Biotempo 2006, Volumen 6,
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CARACTERIZACIÓN LEUCOCITARIA DEL PEZ AMAZÓNICO
Pterophyllum scalare (Lichtenstein, 1823) (PERCIFORMES: CICHLIDAE) DE
PERÚ José Iannacone1
Cinthya Bello2
Nancy Hernández2
María Díaz2
RESUMEN
La Ictiohematología es una herramienta de uso común con fines clínicos en peces de
importancia económica, con un menor aporte en la comprensión de la fisiología del organismo
en relación con su medio. En este contexto y frente a la escasa información publicada en el
Perú de aspectos hematológicos de osteictios, se propuso caracterizar los leucocitos del pez
angel Pterophyllum scalare (Lichtenstein, 1823) y determinar los valores de referencia
cuantitativos. Este pez amazónico exportado como ornamental fue obtenido de un acuario de
Lima-Perú. La extracción de la sangre, se llevó a cabo por el método de punción cardiaca,
realizándose luego extensiones teñidas con Giemsa y con Wright, y se procedió a realizar el
recuento leucocitario. Se relacionaron los parámetros biométricos [longitud estándar (mm),
longitud total (mm) y peso (g)] con su caracterización leucocitaria. Los leucocitos, en general,
presentaron características similares a las descritas para otros peces. Cuantitativamente, se
encontró la siguiente secuencia: linfocitos (61,6%)> monocitos (30,1%)> neutrófilos (4,0%)>
eosinófilos (2,1%)> basófilos (1,8%). Los parámetros hematológicos obtenidos son un aporte
al conocimiento de esta especie y servirán como base comparativa en futuras aplicaciones.
Palabras claves: Amazonía, leucocitos, parámetros hematológicos, Pterophyllum scalare.
SUMMARY
Ichthyohematology is a tool of a common employ for clinical aim in economic important fish,
with a used less to knowledge of organism physiology in relation to its environment. In this
context and face to scanty information published in Peru related to hematological aspects of
bony fishes, characterization of leukocytes of angelfish Pterophyllum scalare (Lichtenstein,
1823) and determination of reference quantitative values was proposed. This Amazonian fish
exported as ornamental was obtained from an aquarium of Lima, Peru. Blood extraction,
was performed by cardiac puncture method, and then slides were stained with Giemsa and
with Wright, and was proceed a total leukocyte count. Biometric parameters [standard length
(mm), total length (mm) and weight (g)] with its total leukocyte characterization were related.
Leukocytes, in general, showed characteristics similar to description of other fish. Quantitatively,
was found the following sequence: lymphocytes (61.6%)> monocytes (30.1%)> neutrophils
(4.0%)> eosinophils (2.1%)> basophils (1.8%). The hematological parameters obtained are
important for the specie knowledge and will be useful as a comparative base for future
studies.
Key words: Amazonian, leukocytes, hematological parameters, Pterophyllum scalare.
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1Laboratorio de Invertebrados. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma.
e-mail:jiannacone@mail.urp.edu.pe
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad
Nacional Federico Villarreal.
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estudia las células sanguíneas morfológica,
bioquímica y funcionalmente como también
los órganos hematopoyéticos, las
enfermedades relacionadas con ellos y
cualquier fenómeno o patología que
relacione las células y/o sus órganos
productores. De este modo, las variaciones
de los parámetros hematológicos como
hematocrito, leucocitos, recuentos celulares
y concentración de hemoglobina pueden,
entre otros, ser utilizados como indicadores
de contaminación o estrés por parasitismo
(Örün et al., 2003; Valenzuela et al., 2003;
Cancino & Santos de Aráoz, 2004; Aviléz
et al., 2006; Franca et al., 2006; Pereira-
Maduenho & Martinez, 2006). A su vez,
los parámetros hematológicos están siendo
utilizados como indicadores fisiológicos de
disfunción orgánica por estrés (Örün &
Erdemil, 2002; Valenzuela et al., 2002). Así,
por ejemplo, la tensión de oxígeno tiene
implicancias directas en la regulación de la
eritropoyesis de modo que la hipoxia
produce, como respuesta aguda, la liberación
de eritrocitos por contracción esplénica,
causando aumento de policromatófilos
(eritrocitos inmaduros) en circulación
(Valenzuela et al, 2002); por otra parte, el
estrés crónico produce leucopenia y
cambios en la fórmula leucocitaria como
linfopenia, monocitopenia y neutrofilia
(Ueda et al., 2001).
