres humanos, de allí que los trabajos experi- inhibición de la agregación plaquetaria en conejos.
mentales de este tipo se suelen realizar con estos anima- Anales de la Facultad de Medicina In press.
les de laboratorio. IPARRAGUIRRE FH, FUENTES Wl. 2004. Efecto
del concentrado liofilizado de Zea mays morado en
CONCLUSIONES la inhibición de la agregación plaquetaria en volun-
tarios sanos. Anales de la Facultad de Medicina. En
prensa.
•El consumo de extracto de antocianinas del maíz GIACONI, V. 1990. Cultivo de hortalizas. ed. univer-
morado en una proporción del 20% reduce los nive- sitarias. santiago-chile. 308 pp.
les de triglicéridos desde 180,8 mg/dL hasta 48,17 GOULD, K.S. Y LEE D.W. 2002. Antricyanins in Lea-
mg/dL es decir un 73,4%. ves. Advances in Botanical Research, Editores Vol.
•El consumo de extracto antocianinas del maíz mora- 37, Octubre.
do en una proporción del 20% reduce los niveles de HERNÁNDEZ SÁNCHEZ, HUMBERTO, 2003.
colesterol desde 96,66 mg/dL hasta 35,35 mg/dL lo Antioxidantes en alimentos. Universidad Autóno-
cual significa una reducción del 63,39%. ma de Nuevo León Revista de la Facultad de Salud
•El consumo de extracto de antocianinas maíz mora- Pública y Nutrición Vol. 4 No.4 Octubre-
do en una proporción del 20% reduce los niveles de Diciembre
colesterol LDL (colesterol malo) desde 23,62 MAROTO, J. 1986. Horticultura herbacea y especial.
mg/dL hasta 3,08 mg/dL, y representa una disminu- ed. mundi-prensa 5ta edición. madrid-españa. 590
ción del 86,96%. pp.
NAMESNY, A. 1996. Pimientos. Ediciones de horti-
•El consumo de los pigmentos antocianinas extraí- cultura, sl. Madrid-españa. 135 pp.
dos del maíz morado y consumidos en una propor- NUEZ, F. GIL ORTEGA,R. COSTA, J. 1996. El cul-
ción del 5% reduce los niveles de triglicéridos tivo de pimientos, chiles y ajies. Ediciones Mundi-
desde 180,6 mg/dL hasta 26,36 mg/dL reduciéndo- prensa Madrid-España. 586 pp.
los en 85,41%. OLIVEIRA, T. Y COLS. 2002. Efeito de antocianina e
•El consumo de los pigmentos antocianinas extraí- própolis em diabetes induzida em coelhos / Effects
dos del maíz morado y consumidos en una propor- of anthocyanin and propolis in diabetic rabbits.
ción del 5% reduce los niveles de colesterol desde Medicina (Ribeirão Preto);35(4):464-469, out.-
96,43 mg/dL hasta 29,22 mg/dL lo cual significa dez.. tab.
una disminución de 69,69%. PETOSEED. 1986. Catalogo de cultivares. 72 pp.
•El consumo de los pigmentos antocianinas extraí- EEUU.
dos del maíz morado y consumidos en una propor- PETOSEED. Cultivo de pimiento al aire libre. 4 pp. sin
ción del 5% reduce los niveles de colesterol LDL fecha. Chile.
(colesterol malo) desde 23,39 mg/dL hasta 1,28 RAMÍREZ, F. 2000. Manejo nutricional y fertiliza-
mg/dL disminuyéndolo en 94,52%. ción balanceada en el cultivo de páprika. Manejo
del cultivo de páprika. Arequipa.
36
Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
SALINAS MORENO, ET AL. 2005. Extracción y uso VADEMÉCUM AGRARIO. 1999-2000. Ediprensa.
de pigmentos del grano de maíz (zea mays L) como Lima-Perú. 137 pp.
colorantes en yogurt / Extraction and use of pig- VILLARIVAU, A Y GONZALES, J. 1999. Planteles,
ments from maize grains (zea mays L) as colorants semilleros, viveros. ediciones de horticultura, sl..
in yogur. Archv. Latinoam. Nutr. 55(3):293-298, Madrid-España. 271 pp.
sept. ZAPATA, M. BAÑON, S Y CABRERA, P. 1992. El
SOLANO M.R. 1999. Efecto de la Fertirrigación N-P- pimiento para pimentón. Ed. mundi-prensa
K en el Rendimiento y el contenido de Antociani- madrid-españa. 240 pp.
nas de tres variedades de Maíz Morado (Zea mays
L.) bajo R.L.A.F.: Goteo. Tesis. UNA. Lima.
Consumo Nº Rata Basal
Día 15
Dieta
hipergrasa
Día 30
Dieta
experimental
1 44.88 181.90 49.30
2 42.08 179.70 47.04
3 45.18 182.60 49.98
4 41.78 179.00 46.36
5 44.78 182.00 49.89
Chicha
Morada
6 42.18 179.60 46.45
Promedio 43.48 180.80 48.17
D.S 1.62 1.53 1.73
Tabla 1: Variación de los niveles de Triglicéridos (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con chicha morada
con el 20%.
Consumo Nº Rata Basal
Día 15
Dieta
hipergrasa
Día 30
Dieta
experimental
7 42.18 179.60 27.79
8 44.83 182.15 24.93
9
42.13 179.45 28.08
10
45.14 182.40 24.64
11
41.82 179.20 27.74
Antocianina
12
43.48 180.80 24.98
Promedio
43.26 180.60 26.36
D.S.
1.45
1.41 1.66
Tabla 2: Variación de los niveles de Triglicéridos (mg/dl) del grupo experimental con una dieta suplementada con antocianinas al 5%.
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
1 38.01 97.76 36.51
2 35.81 98.48 34.25
3 38.71 95.56 37.19
4 35.11 98.01
33.57
5 38.11 94.86
36.6
Chicha Morada
6 35.71 95.31
34.16
Promedio 36.91 96.66
35.35
D.S. 1.53 1.59
1.42
Tabla 3: Variación de los niveles de Colesterol (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con chicha morada con el
20%.
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
7 35.71 95.31 30.35
8 38.26 97.86 28.09
9 35.56 98.26 31.03
10 38.51 95.46 27.41
11 35.31 95.06 30.44
Antocianina
12 36.91 96.66 28.00
Promedio 36.71 96.43 29.22
D.S. 1.41 1.38 1.55
Tabla 4: Variación de los niveles de Colesterol (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con antocianinas al 5%.
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
1 4.64 25.05 4.21
2 5.34 22.19 1.95
3 1.74 25.34 4.89
4 2.44 21.9 1.27
5 2.34 25 4.3
Chicha Morada
6 4.89 22.24 1.86
Promedio 3.57 23.62 3.08
D.S. 1.56 1.66 1.56
Tabla 5: Variación de los niveles de Colesterol LDL (colesterol malo) (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con
chicha morada con el 20%.
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Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
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Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
SALINAS MORENO, ET AL. 2005. Extracción y uso VADEMÉCUM AGRARIO. 1999-2000. Ediprensa.
de pigmentos del grano de maíz (zea mays L) como Lima-Perú. 137 pp.
colorantes en yogurt / Extraction and use of pig- VILLARIVAU, A Y GONZALES, J. 1999. Planteles,
ments from maize grains (zea mays L) as colorants semilleros, viveros. ediciones de horticultura, sl..
in yogur. Archv. Latinoam. Nutr. 55(3):293-298, Madrid-España. 271 pp.
sept. ZAPATA, M. BAÑON, S Y CABRERA, P. 1992. El
SOLANO M.R. 1999. Efecto de la Fertirrigación N-P- pimiento para pimentón. Ed. mundi-prensa
K en el Rendimiento y el contenido de Antociani- madrid-españa. 240 pp.
nas de tres variedades de Maíz Morado (Zea mays
L.) bajo R.L.A.F.: Goteo. Tesis. UNA. Lima.
Consumo Nº Rata Basal
Día 15
Dieta
hipergrasa
Día 30
Dieta
experimental
1 44.88 181.90 49.30
2 42.08 179.70 47.04
3 45.18 182.60 49.98
4 41.78 179.00 46.36
5 44.78 182.00 49.89
Chicha
Morada
6 42.18 179.60 46.45
Promedio 43.48 180.80 48.17
D.S 1.62 1.53 1.73
Tabla 1: Variación de los niveles de Triglicéridos (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con chicha morada
con el 20%.
Consumo Nº Rata Basal
Día 15
Dieta
hipergrasa
Día 30
Dieta
experimental
7 42.18 179.60 27.79
8 44.83 182.15 24.93
9
42.13 179.45 28.08
10
45.14 182.40 24.64
11
41.82 179.20 27.74
Antocianina
12
43.48 180.80 24.98
Promedio
43.26 180.60 26.36
D.S.
1.45
1.41 1.66
Tabla 2: Variación de los niveles de Triglicéridos (mg/dl) del grupo experimental con una dieta suplementada con antocianinas al 5%.
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
1 38.01 97.76 36.51
2 35.81 98.48 34.25
3 38.71 95.56 37.19
4 35.11 98.01
33.57
5 38.11 94.86
36.6
Chicha Morada
6 35.71 95.31
34.16
Promedio 36.91 96.66
35.35
D.S. 1.53 1.59
1.42
Tabla 3: Variación de los niveles de Colesterol (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con chicha morada con el
20%.
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
7 35.71 95.31 30.35
8 38.26 97.86 28.09
9 35.56 98.26 31.03
10 38.51 95.46 27.41
11 35.31 95.06 30.44
Antocianina
12 36.91 96.66 28.00
Promedio 36.71 96.43 29.22
D.S. 1.41 1.38 1.55
Tabla 4: Variación de los niveles de Colesterol (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con antocianinas al 5%.