La necesidad de establecer patrones
hematológicos en peces surge de su utilidad
como referencia para el diagnóstico de
cuadros patológicos. Aunque la
composición sanguínea de los peces esta
determinada genéticamente, también se
encuentra bajo la influencia del ambiente
en el que habitan los organismos (Cancino
& Santos de Aráoz, 2004). Los estudios
sobre la hematología de los peces han
permitido comprobar experimentalmente
que variaciones en las condiciones
ambientales como temperatura, salinidad y
oxigeno causan modificaciones fisiológicas
en los niveles de algunos parámetros
sanguíneos (Landman et al., 2005). En
adición, malnutrición, edad, tamaño del pez,
diferencias estacionales, pueden ocasionar
variaciones en los parámetros
hematológicos (Veiga et al., 2000; Örün et
al., 2003; Ranzani-Paiva et al., 2003).
Las variaciones de los parámetros
hematológicos como hematocrito, leucocito,
recuentos celulares y concentración de
hemoglobina pueden, entre otros, ser
utilizados como indicadores de
contaminación; así por ejemplo el estrés
crónico produce leucopenia y cambios en
la fórmula leucocitaria como linfopenia,
monocitopenia y neutrofilia (Villalobos,
2002).
El pez ángel Pterophyllum scalare
(Lichtenstein, 1823) presenta importancia
como pez ornamental amazónico para
exportación. Esta especie presenta un
cuerpo alto y comprimido en forma
romboide con la boca sobresalida. La talla
que alcanza en cautiverio es de 15 cm de
longitud y 25 cm de alto. P. scalare requiere
aguas ligeramente ácidas (Acuanovel,
2006). La temperatura más adecuada se
encuentra entre los 28°C y 30ºC. Esta
especie presenta dimorfismo sexual, el cual
es casi inexistente fuera de la época de cría,
aunque se puede apreciar que el macho
tiene un perfil corporal más redondeado que
la hembra y una frente más abultada. Se
han realizado varias investigaciones sobre
el comportamiento y el parasitismo en el
pez ángel bajo condiciones de laboratorio
(Yamamoto et al., 1999; Gómez-La Plaza
& Morgan, 2003, 2005; Thilakaratue et al.,
2003; Cacho et al., 2006).
Sobre P. scalare se ha desarrollado un
creciente interés por utilizarlo como
bioindicador de contaminación química en
el Perú. Sin embargo, el conocimiento
hematológico de peces ornamentales
amazónicos en el Perú es muy escaso, lo
cual crea la necesidad de aumentar el
conocimiento de esta especie, obteniendo
datos que puedan ser utilizados en su
manutención tanto en su ambiente natural
como en cautiverio y, además, servir como
referencia para futuras investigaciones
experimentales en el campo de la
hematología comparada y otras disciplinas.
El objetivo de este trabajo fue establecer
el recuento leucocitario del pez angel P.
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INTRODUCCIÓN
La Ictiohematología puede ser definida, en
términos generales, como una disciplina que
estudia la sangre de los peces; sin embargo,
en términos prácticos esta especialidad
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de leucocitos era diferente entre los machos
y las hembras empleando la prueba de t de
student. En adición, se usó la prueba de t
de student para datos pareados para
comparar si existen diferencias entre el
recuento de leucocitario entre la coloración
Giemsa y Wright. Se empleó el paquete
estadístico SPSS, versión 12,00 para
Windows 98 para el cálculo de los
estadísticos descriptivos e inferenciales.
RESULTADOS
En el frotis sanguíneo realizado con los
colorantes Giemsa y Wright para el
recuento leucocitario de P. scalare se
identificaron cinco tipos celulares (Tabla 1).
A continuación se describen algunas
características observadas en las cinco
células leucocitarias:
Linfocitos: células redondeadas-esféricas,
de forma irregular cuyo núcleo ocupa gran
parte del citoplasma. Presentan cromatina
condensada en grumos. El citoplasma es
escaso, con algunas prolongaciones e
intensamente basófilo. Se observaron
linfocitos grandes y pequeños.
Monocitos: células grandes y esféricas con
expansiones citoplasmáticas. Gran núcleo
excéntrico con cromatina laxa y de
citoplasma basófilo.
Neutrófilo: corresponden a granulocitos
polimorfonucleares (PMN), generalmente
con núcleo excéntrico, y lobulado.
Cromatina condensada en grumos y
citoplasma con finas granulaciones, con
cuerpos basófilos.
Eosinófilo: células redondas pequeñas de
núcleo excéntrico lobulado y con gránulos
eosinófilos esféricos citoplasmáticos en
bastón recto o curvo. Cromatina laxa.
Basófilo: células abastonadas con
citoplasma basófilo.
Cuantitativamente, se encontró la siguiente
secuencia promedio: linfocitos (61,6%)>
monocitos (30,1%)> neutrófilos (4,0%)>
eosinófilos (2,1%)> basófilos (1,8%) (Tabla
1). Tampoco se observó que los recuentos
porcentuales de células leucocitarias
(linfocitos, monocitos, neutrófilos,
eosinófilos y basófilos) fueran diferentes
según las técnicas de coloración empleadas
(Giemsa y Wright) (Tabla 1).
scalare, y determinar su valores de
referencia cuantitativos.