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
1 4.64 25.05 4.21
2 5.34 22.19 1.95
3 1.74 25.34 4.89
4 2.44 21.9 1.27
5 2.34 25 4.3
Chicha Morada
6 4.89 22.24 1.86
Promedio 3.57 23.62 3.08
D.S. 1.56 1.66 1.56
Tabla 5: Variación de los niveles de Colesterol LDL (colesterol malo) (mg/dL) del grupo experimental con una dieta suplementada con
chicha morada con el 20%.
37
Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
38
Biotempo 2010, Volumen 10, 32-38
Día 15 Día 30
Consumo Nº Rata Basal Dieta
hipergrasa
Dieta
experimental
7 4.89 22.24 1.43
8 5.14 24.97 1.13
9 4.74 22.27 1.5
10 2.19 25.28 1.06
11 1.94 21.96 1.59
Antocianina
12 3.54 23.62 0.97
Promedio 3.74 23.39 1.28
D.S. 1.41 1.47 0.26
Tabla 6: Variación de los niveles de Colesterol LDL (colesterol malo) (mg/dl) del grupo experimental con una dieta suplementada
con antocianinas al 5%.
39
Biotempo 2010, Volumen 10, 39-43
1 Laboratorio de Microbiología de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33,
Perú. E-mail: juanramosgo@yahoo.es
ESTUDIO DE LA PRESENCIA DE Salmonella sp. EN
HUEVOS FRESCOS DE GALLINA
1
Amy Guerra
1
Milagros Teruya
1
Juan Carlos Ramos
1
Tomás Agurto
RESUMEN
El presente estudio tiene por finalidad el aislamiento y la identificación de Salmonella, en el contenido de huevos fres-
cos de gallina, de los mercados de Magdalena del Mar y Los Olivos. Se analizaron 30 muestras de huevo de ambos dis-
tritos, las cuales fueron enriquecidas en Caldo Selenito Cistina durante 18 horas, luego sembradas en Agar SS e incuba-
das por 24 horas a 37ºC. Las colonias con las características propias de Salmonella fueron sembradas en Agar TSA para
obtener un cepario. A cada una de las cepas se le realizaron pruebas bioquímicas para su identificación. De las 30 mues-
tras de huevo fresco analizadas, el 43.33% presentó crecimiento bacteriano perteneciente a la familia Enterobacteria-
ceae y de estas el 7.69% presentaron Salmonella arizonae. Los géneros predominantes fueron Proteus y Enterobacter
siendo un 46.15% y 34.62%, respectivamente. La especie identificada fue Salmonella arizonae, puede sobrevivir por
meses en el suelo, alimentos y agua. Siendo un problema de salud pública por ser causante de enterocolitis en animales
y el hombre.
Palabras claves: Salmonella, Salmonelosis, Huevo, ETA´s.
SUMMARY
The present study have as an aim the isolation and the identification of Salmonella, in the fresh egg content of hen, of
the markets of Magdalena of the Sea and the Olive trees. 30 egg samples of both districts were analyzed, which were
enriched in Broth Selenite Cystine during 18 hours, soon seeded in Agar SS and incubated by 24 hours to 37ºC. The
colonies with the own characteristics of Salmonella were seeded in Agar TSA to obtain cepario. To each one of the
stocks biochemical tests for their identification were realised to him. Of the 30 fresh egg samples analyzed, the 43,33%
presented/displayed bacterial growth pertaining to the Enterobacteriaceae family and of these the 7,69% presen-
ted/displayed Salmonella arizonae. The predominant sorts were Proteus and Enterobacter being 46,15% and 34,62%,
respectively. The identified species was Salmonella arizonae, survive per months in the ground, food or water. Being a
problem of public health for being cause of enterocolitis in animals and the human.
Key words: Salmonella, Salmonelosis, Egg, ETA´s
INTRODUCCIÓN
La toxiinfección alimentaria por Salmonella sp. es una portadores asintomáticos (gallinas ponedoras, pollos,
de las causas más importantes y comunes de gastroente- cerdos, bovinos), los huevos crudos o productos deriva-
ritis en humanos, siendo de gran impacto para la salud dos de éstos como: mayonesa, cremas, salsas, helados,
pública. masas de pastelería, etc. (Guard-Petter, 2001). Los hue-
vos pueden ser contaminados por dos vías: 1) horizon-
Salmonella sp. es un bacilo Gram negativo facultativo, tal, que consiste en que la Salmonella penetra la cáscara
que pertenece a la familia Enterobacteriaceae; es lacto- del huevo desde el intestino colonizado o de las heces
sa negativo, catalasa positivo, oxidasa negativo, posee contaminadas durante o luego de la oviposición; 2) ver-
motilidad (a excepción de S. gallinarum y S. pollorum) tical, que consiste en la contaminación directa de la albú-
y no forma esporas. (Gantois, et. al. 2009), (Grados, mina (clara), el vitelo (yema), las membranas del huevo
1974). o la cáscara antes de la oviposición, causada por la infec-
ción de los órganos reproductivos (ovario, infundíbulo,
Las fuentes principales de infección son los animales magnum, istmo y glándula de la cáscara. (Fig. 1).