MATERIAL Y MÉTODOS
Dieciséis ejemplares del pez amazónico
ornamental P. scalare se adquirieron del
acuario «Cleo» en el distrito de Lince,
Lima-Perú en el mes de Junio del 2006.
Luego se procedió a su transporte al
laboratorio de Ecofisiología Animal de la
Facultad de Ciencias Naturales y
Matemática de la Univerdad Nacional
Federico Villarreal. La temperatura fluctuó
entre 19 a 24°C. Los peces fueron
colocados en agua de grifo declorinada con
las siguientes características fisico-
químicas: pH = 7,2; Conductividad eléctrica
= 0,86 dS m-1; Calcio = 123,6 mg L-1;
Magnesio = 15,3 mg L-1; Potasio = 3,90 mg
L-1; Sodio = 4,70 mg L-1; Nitratos = 3,10
mg L-1; Bicarbonatos = 216,5 mg L-1;
Sulfatos = 110,4 mg L-1; Cloruros = 85,1
mg L-1; Boro = 0,5 mg L-1; Dureza cálcica
= 362 mg L-1.
A cada ejemplar, se determinó el sexo, se
registró la longitud total (Lt en mm), longitud
estándar (Ls en mm) y el peso corporal (P
en g). Posteriormente, se les anestesió con
Lidocaína al 2% (Xilocaina®), y después
de 5 min se procedió a tomar muestras de
sangre mediante el método de punción
cardiaca. Se tomaron muestras de sangre
para realizar los dos frotis sanguíneos.
Posteriormente se realizaron los estudios
leucocitarios. A cada ejemplar de P. scalare
se le extrajo una gota de sangre
confeccionando dos extendidos sobre
portaobjetos. Una lámina fue coloreada con
Giemsa y la otra con Wright. Los diferentes
leucocitos fueron observados al microscopio
óptico con un aumento de 1000x. Se realizó
el recuento leucocitario de un total de 100
células (Örün & Erdemil, 2002). Finalmente
se obtuvieron 15 láminas coloreadas con
Giemsa y 13 con Wright.
Para los valores del recuento leucocitario
obtenidos y para los parámetros biométricos
se realizó el cálculo de su media y de su
desviación estándar. Además se empleó el
coeficiente de correlación lineal de Pearson
(r), entre los parámetros biométricos y el
número de leucocitos caracterizados. Se
comparó si el número de los diferentes tipos
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Para la mayoría de los casos no se
encontraron correlaciones significativas
entre la Lt, Ls y el P con cada uno de los
parámetros del recuento leucocitario (P>
0,05). Sin embargo, se encontró correlación
positiva entre la Lt y el recuento de
linfocitos en Wright (r= 0,67; p=0,02). P se
encontró relacionado positivamente con el
recuento de basófilos en Wright (r= 0,86;
p= 0,001). El aumento de linfocitos en
Giemsa estuvo negativamente relacionado
con el número de monocitos en Giemsa (r=
-0,84; p= 0,00). El mismo patrón se observó
en Wright (r=-0,71; p=0,01). El porcentaje
de basófilos en Giemsa presentó una
correlación positiva con el número
neutrófilos en Giemsa (r= 0,84; p=0,00).
No existieron diferencias entre los peces
machos (n= 9) y hembras (n=7) con relación
a ninguno de los tres parámetros
biométricos y para el porcentaje de los
diferentes tipos de leucocitos (Tabla 2). La
única excepción fue observar un mayor
número de monocitos en la coloración
Giemsa en los machos (Tabla 2).
DISCUSIÓN
Las células sanguíneas de los frotis que
analizamos en las lecturas fueron similares
morfológicamente a las descritas para
Shroedenchthys chilensis (Guichenot,
1848) (Filho et al., 1992; Valenzuela et al.,
2003), Salminus maxillosus Valenciennes,
1840 (Veiga et al., 2000; Ranzani-Paiva et
al., 2003) y Chaetodipterus faber
(Broussonet, 1782) (Bastardo & Barberán,
2004). En el recuento se observó un
predominio de de los linfocitos, lo cual es
concordante con lo encontrado en otros
peces teleósteos como Pimelodus
maculatus Lacèpéde, 1803, Synbranchus
marmoratus (Bloch, 1795), Mugil
platanus Günther 1880 y Oncorhynchus
mykiss (Walbaum, 1792) (Örün & Erdemil,
2002; Ranzani-Paiva et al., 2003;
Valenzuela et al., 2003). Los trombocitos
no han sido identificados en el presente
estudio, posiblemente debido a que
frecuentemente son confundidos con los
linfocitos y considerados un solo grupo al
ser difícil su identificación (Ueda et al.,
2001). Estos últimos autores recomiendan
el empleo de la citoquímica como una
herramienta para la identificación de los
trombocitos y linfocitos. Tavares-Dias
(2006) señala procedimientos citoquímicos
para la diferenciación de los basófilos.
Los valores del recuento leucocitario entre
individuos de la misma especie y entre otras
especies son variables. Entre los factores
que alteran estos parámetros se citan la
dieta, el linaje, la edad, el sexo, la estación
del año, la cantidad de oxígeno disuelto, la
madurez sexual y métodos de muestreo
empleado (Cancino & Santos de Aráoz,
2004). En el pez ángel, se encontró un
mayor recuento porcentual de monocitos
en machos que hembras. Örüm & Erdemil
(2002) encontraron para el pez Capoeta
trutta (Heckel, 1843) (Cyprinidae) un
mayor número de monocitos en las hembras
que en los machos. En otros tres peces
ciprinidos Alburnoides bipunctatus (Bloch,
1782), Chalcalburnus mossulensis
(Heckel, 1843) y Cyprinion macrostomus
(Heckel, 1843) se observó un mayor
número de monocitos en hembras que en
machos, atribuyéndosele al incremento de
la actividad reproductiva y desarrollo
gonadal, así como a mecanismos de defensa
del pez por infecciones parasitarias (Örün
et al., 2003; Ranzani-Paiva et al., 2003).
Örüm & Erdemil (2002) encontraron que
el aumento de la longitud del pez C. trutta
está relacionada con una disminución del
número de linfocitos. En el presente trabajo
en peces ángel de tamaño promedio
pequeño, se encontró un modelo opuesto,
es decir un aumento de los linfocitos con el
aumento de la Lt. En cambio, Ranzani-
Paiva et al. (2003) encontró que la longitud
total de S. maxillosus no influenció las
variables hematológicas.
Algunos autores recomiendan no anestesiar
a los peces antes de la toma de las muestras
de sangre para recuento leucocitario pues
pudiera afectar los resultados obtenidos
(Örün & Erdemil, 2002). Por ende, este
procedimiento realizado pudiera influenciar
los resultados obtenidos para los parámetros
de recuento de leucocitos totales en el pez
ángel.
Los resultados del presente estudio pudieran
ser útiles en obtener valores estándar para
parámetros hematológicos de P. scalare.
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CONCLUSIONES
En P. scalare, los leucocitos, en general,
presentaron características similares a las
descritas para otros peces.
Cuantitativamente, se encontró la siguiente
secuencia: linfocitos (61,6%)> monocitos
(30,1%)> neutrófilos (4,0%)> eosinófilos
(2,1%)> basófilos (1,8%). Mayormente no
se observó variación de los parámetros
leucocitarios con el sexo y con el
crecimiento de los peces.
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Tabla 2. Parámetros leucocitarios y biométricos en machos y hembras de P. scalare.
Macho Hembra t P
Lt (mm) 23,8±8,1 20,4±3,5 0,90 0,38
Ls (mm) 19,8±5,9 16,4±4,3 1,14 0,27
P (g) 0,42±0,49 0,36±0,30 0,21 0,83
Linfocito (%) G 54,5±10,9 68,8±14,4 2,03 0,06
Linfocito (%) W 61,0±17,2 62,3±10,6 0,12 0,90
Monocito (%) G 38,5±12,7 20,6±9,2 2,71 0,02*
Monocito (%) W 28,8±17,7 28,0±7,8 0,08 0,93
Neotrófilo (%) G 3,3±3,1 4,8±4,9 0,65 0,53
Neutrófilo (%) W 4,4±5,7 3,0±1,7 0,39 0,70
Eosinófilo (%) G 1,2±2,3 4,6±4,6 1,74 0,11
Eosinófilo (%) W 1,2±2,1 2,6±1,1 1,11 0,29
Basófilo (%) G 1,1±1,8 1,4±3,1 0,20 0,84
Basófilo (%) W 1,8±3,5 4,0±5,3 0,83 0,42
G = Coloración Giemsa. W = Coloración Wright. t = t de Student. P =Probabilidad * = Significativo.
Tabla 1. Recuento leucocitario bajo coloración por Giemsa y Wright en P. scalare.
M = Promedio. DE=Desviación estándar. t=t de Student para muestras pareadas. P=Probabilidad. *= Coloración
Wright* Giemsa*
Leucocitos M total % M % ± DE M % ± DE t P
Linfocitos 61,6 54,8±10,5 58,6±12,8 1,44 0,18
Monolitos 30,5 35,6±12,8 31,1±13,5 1,80 0,10
Neutrofilos 4,0 4,9±3,7 4,3±5,0 0,45 0,66
Eosinofilos 2,1 2,2±3,7 1,2±1,3 0,86 0,41
Basofilos 1,8 1,6±2,5 2,6±4,0 1,06 0,31
